雄蜂交配

丁桂玲 譯

雄蜂羽化出房后經過8～10天達到性成熟，然后飛到聚集區與處女王交配。在此期間，雄蜂的飛行肌肉發育完全，生殖系統中的精液成熟。此過程可能由內分泌系統控制。在羽化后的最初幾天里，咽側體活性和保幼激素滴度逐漸增加，在性成熟過程中達到高峰，蜜蜂飛行能力提高。同時，蛻化類固醇滴度下降，并在雄蜂的成年期保持在基礎水平。

雄蜂的生殖器官包括1對睪丸、2條輸精管，輸精管部分增大為精囊，2個副腺（黏液腺），1條射精管和1個復雜的內陽莖。內陽莖由三個主要部分組成：球狀部，頸狀部和外生殖腔。球狀部上面有幾丁質化的板片。頸狀部的一側有穗狀突，另一側有橫褶皺。外生殖腔上有1對角囊。球狀部的幾丁質化的板片和頸狀部的穗狀突位于腹部左側，在內陽莖外翻時它們轉向背面。內陽莖不含肌肉。沒有外翻的內陽莖位于腹部腹面，從基部看外生殖腔，角囊及其黃色的分泌物是從兩側射出的。剛出房的雄蜂的角囊無色素沉積，羽化出房后約1.7天便可使用色譜法測定色素。第2到第6日齡期間色素的量增加較快。

蜜蜂的交配發生在空中，交配時雄蜂內陽莖在蜂王生殖腔內外翻，腹部肌肉收縮向后推動血淋巴帶來的壓力使內陽莖外翻。角囊最先外翻。交配時，部分外翻的內陽莖進入蜂王蜇針腔內，雄蜂在最初階段呈麻痹狀態。內陽莖彎曲的細長尖端插入蜂王陰道。

Koeniger等人（1996）首次賦予角囊腺體的功能。交配時內陽莖是在內部翻出的，角囊分泌物覆蓋角囊管表面。不過，目前對角囊及其分泌物的功能尚有爭議。雄蜂內陽莖的角囊腺是上皮腺，其細胞從角囊管尖端延伸，順著其側部一直延伸到基部的隆起。腺體形成條紋狀，中部是稠密均勻的分泌細胞。分泌細胞主要含有粗糙的內質網和很多線粒體。核內有幾個核仁。基膜部分的細胞常常被一層脂肪組織包被，也可能附著有絳色細胞。3日齡雄蜂的分泌液在角膜板內腔附近顯橙色或嗜鋨顆粒。角膜管表皮未骨片化。角囊內腔極度折疊和突起化，形成小腔，聚集在一起。雖然在表皮層內有分泌物的細小顆粒，但沒有發現氣孔。在角囊外翻過程中，分泌物在角質層表面進行了匯集。

Moors&Billen（2009）研究卡蜂不同日齡雄蜂的角囊腺的形態和超微結構。研究對象為封蓋后11天、12天、13天、14天的雄蜂蛹和羽化后0天、3天、6天、9天、12天的雄蜂。研究發現兩種上皮細胞，各自對應光滑的角質層和有凹痕的角質層，這兩種類型在蛹期雄蜂及成年雄蜂中都存在。上皮細胞的厚度在性成熟過程中減少，超微結構研究沒有發現兩種上皮細胞的差異。

Koeniger（1986）和Koeniger等人（1990）指出，角囊分泌物是交尾標記的一部分。交尾標記包含黏液腺分泌的黏液，球狀部的幾丁質板和角囊腺細胞分泌的黏性的橙色層。由于交尾標記可以被下一只雄蜂移除并且雄蜂偏好與含有交尾標記的蜂王交配，角囊腺的外層可能提供了視覺線索。并且，黏性的橙色分泌物可能加強了蜂王和雄蜂的連接，并使交尾標記保持在一定的位置。

自然交配過程中，部分外翻的內陽莖進入蜂王陰道，內陽莖內部的壓力使精液注入，精液必須經過蜂王陰道進入側輸卵管。很多時候，輸卵管中已經有前幾次交配得來的精液，所以在多次交配中，射精時需要的壓力十分重要。

蜂王交配之后，側輸卵管中含有精液，交尾標記留在蜇針腔中，覆蓋交尾標記的橙色的薄膜與交配囊的多毛的邊緣并不接觸。在一些蜂王的交尾標記末端發現精液或額外的第二個交尾標記。這是由于最后一只雄蜂未能交尾，其內陽莖角囊的橙色薄膜留在前一只雄蜂的交尾標記上，所以最后的交尾標記來自兩只雄蜂。幾丁質化的板片和黏液來自一只雄蜂，橙色薄膜來自最后一只試圖交尾但未能移除前一只雄性的交尾標記的雄蜂。有人認為，最后一只試圖交配的雄蜂未移走前一只雄蜂的交尾標記，使得蜂王終止交配飛行。

Woyke（2008）認為在自然交尾過程中，交尾標記推進蜂王蜇針腔后，內陽莖的完全外翻使雄蜂與蜂王分離。

大多數蜂王交尾標記中，幾丁質化的骨片位于蜇針腔的腹面。交尾標記的前端充滿黏液，后端由源于黏液腺的上皮膜組成。實驗表明，與未標記的模型相比，雄蜂更喜歡帶有“交尾標記”（雄蜂交配器官分泌物）的蜂王。黑色雄蜂更喜歡與淺色的蜂王模型交配。帶有交配雄蜂的蜂王模型比單獨的蜂王模型更具吸引力。所以，交配雄蜂以及交尾標記可以增加蜂王的吸引力。交尾標記可能指示出雄蜂之間合作的一種方式：精子轉移后對蜂王進行標記，從而加速后續雄蜂對蜂王的識別。

Woyke（2010）檢測了雄蜂內陽莖外翻過程中射出的物質以及出現在交尾標記中的物質。在完全外翻的內陽莖中，幾丁質化的板片附近有乳脂狀的精液。白色的黏液位于較遠一側，透明狀發白的濃縮物位于交尾標記末端。顯微檢測表明，透明狀白色物質包含從黏液腺蛻下的上皮膜的碎片。所以，雄蜂與蜂王自然交配時內陽莖外翻過程中射出的物質包含：精液、黏液和上皮膜。

雄蜂的生殖器官包含一對較大的副腺——黏液腺。黏液腺隨雄蜂日齡增加發生很大變化，在雄蜂羽化出房后9天內達到完全成熟，其分泌物從流體變為微堿性的黏性物。交配過程中，雄蜂內陽莖外翻，轉移精液和高黏度的分泌物。暴露于空氣中后，分泌物很快聚合。雄蜂缺少外生殖器和抱握器，黏液可能在完成精子轉移中維持雄蜂和蜂王的結合起到重要作用。隨后，內陽莖破裂，黏液腺分泌物形成交配塞。交尾標記不是一個功能性的塞子，用以阻止蜂王與其他雄蜂很快再交配。后續雄蜂使用生殖器上的毛區移除交尾標記。目前對于副腺分泌物的作用了解的很少。

Colonello與Hartfelder（2003）測量了分泌到黏液腺內腔中的蛋白質，黏液蛋白的分子量為25-174kDa，但只有3種大小為43-47.5kDa的蛋白逐漸處于主導地位。比較剛出房雄蜂與8日齡性成熟雄蜂的黏液腺分泌物發現，隨著雄蜂日齡增加，蛋白復雜度明顯下降。注射20-羥基蛻皮激素會導致黏液腺成熟推遲，阻止蛋白質含量增加，使蛋白質模式維持為新羽化雄蜂的狀態。