紅樹林種植對大型底棲動物群落結構及功能群的影響*

魏德重， 項長友， 鮑毅新， 李良峰， 章書聲

(1．浙江師范大學 生態研究所，浙江金華 321004;2．玉環縣環保局，浙江玉環 317600)

紅樹林(Mangrove)是沿海潮間帶特有的木本植物，在我國主要分布于廣西、廣東、海南、臺灣、福建和浙江南部沿岸［1］．紅樹林除了本身的利用價值外，還具有增加生物多樣性、保堤護塘、吸收分解海洋污染、凈化空氣和海水等作用，因而具有較高的經濟價值和生態價值．近年來由于沿海地區的開發造成對紅樹林的嚴重破壞，導致海岸濕地生物多樣性減少，因此恢復紅樹林以保護海岸濕地生物多樣性的工作受到廣泛重視［2］．但應用于紅樹林濕地的恢復生態學理論極少［3］．許多地方開展了紅樹林的人工種植，以改善當地的生態環境，而這些往往都是嘗試性的［4］．

關于紅樹林內大型底棲動物的研究已在許多地方開展，如海南東寨港［3］、香港［5］、深圳福田［6-9］、廣西北海［10］和浙江樂清灣［11］等，這些研究主要集中于紅樹林內大型底棲動物的種類組成、生物多樣性、垂直分布及與光灘的比較等方面，對紅樹林和其他生境類型之間、紅樹林不同種植年限之間與大型底棲動物的關系極少涉及．

本文研究了人工紅樹林、光灘和互花米草(Spartina alterniflora)草灘3種不同生境及不同種植年限人工紅樹林中底棲動物的群落結構和功能群，探討了紅樹林種植是否具有改善底棲動物多樣性的作用、不同種植年限的人工紅樹林在改善底棲動物多樣性方面是否具有明顯的差異，為人工紅樹林的生態效益研究提供依據．

1 研究方法

1．1 研究地域概況

茅埏島位于浙江省樂清灣的中心地帶，為臺州市玉環縣海山鄉政府所在地．近年來茅埏島大面積自然灘涂被互花米草所侵占，為改善當地的生態環境，海山鄉政府自2005年起從福建省龍海市引進最能抗寒的秋茄(Kandelia candel)紅樹林，在原來的互花米草切割跡地種植．截止2010年在茅埏島灘涂形成3批紅樹林，分別是1年紅樹林、3年紅樹林和5年紅樹林．

1．2 取樣方法

2009年11月及2010年1月、5月和8月，在茅埏島上的虹田村東塘(28°14'03．61″N，121°10'33．86″E)，按照紅樹林種植情況選擇樣地，設置的具體調查生境為:光灘(A)、互花米草草灘(B)、人工紅樹林(C)，其中人工紅樹林又分為1年紅樹林(C1)、3年紅樹林(C2)和5年紅樹林(C3)．每次在各個生境中選取5個樣點(用GPS定位)，每個樣點之間的距離為100 m;每個樣點采集5個樣方，用33 cm×30 cm×20 cm的自制0．1 m2采樣器采集泥樣，取樣深度為20 cm．所采泥樣用1 mm孔徑的分樣篩淘洗，獲取大型底棲動物標本．將所獲標本洗凈后用10%甲醛溶液固定，帶回研究室內進行分類鑒定、生物量稱重及種群密度計數，之后把標本保存在70%乙醇溶液中．此外，在每種生境中進行定性取樣．標本處理和分析均按文獻［12］第7篇“岸帶生物調查方法”進行．

1．3 底棲動物功能群劃分

根據底棲動物功能群的一般分類方法及現有文獻［13］報道，將底棲動物功能群分為以下5類:

1)浮游生物食者(Planktophagous group，Pl):依靠各種過濾器官濾取水體中微小的浮游生物，在生態系統中屬于消費者，如許多雙殼類、甲殼類等．

2)植食者(Phytophagous group，Ph):主要以維管束植物和海藻為食物，在生態系統中屬于消費者，如某些腹足綱、雙殼綱和蟹類等．

3)肉食者(Camivorous group，Ca):食小型動物和動物幼體，在生態系統中屬于消費者，如某些環節動物、十足類等．

4)雜食者(Omnivorous group，Om):依靠皮膚或鰓的表皮，直接吸收溶解在水中的有機物，也可取食植物腐葉和小型雙殼類、甲殼類，在生態系統中屬于消費者，如某些腹足綱、雙殼綱和蟹類等．

5)碎屑食者(Detritivorous group，De):攝食底表的有機碎屑，吞食沉積物，在消化道內攝取其中的有機物質，在生態系統中屬于分解者，如某些線蟲、雙殼類等．

1．4 數據分析

參照以下公式，用MS-Excel計算不同樣地底棲動物的種類組成、密度和生物量、物種多樣性指數、生態位寬度及群落相似度等，并且對不同季節各位點物種多樣性指數進行生境-季節間無重復雙因素方差分析．

Margalef種類豐度指數:d=(S-1)/lnN;

Shannon-Wiener多樣性指數:

歐氏距離(Euclidean distance):

其中:S和N分別為群落定量取樣獲得的物種數和密度;Pi=Ni/N為調查群落中種i的個體數的比例;Xij和Xik分別為i功能群在j，k樣地中密度的4次方根．

利用DPS和 PRIMER［14］等數據處理軟件對各位點大型底棲動物群落進行成對t檢驗、聚類和排序，分析各位點大型底棲動物群落的相似性或相異性．

2 結果

2．1 大型底棲動物的種類組成和分布

共發現大型底棲動物17種，隸屬5門9綱14科(見表1)，其中軟體動物門10種，節肢動物門甲殼類4種，環節動物門、星蟲動物門和脊索動物門各1種，分別占總物種數的58．82%，23．53%，5．88%，5．88%和 5．88%．

表2是在不同生境和不同種植年限紅樹林中大型底棲動物的分布情況．光灘(A)14種，互花米草草灘(B)12種，紅樹林(C)17種，1年生紅樹林(C1)14種，3年生紅樹林(C2)13種，5年生紅樹林(C3)13種．短擬沼螺、緋擬沼螺、尖錐擬蟹守螺、西格織紋螺、光滑狹口螺、縊蟶、焦河藍蛤、彩虹明櫻蛤、日本沙蠶和可口革囊星蟲在光灘、互花米草草灘和紅樹林中都有分布;在光灘和紅樹林中分布的有泥蚶、伍氏厚蟹、日本大眼蟹;在互花米草草灘和紅樹林中分布的有紅帶織紋螺和日本鼓蝦;只在紅樹林中分布的為弧邊招潮蟹和青彈涂魚．

表1 調查發現的大型底棲動物

光灘中以緋擬沼螺、光滑狹口螺、短擬沼螺和尖錐擬蟹守螺為優勢種;互花米草草灘中以尖錐擬蟹守螺、緋擬沼螺和光滑狹口螺為優勢種;紅樹林中以尖錐擬蟹守螺和緋擬沼螺為優勢種，但在1年生紅樹林(C1)中除了尖錐擬蟹守螺和緋擬沼螺外，彩虹明櫻蛤也成為優勢種．

表2 不同生境中大型底棲動物的數量組成%

表3 大型底棲動物各物種在不同生境中的數量組成 %

同一物種在不同生境中的數量組成見表3．互花米草草灘中有11種底棲動物的數量是各生境中最少的，光灘中有10種底棲動物數量比互花米草草灘中的多，紅樹林中有16種底棲動物達到最多分布．同一物種數量在不同生境中呈現草灘＜光灘＜紅樹林的規律;在不同種植年限紅樹林中，有6種底棲動物數量呈現明顯的逐年遞增的趨勢．

2．2 大型底棲動物群落結構的季節變化

大型底棲動物群落密度和物種數的季節變化見圖1和圖2．密度和物種數的生境-季節間無重復雙因素方差分析結果表明:1)大型底棲動物密度在光灘、互花米草草灘和紅樹林生境間差異顯著(F2，6=10．53，P ＜ 0．05)，季節間差異極顯著(F3，6=10．01，P ＜0．01);在不同種植年限紅樹林中，生境間差異極顯著(F2，6=5．25，P ＜0．05)，季節間差異極顯著(F3，6=6．27，P ＜0．05)．2)物種數在光灘、互花米草草灘和紅樹林生境間差異顯著(F2，6=6．18，P ＜ 0．05)，季節間差異不顯著(F3，6=4．42，P ＞0．05);在不同種植年限紅樹林中，生境間差異不顯著(F2，6=1．91，P ＞0．05)，季節間差異極顯著(F3，6=14．98，P ＜0．01)．

圖1 各生境大型底棲動物密度的季節變化

圖2 各生境大型底棲動物物種數的季節變化

2．3 大型底棲動物的物種多樣性

大型底棲動物各生境不同季節的物種多樣性指數:Margalef種類豐度(d)、Shannon-Wiener指數(H')、Pielou均勻度指數(J)和Simpson優勢度指數(D)分別見表4和表5．對這4個物種多樣性指數進行季節-生境間無重復雙因素方差分析，結果如下:1)Margalef種類豐度(d)在光灘、互花米草草灘和紅樹林生境間差異顯著(F2，6=8．34，P ＜0．05)，季節間差異極顯著(F3，6=9．96，P ＜0．01);在不同種植年限紅樹林中，生境間差異極顯著(F2，6=16．55，P ＜0．01)，季節間差異極顯著(F3，6=34．42，P ＜0．01);2)Shannon-Wiener指數(H')在光灘、互花米草草灘和紅樹林生境間差異極顯著(F2，6=11．64，P ＜0．01)，季節間差異不顯著(F3，6=1．68，P ＞ 0．05);在不同種植年限紅樹林中，生境間差異顯著(F2，6=5．22，P ＜0．05)，季節間差異極顯著(F3，6=23．59，P ＜ 0．01);3)Pielou均勻度指數(J)在光灘、互花米草草灘和紅樹林生境間差異不顯著(F2，6=2．64，P ＞0．05)，季節間差異不顯著(F3，6=2．99，P ＞0．05);在不同種植年限紅樹林中，生境間差異極顯著(F2，6=14．18，P ＜ 0．01)，季節間差異顯著(F3，6=8．00，P＜0．05);4)Simpson優勢度指數(D)在光灘、互花米草草灘和紅樹林生境間差異顯著(F2，6=6．25，P ＜ 0．05)，季節間差 異極顯著 (F3，6=23．04，P ＜0．01);在不同種植年限紅樹林中，生境間差異顯著(F2，6=7．49，P ＜ 0．05)，季節間差異極顯著(F3，6=49．70，P ＜0．01)．

表4 不同生境中大型底棲動物群落的生物多樣性指數

表5 不同種植年限紅樹林中大型底棲動物群落的生物多樣性指數

2．4 功能群及其多元分析

浮游生物食者包括短擬沼螺、緋擬沼螺、縊蟶、焦河藍蛤、彩虹明櫻蛤和泥蚶6種;植食者有尖錐擬蟹守螺、光滑狹口螺、伍氏厚蟹、日本大眼蟹和弧邊招潮5種;肉食者有西格織紋螺、紅帶織紋螺、日本鼓蝦和日本沙蠶4種;雜食者有青彈涂魚;碎屑食者有可口革囊星蟲．

表6是不同功能群大型底棲動物在各生境的分布，包括物種數和密度2個參數．同時，利用種間歐氏距離進行系統聚類(見圖3)和排序(見圖4．脅強系數 Stress為0．002 35 ＜0．01，表明結果完全可信)．在定量取樣得到的大型底棲動物樣本中，植食者密度最大;在大多數生境中，浮游生物食者密度也較高．物種數最多、分布最廣的功能群是浮游生物食者、植食者和肉食者，它們在各個生境都有分布．碎屑食者的密度和物種數相對較少，分布的生境也較少．聚類和排序的結果表明，可以將這5種生境分為3組:第1組是光灘生境(A);第2組是互花米草草灘生境(B);第3組包括C1，C2和C3，均屬紅樹林生境．

表6 定量取樣獲得的大型底棲動物功能群數據

圖3 以歐氏距離為基礎的功能群系統聚類圖

圖4 群落非度量多位標度排序圖

3 討論

3．1 生境與大型底棲動物群落

茅埏島紅樹林灘涂大型底棲動物的物種組成與我國其他紅樹林地區如深圳福田［15］、福建九龍江口［16］和海南東寨港［3］比較，物種數量較低，優勢種類也不同．茅埏島各生境中大型底棲動物均以熱帶性種類為主，其中:軟體動物和節肢動物幾乎占了物種總數的82．3%，軟體動物的緋擬沼螺、尖錐擬蟹守螺和光滑狹口螺屬于優勢種類;而星蟲動物、脊索動物、環節動物，無論在互花米草灘涂、紅樹林灘涂還是光灘，種類均較少．從所獲物種看，底內底棲動物種類顯得少些，尤其是多毛類僅1種．樂清灣周圍河流較多，大量泥沙沉積形成了大片灘涂，受到互花米草入侵后，地下被密集的根系占據，中心區甚至成為黑色無氧層，底棲動物無法生活在底層，因此分布在底層內的多毛類底棲動物種類和數量就較少．紅樹林是鏟除互花米草后人工種植的，其底部仍存留互花米草根系，不利于底棲動物的生長．因此，在所有生境中，底棲動物以分布在表層和淺層的種類為主．

紅樹林中底棲動物的物種組成和分布也呈現出一定的季節差異．如海南東寨港紅樹林灘涂大型底棲動物多樣性的研究表明，其生物量、棲息密度、物種多樣性和均勻度指數大都有季節變化，一般夏季明顯高于冬季，而且優勢種也有變化［3］．從本文研究結果看，紅樹林內外的大型底棲動物群落在水平空間格局上的變化都較為明顯，不同生境的群落結構有明顯的差異，不同生境間大型底棲動物群落的季節變化也較為明顯．

在不同季節中，光灘中底棲動物的整體密度、種類和單個物種的密度多于互花米草草灘;互花米草草灘中底棲動物整體密度、種類和單個物種的密度少于紅樹林．

互花米草草灘生境與鄰近的光灘生境相比，其大型底棲動物群落的Margalef和Simpson優勢度指數都較小，而Shannon-Wiener指數和Pielou均勻度指數卻較大，表明互花米草的入侵改變了鹽沼生境，使灘涂底質發生了改變，底棲動物群落發生了相應的變化，在一定程度上降低了該生境的生物多樣性．互花米草草灘生境與相鄰的紅樹林生境相比，其大型底棲動物群落的Margalef指數、Shannon-Wiener指數、Pielou均勻度指數和Simpson優勢度指數都較相鄰的紅樹林生境小．

通過對光灘、互花米草草灘和紅樹林的比較，發現后者底棲動物的整體密度、種類和單個物種的密度等指標都比前兩者高，組成也有較大的變化，表明紅樹林在一定程度上改善了灘涂的環境，恢復了生境的生物多樣性．

3．2 生境與大型底棲動物功能群

底棲動物功能群是具有相同生態功能的底棲動物的組合［17］．一些研究結果表明，物種多樣性和功能群組成是影響群落生產力和穩定性的主要因子［18-20］;功能群組成及功能群間的相互作用對群落生產力及其穩定性具有很重要的作用［21-22］．有報道稱，生境與大型底棲動物功能群的組成結構存在一定的關系［23］．本文結果顯示各生境底棲動物功能群的相似性與生境的相似性有關．如第3組(見圖3和圖4)C1，C2和C3都屬于紅樹林生境，功能群的種類是最豐富的，表明C1，C2和C3的生境相似性較高，在功能群聚類和排序圖上也最接近，且與其他生境間相距較遠，說明這3個生境功能群組成的特異性與它們所處的生境關系很大．而光灘和互花米草草灘，生境特征與其他生境間存在較大的差異，其功能群結構與其他生境的差異也較大，在排序和聚類圖上都單獨劃為一組，與其他生境間距較遠．

3．3 紅樹林種植年限對大型底棲動物群落的影響

灘涂濕地大型底棲動物群落結構的影響因子有非生物因子和生物因子兩大類．非生物因子主要包括溫度、鹽度、pH、水動力特征、氣候條件、底質條件、溶氧量及一些無機元素(如N、P、金屬離子)的含量等;而影響底棲動物群落的生物因子主要為植被、物種間的競爭和捕食、人為干擾(如工程建設、圍墾、工業污染、水產養殖)等［24］．從本文研究結果來看，隨著紅樹林種植年限的增加，紅樹林與互花米草生境中底棲動物群落的差異越來越大，表明人工紅樹林在一定程度上改造了互花米草生境，并且隨著時間的增加影響也在加大．

通過對不同季節不同種植年限紅樹林中大型底棲動物群落的比較，發現隨著生長時間的增加，紅樹林生境中底棲動物的數量呈現C1＜C2＜C3的關系，而底棲動物的種類、Margalef指數、Shannon-Wiener指數和Pielou均勻度指數都隨時間呈現明顯的遞減趨勢．這種現象的原因是:在紅樹林生長初期，由于鏟除了互花米草，而人工紅樹林在幼林階段是脆弱的生態系統，底棲動物除了對逆境環境、人為干擾抗性較差外，亦易遭受病蟲危害，但對底上和底內動物的影響不大，其物種多樣性與光灘相近;隨著紅樹林成長和固土的同時，人工幼林與互花米草進行強烈的競爭，這個階段灘涂環境發生劇烈變化，外界干擾較大，個別物種(如短擬沼螺、緋擬沼螺和尖錐擬蟹守螺)數量會急劇增多，個別紅樹林樹枝甚至會有少量藤壺附著，從而影響了底棲動物的群落結構，生物多樣性變得豐富;隨著紅樹林的生長，環境條件趨于穩定，外界干擾程度降低，生物多樣性降低趨于穩

定，底棲動物的數量則逐年提高．

從本文研究結果來看，紅樹林內外灘涂大型底棲動物的群落結構存在著一定的差別，主要表現在以下幾個方面:1)生境不同造成了群落的物種組成、密度和各種多樣性指數不同．無論是定性還是定量，光灘中物種數都多于互花米草草灘;互花米草草灘中底棲動物無論密度、種類還是各項多樣性指數，均小于紅樹林中，表明紅樹林對底棲動物群落的恢復起到了作用．2)隨著紅樹林種植年限的增加，雖然底棲動物群落的多樣性有所下降，但總的生物量在不斷地提高，這種恢復作用隨著時間的增加而不斷提高．表明海山鄉茅埏島紅樹林引種抑制了互花米草的入侵，改善了生態環境，增強了濕地生態平衡能力．

致謝:感謝 University of Califonia，San Diego的Lisa Levin教授對英文部分的潤色．

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