饒河枯水期主要魚類營養級位置及其影響因素

肖協文, 王玉玉, 張 歡, 于秀波

1 中國科學院地理科學與資源研究所生態系統網絡觀測與模擬重點實驗室, 北京 100101 2 北京林業大學自然保護區學院, 北京 100083 3 中國科學院大學, 北京 100049

饒河枯水期主要魚類營養級位置及其影響因素

肖協文1,3, 王玉玉2, 張 歡1,3, 于秀波1,*

1 中國科學院地理科學與資源研究所生態系統網絡觀測與模擬重點實驗室, 北京 100101 2 北京林業大學自然保護區學院, 北京 100083 3 中國科學院大學, 北京 100049

穩定同位素技術已經越來越多地被用來研究淡水生態系統的結構與功能。利用氮穩定同位素技術測定了枯水季節饒河魚類等消費者的營養級位置，比較上、中、下游及入湖口魚類營養級的空間差異，并分析了影響饒河魚類營養級位置的主要因素。研究結果表明，饒河魚類的δ15N值范圍為4.7‰—15.6‰，大部分魚類的δ15N值集中在10‰—14‰之間，其中鄱陽湖間下鱵的δ15N值最大，為(15.6±1.6)‰；喬木灣鯽的δ15N值最小值，為(4.7±0.9)‰。根據δ15N值計算可知，饒河魚類占有3—4個營養等級。75%的魚類種類所占的營養級大于3，而營養級小于2的魚類種類不到10%，可能與枯水期魚類活動范圍受限，種間捕食作用增強，肉食性或饑餓現象增加有關。另外，饒河魚類的營養級也存在著空間差異，表現為鄱陽湖湖區和入湖口處的魚類營養級比上、中、下游的魚類營養級要大。該結果與顆粒有機物POM的δ15N值呈現一致的變化，反映了饒河魚類的營養級位置主要受到食物來源的影響，與魚類的個體大小無明顯相關。

饒河; 氮穩定同位素; 魚類; 營養級; 顆粒有機物

河流食物網描述了河流生態系統中生物與生物之間復雜的營養關系及生物有機體在網絡結構中所處的等級或位置，是河流生態系統結構與功能的重要組成部分[1]。研究河流食物網有利于了解生物之間的營養關系與能量流動過程[2]。同樣，加強對河流食物網中消費者之間的營養級關系研究對于深入理解河流生態系統的結構與功能具有重要意義，能夠為河流生態系統的健康發展和管理提供科學指導[3-4]。

作為一種較新的技術，穩定同位素方法被廣泛應用于海洋、湖泊、河流等生態系統的研究中。與傳統食性方法相比，由于氮穩定同位素比值(δ15N)在相鄰兩個營養級水平的生物體內有3‰—4‰富集，能夠更好地反映動物長時間地吸收、利用的食物信息[5]。在河流生態系統研究中，氮穩定同位素被用來構建河流食物網結構[6-8]、揭示污染物質的來源[9]、探討重金屬富集[10-11]等熱點問題。在國內，穩定同位素分析方法應用于河流生態系統的研究仍相對較少，僅在清江[12]、怒江[13]、長江三峽[14]、遼河中游[15]等河流或江段中有相關的研究報道。

饒河是鄱陽湖的五大入湖水系之一，流經亞洲最大的銅礦礦區，接納了大量的廢水，導致部分河段水體酸化，水體重金屬污染嚴重，對饒河及鄱陽湖湖區的生態安全與水體環境產生巨大的影響[16-18]。目前，對饒河的食物網結構及魚類等消費者的營養關系缺乏相關研究。本研究于2012年11月份枯水期在饒河不同區域采集了魚類、螺類等生物樣品，利用氮穩定同位素方法測定了饒河優勢種魚類等消費者的營養級位置，并分析了影響其營養級的主要因素。通過分析枯水期饒河消費者的營養級位置，有利于認識饒河的食物網結構特征。

1 材料與方法

1.1 研究區域

饒河(116°30′—118°13′ E，28°34′—30°02′ N)位于鄱陽湖主湖區東面，由樂安河、昌江及一系列支流組成，流域面積為15,300 km2。饒河流域屬于亞熱帶季風濕潤氣候區，多年平均氣溫在17.3 ℃左右，多年平均年降水量1850 mm，10—3月枯水期的降水量約占全年的31%，徑流量約占全年的29%[19]。饒河流域土地利用類型多樣，饒河上、中、下游從森林景觀為主，逐漸過渡到農田與建設用地等為主[20]。采樣點分布于樂安河與昌江上、中、下游及入鄱陽湖口，臨近水文站的河流剖面。由于樂安河中游德興段受銅礦開采影響，其礦山酸性廢水對饒河下游及鄱陽湖區水生生物群落多樣性產生不利影響[16]，采樣點位置選擇避免了受重金屬污染的河段。

圖1 饒河流域及采樣點位置(黑色圓圈表示本研究的采樣點位置，深藍色部分為鄱陽湖湖區)Fig.1 Catchment of Raohe River and sampling sites in this study (Black circles indicate sampling sites, and blue part represents Lake Poyang)

1.2 樣品采集與處理

采集到的樣品包括顆粒有機物(POM)平行樣品10個、螺類10種及魚類15種。將采集的混合河水濾過預燒(500 ℃，2 h)的GF/C玻璃纖維濾膜(直徑為47 mm, Whatman)，得到POM樣品。利用改進彼得森采泥器和D型底棲網沿河岸采集螺、蚌等大型無脊椎動物樣品，魚類樣品主要通過聘請漁民捕撈獲得。魚類的種類鑒定主要依據《中國動物志·硬骨魚類》、《中國淡水魚類檢索》等。

將所采集的樣品放置便攜式冰箱帶回實驗室處理。將POM濾膜浸入過量的1 mol/L HCL，以消除無機碳酸鹽的影響。螺類樣品放入清水中過夜處理，以清空其腸含物，然后取其腹足部分用于穩定同位素分析。隨機挑選個體較大的魚類樣品，取背部白色肌肉。所有樣品在冷凍機內-50 ℃冷凍干燥至恒重后，用研缽將其研磨成均勻粉末，放入干燥器中保存待測。

所有樣品的氮穩定同位素分析均在中國科學院地理科學與資源研究所理化實驗室進行，所用儀器為美國Thermo公司的MAT-253穩定同位素比值質譜儀。氮同位素比值以δ值的形式表達，定義為：

δX(‰)= [(Rsample/Rstandard)-1]×1000

式中，X表示15N;Rsample是樣本的同位素比值(14N/15N)，Rstandard是標樣的同位素比值。氮穩定同位素測定的標準物質為空氣中的N2。每測定10個樣品插入1個標準樣品，并隨機挑選1—2個樣品進行復測。樣品的δ15N值重現精度約為± 0.3‰。

1.3 營養級位置

由于在相鄰兩個營養級的生物間δ15N的富集為3‰—4‰，因而在食物網研究中δ15N值多被用于分析消費者的營養級，其計算公式如下[2,7,15]：

(1)

式中，TP表示消費者的營養等級，δ15N消費者為消費者的δ15N值，δ15N基準表示初級生產者或初級消費者的δ15N值。當δ15N基準為初級生產者時，λ為1；當δ15N基準為初級消費者時，λ為2。螺類生活周期較長，又能夠反映初級生產者δ15N的季節變化的平均特征，適合做基準生物[2,21]。為保證基準生物的一致性與可比性，因此在選擇過程中盡量保證為各采樣點的廣布種，銅銹環棱螺(Bellamyaaeruginosa)、赤豆螺(Bithyniafuchsiana)、中華沼螺(Cipangopaludinacahayensis)等作為營養位置計算的基準生物。

1.4 數據整理與分析

2 結果與分析

2.1 POM與螺類的δ15N值

在饒河所有采樣點內，POM的δ15N值取值范圍為1.2‰—4.9‰，最大值出現在鄱陽湖湖區為4.9‰，最小值出現在樂安河上游支流武口處為1.2‰。其中，樂安河POM的δ15N為(2.3±1.5)‰，昌江POM的δ15N值為1.7‰。整個饒河河段內，POM的δ15N平均值在空間范圍內呈現出空間差異性特點：鄱陽湖區 >樂安河段 > 昌江段(圖2a)。

圖2 饒河不同采樣點POM和螺類的δ15N值Fig.2 δ15N values of POM and snails in different sampling sites of Raohe River

不考慮螺類的品種，它們的δ15N的平均值為(8.8±1.2)‰(n=18)，最大值出現在鄱陽湖湖區的銅銹環棱螺為8.9‰，最小值出現在樟樹坑位置的中華沼螺為7.8‰。在考慮螺類品種的條件下，武口與樟樹坑的中華沼螺為(8.0±0.1)‰(n=6，各3個)，其余采樣點的銅銹環棱螺的δ15N平均值為(8.2±2.8)‰(n=12)(圖2b)。

2.2 魚類的δ15N值

圖3 饒河黃顙魚和貝氏的δ15N值與體長的關系Fig.3 The relationships between δ 15N values and body length of P. fulvidraco and H. bleekeri in Raohe River

表1 饒河和鄱陽湖不同區域魚類樣品的數量、δ15N值、體長與營養級位置

2.3 營養級位置

在饒河流域內，所有的魚類的δ15N取值范圍在4.7‰—15.6‰之間，這相當于在饒河范圍內存在3個以上的營養級水平。根據公式(1)計算它們的營養級位置可知，鄱陽湖位置的間下鱵的營養級最高為3.9±0.4，營養級位置最低的為喬木灣位置的鯽，為1.0±0.3。營養級位置大于3的魚類占了32個平行采樣物種中的75%，營養級位置低于2的僅占了0.09左右，表明饒河的魚類大部分處于同一營養級水平，鄱陽湖湖區的魚類營養級相對較高。

圖4 黃顙魚和貝氏的營養級位置與POM的δ15N值間的相關關系Fig.4 The relationships between δ15N values of POM and trophic position of P. fulvidraco and H. bleekeri in Raohe River

3 討論

3.1 饒河主要魚類的營養級位置

在饒河的食物網結構中，存在著3個以上的營養等級。營養級位置為3的主要為肉食性魚類，大部分魚類的營養級處于2—3之間。與腸含物分析結果相比，基于氮穩定同位素計算得到的營養級位置是連續的數值[21]，因而能夠更加客觀地反映饒河魚類等消費者的營養級和食性特征。與其他區域相比，與饒河河流域的同一品種魚類的營養級位置存在差異性。例如，與王玉玉等[22]對鄱陽湖湖區的短頜鱭等要低一個營養級，油鲹卻高一個營養級。這種現象，也同時存在于與巢湖[23]、太湖[24]的魚類消費者品種的營養級對比(表2)。這可能與河流食物網結構比湖泊食物網結構簡單，在河流食物資源可獲得性方面[25]，要遠遠低于湖泊，高營養級水平的魚類與低營養級水平的位置差異不夠明顯。

此外，饒河流域魚類的營養級位置除了與長江大型湖泊具有空間差異，在饒河流域內部，河流上、中、下游不同采樣點的同一品種的魚類的營養級位置不同。根據表1結果顯示，通過對魚類體內的δ15N值的雙因素ANOVA，魚類的營養級位置在不同采樣點具有明顯的空間差異。這種空間差異特征的研究，對于研究河流食物網結構具有重要意義。

3.2 影響饒河魚類營養級位置的因素

許多研究指出，魚類的營養級位置取決于食性和食物組成，而且受到個體發育水平或棲息生境的影響。同一物種的不同個體間也會出現明顯的營養級位置高低差異，從而引起營養級的變化[4]。食性和食物組成是影響魚類營養級位置的關鍵因素。在太湖、巢湖、鄱陽湖等湖泊生態系統中，以肉食性魚類如大眼鱖、鯰等屬于河流、湖泊生態系統中較高等級的消費者，雜食性與植食性的魚類次之，以浮游生物食性的最低。

表2 饒河魚類與鄱陽湖、太湖、巢湖魚類營養級位置的比較

本研究結果分析表明，饒河流域內的不同品種的魚類營養級位置的高低，同樣受到它們食性的影響，肉食性大眼鱖、馬口魚、沙塘鱧等高于雜食性的鯉、鯽等的營養級位置，也高于植食性的鳊的營養級位置。由于魚類餌料組成的季節變化較明顯[26]，魚類的食性轉變也會導致魚類的營養級位置的改變。在饒河枯水期階段，鯉的營養級位置比太湖、巢湖、鄱陽湖夏季的要高，而黃顙魚的營養級位置要比鄱陽湖湖區的要低，雜食性的鯉、黃顙魚等在饒河內的食物可獲得性要小于大型湖泊而受到食性的季節轉變引起的。

魚類的個體大小與魚類營養級位置高低也存在相關關系，隨著個體增長，魚類的δ15N值不斷富集，營養級位置相應增加[27-28]。Power等對鮭魚(Salvelinusspp.)的研究中發現，魚類體長增大，體內的δ15N值降低，營養級位置也逐漸降低[29]。而在其他區域，Jennings等人分析了英國北海底棲魚類和無脊椎動物的營養級，結果發現，大約60%的魚類個體體長與其δ15N值之間存在顯著的相關性關系[30]。在本研究中，對于饒河上、中、下游的廣布種黃顙魚、油鲹的全長與體內的δ15N值的線性回歸分析發現，這兩種魚類的全長與δ15N值的相關性并不明顯。因而，可以推測出黃顙魚等廣布種魚類的全長對它們的營養級位置的空間差異不夠明顯。

魚類營養級位置的變化還能夠受到棲息地生境的影響，從而導致同一物種的營養等級在不同采樣點出現差異。不同來源的氮素通過影響魚類等捕食者體內的15N值富集，進而影響它的營養級位置。在西非加納地區，人類向瀉湖排放的污水導致濾食性的粉蝦(Penaeusnotialis)與底棲的藍蟹(Callinecteslatimanus)體內不同部位的δ15N值升高[31]。Caroline Anderson等[8]人對加拿大魁北克省的82條河流的氮素來源分析，初級消費者、肉食性的無脊椎動物的平均δ15N值與農業生產、生活排放的污水呈現很高的相關性。在饒河流域內，饒河上游的武口、樟樹坑以森林覆蓋為主，到中下游地區的蓮湖、鄱陽湖位置以農田、城市為主，土地利用與覆蓋的差異導致POM的δ15N值的變化，饒河上游至下游的POM的δ15N值呈現增加的趨勢。同時，我們發現黃顙魚、油鲹的營養級位置也存在著明顯的空間差異。通過POM的δ15N值與黃顙魚、油鲹營養級位置分析發現呈顯著相關，表明浮游食性的油鲹的營養級位置更容易受到外來營養物質輸入的影響。POM的δ15N值的空間差異反映了不同生境下人為氮營養物質輸入的差異[32]。通過對不同食物源的攝食，魚類體內對15N的富集程度不同，導致魚類的δ15N值在不同采樣點的差異，最終對整個饒河魚類的營養級產生影響。

4 結語

本研究通過對饒河枯水期POM、螺類與魚類的δ15N值測定，分析了饒河魚類等消費者的營養級位置。結果表明，饒河魚類占據3—4個營養等級，并且其營養級位置存在明顯的空間差異，可能與上、中、下游和入湖口區域餌料生物的組成和生物量大小有關。另一方面，廣布種魚類的營養等級受個體大小的影響較小，POM的δ15N值能夠影響饒河魚類的營養級位置，表明饒河消費者的營養級受到營養物質來源的影響。本研究僅考慮了饒河枯水期河流魚類的營養級位置和影響營養級位置的因素，今后將考慮水位變化和其他環境因素對饒河魚類營養級關系的影響研究。

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Trophic position and its impact on fish in Raohe River during the dry season, Jiangxi Province

XIAO Xiewen1,3, WANG Yuyu2, ZHANG Huan1,3, YU Xiubo1,*

1KeyLaboratoryofEcosystemNetworkObservationandModeling,InstituteofGeographicSciencesandNaturalResourcesResearch,ChineseAcademyofSciences,Beijing100101,China2SchoolofNatureConservation,BeijingForestryUniversity,Beijing100083,China3UniversityofChineseAcademyofSciences,Beijing100049,China

Stable isotope techniques have been increasingly used to assess the structure and function of freshwater ecosystems. In this study, we used stable nitrogen isotope analysis to determine the trophic position of fish in Raohe River during the dry season. Then we estimated the relationships between body length and trophic position ofPseudobagrusfulvidracoandHemiculterbleekeriand theδ15N values of POM, respectively. Spatial variation in trophic position of fish was compared among the upper, middle, and lower areas and estuary of the Raohe River, and the main impacts of the trophic position were also analyzed. The results showed thatδ15N values of fish in Raohe River ranged from 4.7‰—15.6‰, and for most of the fish speciesδ15N values were concentrated from 10‰ to 14‰. The values ofδ15N inHemiramphusintermediuswere highest ((15.6±1.6)‰), which was collected in Lake Poyang. However,cruciancarpcollected in Qiaomuwan had the minimum values ofδ15N ((4.7±0.9)‰). From theδ15N values of consumers, we estimated that fish occupied 3 to 4 trophic levels in Raohe River; 75% of fish species had a high trophic position of more than 3, and the trophic position of almost 10% of fish species was less than 2, which might be related to the increase in predation and starvation because of enhanced predator-prey interactions during the dry season. In addition, spatial variation in the trophic position of fish also occurred in Raohe River, reflecting that fish in Lake Poyang and its estuary had a higher trophic position than those in the upper, middle, and lower areas. That results were consistent with variation inδ15N values of POM, which were strongly affected by intensity of N input from the catchment, revealing that the trophic position of fish in Raohe River was largely affected by food sources but not by body size. Consequently, this study may add to the knowledge of the structure of the food web in Raohe River.

Raohe River; stable nitrogen isotope; fish; trophic position; particle organic matter (POM)

國家自然科學基金項目(41171030); 國家973項目(2009CB421106)

2014-01-24;

日期:2014-11-19

10.5846/stxb201401240180

*通訊作者Corresponding author.E-mail: yuxb@ignsrr.ac.cn

肖協文, 王玉玉, 張歡, 于秀波.饒河枯水期主要魚類營養級位置及其影響因素.生態學報,2015,35(18):6216-6223.

Xiao X W, Wang Y Y, Zhang H, Yu X B.Trophic position and its impact on fish in Raohe River during the dry season, Jiangxi Province.Acta Ecologica Sinica,2015,35(18):6216-6223.