堿蓬屬植物耐鹽機理研究進展

張愛琴，龐秋穎，閻秀峰

(東北林業大學鹽堿地生物資源環境研究中心，東北油田鹽堿植被恢復與重建教育部重點實驗室，哈爾濱 150040)

堿蓬屬(Suaeda)植物屬于重要的鹽生植物資源，全球約100余種，分布于世界各地的海濱、荒漠、湖邊及鹽堿土地區［1］。我國有堿蓬屬植物20種及1個變種，大部分分布于新疆及青海、寧夏、甘肅等西部地區以及內蒙古、河北、山東、黑龍江、吉林等北方省份，比較特殊的南方堿蓬(S.australis)分布于廣東、廣西、福建、臺灣、江蘇的海灘沙地、紅樹林邊緣等處，而西藏角果堿蓬(S.corniculata var.olufsenii)作為1個變種僅分布于西藏［2］。近年來的研究表明，堿蓬屬植物不僅在鹽漬土壤的生物修復方面發揮著重要作用［3］，而且具有多種應用價值。例如，幼嫩莖葉用于蔬菜，種子用于榨取食用油，植株用于生產食用色素、膳食纖維、飼料蛋白、工業鉀鹽等。另外，堿蓬屬植物還具有清熱、降糖、降壓等保健作用以及抗氧化、抗腫瘤等藥用功效［4］。

堿蓬屬植物無泌鹽結構，葉片肉質化程度高，通過稀釋的方式使吸收到體內的鹽分不致發生毒害，從而體現出較高的耐鹽性［5］。對鹽分的高度適應性決定了堿蓬屬植物的生態分布、在植被和生態系統中的作用以及它們的應用價值，同時也吸引研究者對它們的耐鹽性特別是耐鹽機理開展了不懈的探究。

1 堿蓬屬植物耐鹽性研究概述

自20世紀70年代起，英國著名鹽生植物學家Timothy J.Flowers開始對堿蓬屬植物耐鹽性進行研究［6］。Flowers實驗室以海濱堿蓬(S.maritima)為實驗材料，研究了NaCl脅迫下體內離子分布和運輸、蛋白合成、滲透調節物質合成等鹽脅迫應答生理機制［7-10］。同時，國外研究者也陸續對 S.depressa［11］、S.monoica［12］、S.macrocarpa［13］、S.australis［14］、S.japonica［15］、S.fruticosa［16］、S.nudiflora［17］、S.altissima［18-20］、S.splendens［21］、S.eltonica［22］和 S.aralocaspica［22］等其他堿蓬屬植物展開了耐鹽性研究，內容涉及葉片結構、光合特性、水分和離子平衡、抗氧化系統和滲透調節。近年則有鹽誘導基因的分離檢測和蛋白質組學研究工作，以期在分子水平上解析堿蓬屬植物的耐鹽機制。有研究者構建了NaCl誘導下海濱堿蓬［23］和S.asparagoides［24］的cDNA文庫，分別檢測出17和80個鹽誘導或與耐鹽途徑相關的基因。Askari等則對S.aegyptiaca［25］葉片進行了差異蛋白質組分析，分離檢測出涉及氧化應激和多種代謝途徑的27個耐鹽相關蛋白。

國內學者對堿蓬屬植物鹽適應性的研究工作始于20世紀90年代，涉及該屬植物中的鹽地堿蓬(S.salsa，又名翅堿蓬 S.heteroptera)［26-28］、遼寧堿蓬(S.liaotungensis)［29-30］、灰綠堿蓬(又名堿蓬，S.glauca)［31-32］、囊果堿蓬(S.physophora)［33］、角果堿蓬(又名角堿蓬，S.corniculata)［34］、星花堿蓬(S.stellatifolia)［35］、小葉堿蓬(S.microphylla)［35］和 S.turkestanica［36］，但多數工作圍繞鹽地堿蓬展開。較多的工作觀察了鹽脅迫處理(室內實驗)或鹽堿土生長(野外實驗)鹽地堿蓬的生理反應，如葉片光合放氧速率和PSII反應中心光化學效率［37-38］、抗氧化酶(APX、CAT、GR、GST、SOD)活性［26，39］等。對耐鹽機理的分析則涉及到甜菜堿、脯氨酸、可溶性糖等的滲透調節作用［40-41］，Na+、Cl-、K+的選擇性吸收［28，42］和離子區域化作用以及 Na+/H+反向運輸體和兩種產H+泵即H+-ATPase和H+-PPase的作用等［43-46］。在分子水平上，山東師范大學張慧教授實驗室構建了鹽地堿蓬高濃度鹽誘導的cDNA文庫，篩選出28個可能與植物耐鹽性相關的基因［47］，在此基礎上研究者們已經克隆了 INPS、P5CS、BADH、CMO、NHX1、TypA1、CAX1、sAPX 等耐鹽相關基因，并導入擬南芥、水稻、番茄等甜土植物中且顯著提高了轉基因植株的耐鹽能力［48-50］。

綜觀國內外的研究工作，人們已經對20種堿蓬屬植物進行了觀察和鹽脅迫實驗，研究了不同器官或組織的生理生化特征及其對鹽脅迫的反應，并基于這些研究分析了鹽脅迫的應答機制。這些研究表明，促進葉片肉質化、對細胞內離子進行區域化、合成滲透調節物質和增強抗氧化系統能力是堿蓬屬植物響應和適應鹽脅迫的重要方式和途徑。下面從這幾個方面對堿蓬屬植物的耐鹽機理研究加以介紹。

2 葉片肉質化

葉片肉質化是堿蓬屬植物適應鹽漬環境的一種重要方式，具體表現為薄壁細胞組織大量增生、細胞數目增多、體積增大，從而可以吸收和貯存大量水分，使單位體積組織內含水量增加，進而稀釋植物從環境吸收的鹽分，維持植物的正常生理活動。

Shomer-Ilan等在1975年對S.monoica進行了葉片解剖學結構分析，首次觀察了S.monoica葉片的肉質化結構，數層薄壁細胞構成的儲水組織圍繞在維管束周圍，葉片呈半圓狀肉質化［51］。隨后人們在對堿蓬屬植物的研究中，發現鹽處理可增加葉片的肉質化程度，Story和Wyn Jones［12］、Eshel［52］分別以葉片濕重與干重之比和葉片直徑為指標描述了鹽處理對 S.monoica和 S.aegyptiaca肉質化程度的促進作用，后人對 S.fruticosa［53］、鹽地堿蓬［54］和囊果堿蓬［58］等植物的鹽脅迫實驗，也都證實堿蓬屬植物能夠通過增強肉質化程度的方式來稀釋鹽分，從而減少鹽離子對自身的毒害作用。綦翠華等［59］用不同的鈉鹽及氯化物鹽做處理實驗，認為NaCl處理促進鹽地堿蓬肉質化是Na+和Cl-兩種離子作用的結果，而Na+起主導作用。劉彧等［57］對黃河三角洲內地重鹽堿地和海邊潮間帶兩種生境下的鹽地堿蓬的觀察結果表明，葉片中Na+、Cl-的積累也是自然生境下鹽地堿蓬肉質化的主要誘導因素，同樣也是Na+起主導作用。至于Na+和Cl-如何促進堿蓬屬植物的肉質化目前并不清楚，有學者推斷Na+通過膜上與鈉泵有關的ATP酶，促進ATP合成，從而促使細胞伸長，而氯化物引起堿蓬屬植物葉片肉質化的原因可能與氯離子造成植物細胞原生質膨脹有關［58-59］。

迄今為止，人們還不清楚鹽脅迫誘導堿蓬屬植物葉片肉質化的分子機制。Askari等［25］基于對NaCl處理的S.aegyptiaca的葉片差異蛋白質組分析認為，一種肌動蛋白結合蛋白Profilin可能與S.aegyptiaca的葉片肉質化有關，推測Profilin與同時上調表達的脯氨酸豐富蛋白共同參與S.aegyptiaca在鹽脅迫下細胞內微絲的活動，配合細胞吸水膨脹進而增加葉片肉質化。另外，水通道蛋白(AQPs)也可能參與調控葉片肉質化。AQPs通過介導根吸水量的增加參與植物響應逆境脅迫過程，AQPs表達量的上調增加了膜的通透性，介導鹽地堿蓬根部水吸收量增加，形態表現為細胞膨脹，葉片肉質化程度增加，從而在植物通過儲存水分度過逆境的過程中起到重要作用［54］。

3 離子區域化

鹽分過多會導致植物細胞內離子紊亂，不僅破壞了Na+和Cl-的均衡，而且也影響了K+、Ca2+等其他離子在細胞內的分布和作用，過多的Na+和Cl-還會產生諸多毒害作用。在鹽脅迫下建立新的離子平衡對于植物適應鹽脅迫、維持正常生命活動具有重要意義。將進入體內的鹽分在器官、組織、細胞水平進行區域化，是鹽生植物適應鹽脅迫的重要方式，與拒鹽、排鹽具有相似功效。堿蓬屬植物無鹽腺等泌鹽結構，但能夠通過將鹽離子運送到液泡中進行區域化的方式應對鹽脅迫［5］。通過這種方式，一方面降低了細胞質中的鹽濃度，使胞內正常的代謝活動順利進行，另一方面增加了液泡內的離子濃度，保證了植物細胞的正常吸水，從而使脅迫得以緩和。

人們利用 X-衍射顯微分析技術對 S.monoica［60］、海濱堿蓬［61-62］、S.fruticosa［53］、鹽地堿蓬［44，63］等植物進行了鹽脅迫后Na+的定位分析，發現它們將從環境中吸收的大部分Na+隔離在液泡中，以維持細胞內正常的離子平衡。深入的分析表明，堿蓬屬植物離子區域化是由液泡膜Na+/H+逆向轉運蛋白將Na+隔離在液泡中產生的［64-65］。Na+/H+逆向轉運蛋白以及與其功能相關的液泡型H+-ATPase、H+-PPase在一定濃度鹽處理后的鹽地堿蓬中活性增加，蛋白表達量上調［43-44，66］，表明三者在隔離過量Na+過程中承擔著重要的角色。

4 滲透調節

滲透調節能力是植物耐鹽的基本特征之一。耐鹽植物能夠通過積累無機離子和合成有機小分子滲透調節物質來應對高濃度鹽引起的滲透脅迫。鹽脅迫下，參與植物滲透調節的無機離子主要是Na+、K+、Mg2+、Ca2+以及等。目前的研究顯示這一無機陰離子在堿蓬屬植物的滲透調節中作用突出。在NaCl脅迫下，鹽地堿蓬［28］、囊果堿蓬［33］和灰綠堿蓬［31］的葉片中均觀察到有大量的積累能夠有效降低植物在鹽脅迫下的細胞水勢，促進細胞吸水。除外，K+、Mg2+、Ca2+等陽離子含量及 Na+/K+在堿蓬屬植物受到鹽脅迫后也發生了變化，鹽地堿蓬［43］、海濱堿蓬［67］、S.fruticosa［53］和 S.australis［14］等在鹽脅迫下體內K+含量降低，Na+/K+比例在鹽處理后的灰綠堿蓬［31］和海濱堿蓬［67］中顯著升高，這與許多植物通過在體內保持高K+、低Na+水平來維持鹽脅迫下的滲透平衡不相一致。灰綠堿蓬在鹽脅迫下，體內Ca2+和Mg2+含量隨處理濃度增加而上升［31］，而在S.fruticosa［53］中卻呈相反趨勢。目前這些陽離子參與維持鹽脅迫下堿蓬屬植物滲透平衡的調節機制還不清楚。

鹽脅迫下合成可溶性有機小分子物質充當滲透調節劑也是植物應對滲透脅迫的重要調節方式。堿蓬屬植物中受鹽脅迫誘導合成的滲透調節物質主要有脯氨酸、甜菜堿、有機酸類和一些可溶性糖。脯氨酸作為一種相容滲透劑不僅可以維持胞質的水分狀況，還是一種使胞內大分子物質免受鹽離子毒害的保護劑，鹽地堿蓬［28，68］、海濱堿蓬［67］、囊果堿蓬［33］和灰綠堿蓬［31］等堿蓬屬植物在高鹽脅迫下體內的脯氨酸含量均顯著升高。甜菜堿在鹽脅迫下除參與滲透調節外，對三羧酸循環的主要酶和末端氧化關鍵酶也有保護作用，已經觀察到鹽脅迫誘導甜菜堿在海濱堿蓬［69-70］、鹽地堿蓬［40］、S.fruticosa［71］、灰綠堿蓬［31］、S.aralocaspica［22］和Suaeda eltonica［22］等堿蓬屬植物的葉片中大量積累。甜菜堿的生物合成主要由膽堿單加氧酶(CMO)和甜菜堿醛脫氫酶(BADH)催化的源自膽堿的兩次氧化反應，人們觀察到CMO基因在NaCl脅迫下的鹽地堿蓬中表達明顯上調［72］，并且在鹽處理下 S.aegyptiaca［25］、S.aralocaspica［22］和 Suaeda eltonica［22］中 CMO 蛋白表達量也上調。另有實驗表明BADH基因表達量在鹽脅迫下的海濱堿蓬［67］和鹽地堿蓬［72］中顯著上調。此外，可溶性糖和有機酸類物質在堿蓬屬植物對抗滲透脅迫過程中也發揮了一定的作用，海濱堿蓬［73］、鹽地堿蓬［41］和灰綠堿蓬［31］中可溶性糖含量表現為受鹽脅迫誘導增加，草酸和蘋果酸等有機酸類物質的含量在NaCl處理下的灰綠堿蓬［31］和鹽地堿蓬［72］中也有顯著增加。

5 抗氧化系統

鹽脅迫下，植物體內包括光合電子傳遞和呼吸電子傳遞等在內的多條代謝途徑會在細胞內積累過量的活性氧類物質(ROS)，包括單線態氧、超氧陰離子、過氧化氫、羥自由基等。這些活性氧類物質啟動膜脂中不飽和脂肪酸的過氧化，從而對膜脂、膜蛋白及核酸等結構和功能分子造成氧化損傷。植物抗氧化系統通常分為酶促防御系統和非酶促防御系統，前者主要有超氧化物歧化酶(SOD)、抗壞血酸過氧化物酶(APX)、谷胱甘肽過氧化物酶(GPX)、過氧化物還原酶(PrxR)和過氧化氫酶(CAT)，而后者主要包括抗壞血酸和谷胱甘肽等。堿蓬屬植物也是通過這兩類系統對抗由鹽脅迫引起的氧化脅迫，主要通過超氧化物歧化作用、過氧化氫酶途徑(CAT pathway)、過氧化物還原酶/硫氧還蛋白途徑(PrxR/TRx pathway)和谷胱甘肽過氧化物酶途徑(GPX pathway)及抗壞血酸-谷胱甘肽循環(GSH-AsA cycle)使活性氧類物質的產生與清除保持平衡。

5.1 超氧化物歧化作用

SOD催化部分超氧陰離子發生歧化作用轉化為H2O2，H2O2在CAT、APX和GPX等抗氧化酶的催化下轉化為 H2O。星花堿蓬［35］、小葉堿蓬［35］、鹽地堿蓬［39，74］和海濱堿蓬［75］等堿蓬屬植物在 NaCl處理下均觀察到SOD活性增加，并且明顯表現出隨鹽處理濃度提高而增加的鹽誘導趨勢。

5.2 過氧化氫酶途徑(CAT pathway)

過氧化氫酶途徑是指在過氧化物酶體中H2O2直接被CAT催化還原生成H2O和O2，該途徑能夠有效清除細胞內過量的H2O2。鹽地堿蓬［26，72］和海濱堿蓬［23，75］在鹽處理下其體內的CAT活性均被誘導增強。

5.3 過氧化物還原酶/硫氧還蛋白途徑(PrxR/TRx pathway)

過氧化物還原酶/硫氧還蛋白途徑是植物細胞內抗氧化防御系統的中心環節，可利用硫氧還蛋白可逆的雙硫鍵和硫醇變化的特性將其作為氧化還原的載體，為PrxR清除H2O2提供電子。S.aegyptiaca中PrxR蛋白在150 mmol/L NaCl處理下表達量顯著上調［25］。

5.4 谷胱甘肽過氧化物酶途徑(GPX pathway)

在谷胱甘肽過氧化物酶途徑中，GPX可催化GSH與H2O2結合，生成H2O和GSSH，隨后由GR將GSSH還原為GSH，為下一輪H2O2的清除提供電子供體。鹽地堿蓬［72］和S.fruticosa［76］在鹽處理下葉片內GPX活性增加，在S.aegyptiaca的鹽脅迫蛋白質組研究中，葉片GPX蛋白表達明顯上調［25］。

5.5 抗壞血酸-谷胱甘肽循環(GSH-AsA cycle)

抗壞血酸-谷胱甘肽循環發生在線粒體、葉綠體基質和細胞質中，循環中的AsA和GSH可抑制脂質過氧化并且具有清除自由基的作用。GSH作為抗氧化劑可直接清除ROS。AsA是超氧陰離子和羥自由基的有效清除劑，同時也是單線態氧的猝滅劑，它可以清除膜脂過氧化過程中產生的多聚不飽和脂肪酸(PUFA)自由基，進而保護細胞中各酶類不受氧化損傷。鹽地堿蓬在200 mmol/L NaCl的處理下，葉片中AsA和GSH的含量增加同時H2O2含量下降［26］。

GSH-AsA循環主要由GPX和APX兩種酶催化，APX利用AsA作為電子供體將H2O2還原為H2O，同時AsA被氧化為單脫氫抗壞血酸(MDA)，MDA由單脫氫抗壞血酸還原酶(MDHAR)催化還原再生成AsA。此外，MDA還能夠以NAD(P)H為質子供體轉變為脫氫抗壞血酸(DHA)，DHA在脫氫抗壞血酸還原酶(DHAR)的催化下與還原型谷胱甘肽(GSH)作用生成AsA，并伴隨著氧化型GSH即GSSH的產生，GSSH又可通過谷胱甘肽還原酶(GR)的作用發生還原反應再生成GSH，完成GSH-AsA循環。在150 mmol/L NaCl處理的S.aegyptiaca的葉片蛋白質組中，MDHAR和APX的表達量均表現為明顯上調［25］。鹽地堿蓬在200 mmol/L NaCl處理7d后，伴隨著H2O2含量的減少和膜脂過氧化水平的降低，無論是葉綠體基質中的APX、GR還是類囊體結合的APX、GR，活性均顯著增加［26］。

除上述抗氧化途徑外，Wang等［49］在400 mmol/L NaCl處理的鹽地堿蓬中發現了細胞清除ROS的新成員，一種葉綠體特異基因SsTypA1負責編碼的TypA/BipA型GTP酶。這種GTP酶隨鹽處理時間增加表現出明顯的鹽誘導性，同時觀察到H2O2含量有明顯下降趨勢。在氧化脅迫下轉SsTypA1基因的煙草伴隨著H2O2含量的下降煙草氧化應激的耐受性明顯增強，驗證了這種GTP酶在清除ROS過程中的作用。

6 問題與展望

迄今為止針對堿蓬屬植物已經開展了大量研究并積累了眾多有益的認知，為揭示堿蓬屬植物的耐鹽機制奠定了基礎，同時也為全面認識真鹽生植物的鹽耐受性提供了重要線索。但現有的工作仍有一定的局限性，在某些方面有所忽視或重視不夠。例如，(1)基本上集中于地上部分而對地下部分的反應關注較少。事實上，根是植物水分與營養吸收、運輸的重要器官，也是脅迫應答的首要部位。(2)多是對少數生物學指標或生理學現象的單獨觀察而少于對生理代謝過程的整體、綜合分析。事實上，植物對鹽堿環境的響應與適應是生理代謝上的復雜反應，存在著一系列信號途徑協同調控下的多種生理機制。(3)多為針對某種堿蓬的獨立分析而少于對近緣種的比較研究。事實上，堿蓬屬的一些種形態相近而生境趨異，比較它們的鹽適應性差異機制具有重要意義。(4)基本上局限于中性鹽(NaCl)而對堿性鹽(Na2CO3或NaHCO3)涉及較少。事實上，堿蓬屬植物分布的區域也包括以堿性鹽為主的東北松嫩鹽堿草地。

顯然，目前的認識距離系統地闡明堿蓬屬植物的耐鹽機制尚有較大的差距。借鑒模式植物擬南芥和鹽生模式植物鹽芥的研究歷程和現狀，結合現代生物學特別是研究手段的發展趨勢，至少應該在以下幾個方面加強研究，以利于全面而深入地認知堿蓬屬植物的耐鹽機理。(1)全面了解堿蓬屬植物感知并傳遞鹽脅迫信號的胞內信號轉導系統，深入認識堿蓬屬植物響應和適應鹽脅迫的信號網絡和調控機制。目前僅查到一篇文獻涉及G蛋白偶聯受體和Ca2+/鈣調蛋白介導的信號途徑［77］，這顯然遠遠不夠。(2)深入研究堿蓬屬植物中由鹽脅迫引起的次生脅迫如滲透脅迫和氧化脅迫，結合分析受脅迫誘導的轉錄調控和能量代謝途徑明確滲透調節機制和抗氧化機制。(3)基于系統生物學研究思路，采用基因組學、轉錄組學、蛋白質組學和代謝組學等高通量分析技術研究堿蓬屬植物在鹽脅迫下多個水平上生物分子的差異表達，探索該屬植物由復雜信號網絡調控響應鹽脅迫的特殊生理特征和特異代謝途徑，從整體上揭示其耐鹽性機制。

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