土壤微生物在植物獲得養分中的作用

沈仁芳，趙學強

土壤與農業可持續發展國家重點實驗室，中國科學院南京土壤研究所，南京 210008

土壤微生物在植物獲得養分中的作用

沈仁芳*，趙學強

土壤與農業可持續發展國家重點實驗室，中國科學院南京土壤研究所，南京 210008

大量施用化肥是當今農業的一個重要特征。化肥為糧食增產做出了巨大貢獻，同時也帶來一系列問題，如土壤酸化、水體富營養化、溫室氣體排放、資源耗竭等，直接威脅著農業可持續發展。土壤微生物是陸地生態系統植物多樣性和生產力的重要驅動者，直接參與了植物獲得養分和土壤養分循環兩個過程。因此，通過調控土壤微生物的功能，有望降低農業對化肥的過分依賴。介紹了共生固氮菌、菌根真菌和根際促生菌對植物獲得養分能力的影響及其機制，分析了土壤微生物對土壤氮、磷循環的影響及其與土壤養分生物有效性、養分損失的關系。依據這些知識，提出了改善植物營養、降低化肥施用的土壤微生物途徑。雖然大量試驗已證明了土壤微生物在改善植物營養中的重要作用，但是大面積應用土壤微生物技術來改善植物營養還存在不少問題。隨著以后對這方面研究的加強以及上述問題的不斷解決，土壤微生物有望在降低化肥施用量和維持農業可持續發展中做出重要貢獻。

生物固氮；菌根真菌；根際促生菌；養分循環；農業可持續發展

土壤是地球的皮膚，是陸地表面能夠生長植物的疏松層[1-2]。土壤學是科學研究領域的最后前沿之一[3]，土壤生物學是土壤學研究領域的前沿[2]。土壤是地球上生物多樣性的最大儲庫[4]，微生物是土壤生物多樣性體現的主要表現形式。依據土壤的定義，其本質屬性是能為植物提供養分，即植物營養功能，土壤微生物在土壤為植物提供養分過程中起著關鍵作用。據粗略估計，在養分貧瘠的自然土壤上，至少2萬個植物種類的生存離不開土壤微生物[5]，約72%植物離不開菌根真菌[6]，約25%植物離不開固氮菌[7]。土壤微生物是陸地生態系統植物多樣性和生產力的重要驅動者[5]，地上部植物生長和地下微生物之間有著密切聯系[8]。可以想象，假如沒有土壤微生物，很多自然土壤可能會是“不毛之地”。

雖然一般承認土壤微生物對自然生態系統植物營養有重要作用，但是土壤微生物在農田生態系統植物獲得養分中的作用經常被低估或忽視，其主要原因是化肥的大量施用滿足了農田作物的營養需求。不可否認，化肥對世界糧食增產有重要貢獻。據估計，20世紀40%世界人口依賴于化肥增產作用，30%—50%糧食增產是氮肥施用的結果[9]。21世紀中葉世界人口將達到90億，糧食產量只有翻一番才能養活這個世界[10-11]。在耕地面積減少的現狀下，如果沒有科學技術上的重大突破，意味著可能需要增施更多化肥才能提高產量。然而，化肥的大量施用使得人們正在忽視土壤微生物的功能，甚至有時會懷疑土壤微生物對植物營養的貢獻，因為人們會認為只要向土壤中施入足量化肥，就可以獲得高產，土壤微生物存在與否，表面上并沒有顯著改變作物產量。化肥的大量施用正在引起許多負面環境效應，如溫室氣體的排放、水體富營養化、土壤酸化、土壤生物多樣性下降等，直接威脅到農業的可持續發展[12-15]、甚至人類的生存[16]。化肥的大量施用可能掩蓋甚至阻礙了土壤微生物對植物營養的影響和貢獻，重新探討土壤微生物在植物獲得養分中的作用途徑及其機理，有助于降低農田化肥施用量。

本文通過分析土壤微生物對植物獲得養分能力和土壤養分循環的影響，探尋改善植物營養的土壤微生物途徑，并評價這些途徑的可行性，以期達到“增強作物養分吸收、提高作物產量、降低化肥施用量”的目的。雖然目前還有許多問題等著去解決，但是一些研究已證明了這一思路的可行性[17-20]，。由于氮和磷是植物兩大必需元素，而且二者具有顯著的環境效應，這里主要考慮氮和磷。

1 土壤微生物對植物獲得養分能力的影響——直接作用

一些土壤微生物能夠與植物根系形成共生關系，或者分布在植物根際，影響植物獲得土壤養分的能力，這里稱之為土壤微生物對植物營養的直接作用。這類微生物主要有共生固氮菌、叢枝菌根真菌、植物根際促生菌。一方面它們幫助植物獲得土壤養分，另一方面植物為它們的生長提供碳源，形成了一種互惠互利的關系。

1.1 共生固氮菌

雖然大氣中含有80%左右的氮，但是這種分子態氮是惰性的，不能被植物直接利用。氮氣必須被合成為氨后，才能被植物利用。氨合成分為工業合成和生物合成。氨的工業合成方式存在耗能高、環境污染、代價高等缺點。生物固氮是一種自然的氨合成方式，是農業可持續發展的一個高效氮源[21]。據聯合國糧農組織1995年粗略估計, 全球每年生物固氮量已近2×106t(相當于4×108t尿素)，約占全球植物需氮量的3/4，所以生物固氮是地球上最大規模的天然氮肥工廠[22]。然而，這一巨大的生物固氮量對農田生態系統意義卻不大，因為大多數農田(如種植水稻、小麥和玉米)生物固氮量極微[22]。自然界固氮菌種類繁多，現己發現分布在100多個菌屬，最早的共生固氮藍細菌可以追溯到2.5億年前[23]。根據固氮菌與植物的疏密關系，分為共生固氮、聯合固氮和自生固氮三個體系[24]。共生固氮體系中有根瘤菌-豆科植物共生、弗蘭克氏菌-非豆科植物共生等, 其中以根瘤菌-豆科植物共生體系固氮能力最強, 年固氮量占生物固氮總量的60%以上[24]。根瘤菌和豆科植物共生固氮量能夠達到植物需氮量的90%以上[25]。目前，在根瘤菌資源收集、分離和分類、固氮酶結構和功能、固氮基因和結瘤基因鑒定、根瘤菌和固氮植物基因組測序和根瘤菌-根共生機制等多個方面，已取得多項突破進展。大量的報道也已表明，接種固氮菌能夠提高作物產量，增強植物對氮素的吸收[17]。

1.2 菌根真菌

菌根是一種最為古老的高等植物與微生物共生的現象[2]。叢枝菌根是菌根中最常見的一種類型，其形成可以追溯到4億年前[26]。1885年，德國植物生理學家Frank首次用mycorrhiza來描述植物根與真菌形成的共生體，至今，菌根研究歷史已近130年[2]。根據共生體結構特征，菌根包括外生菌根、內生菌根和一些特殊菌根類型，如蘭科菌根和杜鵑科菌根[2]。近85%的植物科屬和幾乎所有農作物能夠形成內生菌根，而外生菌根主要分布于樹木根系[2,26]。叢枝菌根真菌能為植物貢獻高達90%的磷[27]。菌根真菌最主要的植物營養功能是促進植物對土壤磷的攝取能力，其機制主要是通過菌絲擴大養分吸收空間、活化土壤有機和無機磷來得以實現[28]。越來越多的證據表明，叢枝菌根真菌還能增強植物對氮的吸收[29]。據估計，北方森林植物約80%氮來源于外生菌根真菌[5]。菌根真菌在植物吸收氮素中的作用及其機制正成為一個新的研究熱點[30-32]。菌根真菌還能增強植物吸收微量元素鐵、鋅、銅等[28,33]。一般認為叢枝菌根真菌主要在低磷土壤上發揮作用，而在高磷土壤上，叢枝菌根真菌甚至能夠抑制植物生長，這可能由于真菌寄生消耗了大量碳源，而高磷土壤植物并不需要菌根來增強植物對磷的吸收[34]。近些年來，我國菜地土壤有效磷含量富集嚴重，一些田塊土壤有效磷能夠達到上百mg/kg，遠高于土壤磷流失風險的臨界值[35-36]。有趣的是，在特定的條件下，叢枝菌根真菌在高磷土壤上仍能提高一些蔬菜對磷和氮的吸收利用[37-38]。

1.3 植物根際促生菌

根際一般指距根軸表面數毫米范圍內的微區域，是土壤-根系-微生物相互作用的活躍區域，在物理、化學和生物學性質上顯著不同于土體[1]。根際是植物吸收養分的門戶，植物根際促生菌是分布在根際中的一類有益微生物。有別于共生固氮菌和菌根真菌，這類微生物一般不與植物形成共生關系。1978年，美國奧本大學Kloepper首次提出Plant Growth-Promoting Rhizobacteria(PGPR)的概念，指一群定值于植物根際，能夠促進植物生長的一類細菌代表[2]。目前已發現的植物根際促生菌包括假單胞菌屬、芽孢桿菌屬、農桿菌屬、黃桿菌屬、沙雷氏菌等20多個種屬，其中熒光假單胞菌被認為最具有應用前景。植物根際促生菌的促生機制已比較清楚，包括：(1)產生激素或信號分子，如生長素、赤霉素、細胞分裂素、揮發性物質、一氧化氮，或者通過ACC脫氨酶，阻止植物乙烯的合成；(2)溶解土壤難溶性磷；(3)產生鐵載體，提高土壤鐵有效性；(4)非共生固氮；(5)作為“助手細菌”，影響根瘤菌、叢枝菌根真菌與植物的共生；(6)增強植物對病原菌的抗性和忍耐力等[2,25,39]。接種根際促生菌能夠降低水稻化肥施用量的50%，同時維持水稻產量[40]。

近年來，人們正在把目光轉向植物根際促生菌、固氮菌、叢枝菌根真菌的聯合接種效應研究。例如，在田間條件下，聯合接種菌根真菌和根際促生菌能夠顯著減少化肥施用量，提高化肥利用率[17,41-42]。

2 土壤微生物對土壤養分循環的影響——間接作用

一方面，土壤微生物可以通過改變植物根系生理和根際環境，直接影響植物獲得養分的能力；另一方面，非根際土壤(即土體)中的土壤養分循環，如養分的生物固定和礦化分解、硝化和反硝化等過程，都離不開微生物的參與。土壤微生物是土壤肥力形成和持續發展的核心動力，土壤有機質主要靠微生物來分解, 養分的釋放量很大程度上受控于微生物生物量，養分的礦化和轉化推動著養分循環，影響著養分的生物有效性[5,24,43]。從微生物本身考慮，微生物參與土壤養分循環的目的并不是為了給植物提供養分，微生物甚至與植物競爭養分，但是微生物對土壤養分循環的影響改變了土壤養分有效性，從而間接地影響了植物營養。這種間接作用可能帶來正負兩種效果：正效應，提高了土壤養分有效性，改善植物營養；負效應，提高了養分進入環境的風險，如流失到水體，或揮發到大氣。

2.1 土壤微生物對土壤氮循環的影響

與土壤微生物直接有關的氮循環過程主要有生物固氮、氮礦化、硝化、反硝化等。其中生物固氮在前面已有介紹。不過，除了共生固氮外，自然界土壤中還存在大量的自生固氮菌，這部分氮對增加土壤氮儲庫也具有不可忽視的作用。雖然植物能夠吸收一些小分子量有機氮源，但是大部分有機氮源對植物是無效的，這些有機氮必須被礦化分解為小分子氮或氨后，才能被植物利用。表征土壤氮有效性的常用指標也是堿解氮。氮礦化是土壤氮素循環的核心，控制著土壤氮素的生物有效性，這一過程受到多種土壤微生物的調控[44]。生物合成的氨、肥料施入的氨以及礦化產生的氨，都會進入下一個氮素循環環節-硝化過程，將銨態氮轉化為硝態氮。氨氧化細菌和氨氧化古菌在土壤硝化過程中發揮主要作用[45]。與硝化作用相偶聯，土壤中的硝酸根在土壤微生物的參與下，通過還原反應，硝酸根最終被還原成氮氣，并在中間過程釋放強致熱效應的溫室氣體氧化亞氮[2]。

上述四個氮素循環過程中，生物固氮會增加土壤有效氮含量，提高植物氮營養。氮礦化對氮的影響可能是雙方向的，一方面短期會增加土壤有效氮，增加土壤礦質態氮，能夠改善植物生長[46]；但是如果礦化過度(超過作物需求)，也會降低土壤有效氮庫存，長期效應可能是負的。有趣的是，一些報道表明叢枝菌根真菌能夠改變土壤微生物，進而影響土壤氮礦化，提高植物對氮的吸收[29,47-48]。關于硝化作用，通過添加硝化抑制劑，抑制土壤中硝化作用的微生物過程，可以提高氮肥利用率，減少氮向水體和空氣中的排放[49]。另外，硝化作用還與過量氮肥投入導致的土壤酸化、硝酸鹽淋溶和氧化亞氮排放等環境問題直接相關[2]。然而，完全抑制土壤硝化作用會帶來一些負作用，對于“喜”硝植物，硝化作用的抑制可能會導致銨毒的產生，抑制植物生長。無論從植物營養還是環境效應考慮，反硝化作用均是有害無益的氮素循環過程，應當阻止該過程。因此，土壤氮素循環的微生物調控應該以“提高生物固氮、適當刺激礦化、調節硝化、控制反硝化”為原則。

2.2 土壤微生物對土壤磷循環的影響

不同于氮，植物帶走的磷只能通過施肥或活化土壤本身的磷來補充。雖然土壤總磷含量較高，但是磷在土壤中移動性差及易被土壤固定，僅0.1%土壤總磷對植物有效。從植物營養角度考慮，土壤磷循環主要包括磷的吸附和解吸、微生物固磷和分解、有機磷礦化等三個過程。解吸土壤吸附態磷是提高土壤磷有效性的常用方法。據估計，解磷細菌占實驗室可培養細菌的40%左右[50]，有些解磷菌屬于根際促生菌。根系分泌物能夠提高土壤解磷菌的活性，增加土壤磷的供應[51]。在溫室和田間條件下，接種解磷菌均提高了植物吸磷能力[18]。微生物能將無機磷轉化為微生物磷，即磷的微生物固定。土壤微生物也能夠快速分離植物殘體和有機質中的磷，合成為微生物磷。土壤微生物磷占土壤總磷約2%—10%，有時候甚至超過了植物體磷含量[18]。土壤微生物磷是土壤最具生物活性的磷，它能根據土壤有效磷的豐缺狀況，進行固持和轉化，滿足植物生長需要[18]。土壤有機磷含量很高，與氮相似，植物一般也不能利用有機磷，需要微生物將土壤有機磷礦化為無機磷后，才能被植物吸收。土壤有機磷礦化主要依賴于土壤微生物過程[25]。土壤微生物通過各種過程(如分泌磷酸酶)，將有機磷水解為磷酸根和其他小分子含磷化合物，供植物吸收利用。

上述三個土壤磷循環過程的最終效果均是雙方向的，既可以提高土壤磷的生物有效性，又可以降低土壤有效磷庫，或者增加磷向環境的遷移。例如，土壤大量吸附態磷被解吸到土壤溶液，大部分微生物磷被分解，大部分有機磷被礦化，這些過程短期內增加了土壤磷有效性，但是土壤供磷有可能超過了作物需求，多余的磷會移入周圍水體，形成負面效應。另外，土壤微生物磷是土壤有效磷的補充，但是在缺磷條件下，微生物也會和植物競爭磷。土壤既是磷源，也是磷庫，土壤中的磷與土壤溶液中的磷存在一個動態平衡，這一平衡向任何方向過度偏斜，可能都是不利的。根據植物營養需求，利用土壤微生物的手段，調控這個動態平衡，是土壤磷素循環的微生物調控原則。

3 改善植物營養的土壤微生物途徑、問題與展望

3.1 改善植物營養的土壤微生物途徑

根據2.1和2.2的分析，這里建議將改善植物營養的土壤微生物途徑分為三類(圖1)：(1)增強土壤固氮菌、菌根真菌、根際促生菌的功能，提高植物本身對氮、磷和微量元素的吸收，包括圖1中①、②、③、④途徑；(2)平衡土壤微生物對氮磷的固定與分解，微生物過度固定或分解氮磷都不可取，指圖1途徑⑤；(3)根據植物營養需求，適當增強氮磷礦化微生物、解磷菌和硝化微生物的功能，促進養分向植物根系遷移，減少甚至阻止氮、磷向水體和大氣的排放，包括圖1中⑥、⑦、⑧途徑。上述途徑綜合考慮了微生物對植物營養的正負效應，增強了植物對養分的吸收，降低了養分向環境的排放，實現了“既降低化肥施用量、又減少養分環境效應”的雙重目的。

圖1 改善植物營養的土壤微生物途徑Fig.1 Soil microbial processes to improve plant nutrition

3.2 存在問題

雖然很多研究證明微生物對于改善植物營養具有重要作用，但是在農業上，這些技術和產品目前仍沒有實現大面積的應用和推廣。存在的主要問題有：

(1)菌種擴繁和接種困難、與土著微生物存在競爭。例如，菌根真菌必須與植物共生才能生存，脫離宿主植物的菌根真菌純培養很難成功，導致接種菌根真菌不能大面積推廣，極大地限制了菌根真菌機制研究及其應用[28]。接種到土壤中的微生物，有時候并不能適應土壤條件，也不能競爭過土著微生物，導致它們不能發揮作用。

(2)大田作物應用效果不佳。在糧食作物水稻、小麥、玉米、多種果樹、蔬菜上，大多數固氮微生物不能固氮，即使少數能夠固氮，固氮量也很低, 所以這些作物的高產仍依賴于大量氮肥的投入[22]。

(3)微生物效果不穩定。雖然很多微生物接種試驗在盆栽條件下獲得很好效果，但是在田間試驗條件下經常表現不出效果。有時候在一種土壤條件上有效果，在另外一種土壤條件下看不到效果。

(4)研究方法上也存在很大困難。土壤本身具有多種微生物類群，為了證明接種微生物的功能，經常會采用土壤滅菌的方法，但是滅菌的方法又會帶來土壤生物、化學和物理等性質的改變，導致最后看到的實驗效果不知道是微生物的作用還是土壤性質改變引起的。

(5)微生物肥料目前并沒有一個嚴格可操作的定義和執行標準。由于我國《肥料法》的缺乏[52]，這導致市場上微生物肥料種類繁多，質量參差不齊，價格昂貴，施用過程中有時候并不能達到說明書上的效果，這也影響了人們對微生物肥料的認識和阻礙了微生物肥料的推廣。

3.3 研究展望

隨著化肥環境效應和資源短缺問題的日益加劇，人類必須尋找新的方法去減少化肥施用量，以維持農業的可持續發展和自身的生存。可以想象，在化肥施用之前的年代，微生物在植物獲得土壤養分過程中發揮了重要作用。即便當今，在一些原始森林和草原，植物的營養應該仍主要依賴于土壤微生物的作用。這為通過調控土壤微生物來改善植物營養提供了重要信息。因為人們從農田帶走了大量農產品，根據“養分歸還學說”，就必須向土壤歸還帶走的養分。因此，微生物方法不能完全代替化肥的施用，但是可以充分利用土壤微生物與植物營養的關系，來減少化肥施用量，在一定程度上實現土壤養分的良性循環。自然生態系統土壤微生物已經而且正在發揮著改善植物營養的功能，所以對于自然生態系統，唯一能做的就是不去破壞土壤微生物的功能。現在面臨的主要挑戰是如何發揮農田生態系統土壤微生物在植物獲得養分中的功能，達到降低化肥用量、提高化肥利用率的目的。

依據上述分析，建議將來研究方向集中在“農田生態系統降低化肥用量的土壤微生物途徑研究”。圍繞這一方向，建議優先開展以下幾方面研究：(1)進一步從自然和農田生態系統篩選、分離和鑒定增強植物營養的高效菌株，并驗證這些菌株在農田生態系統中的作用，分析它們起作用的條件；(2)深入剖析固氮菌、叢枝菌根真菌、根際促生菌改善植物營養的關鍵機制，特別是分子生物學機制，尋找土壤微生物與植物營養之間的“對話信號”，尋求將這些分子機制和對話信號用于改善農田生態系統作物營養的途徑；(3)目前大多微生物接種試驗是在盆栽條件下開展的，應進一步擴大微生物接種田間試驗效果的研究，尋找微生物田間效果不穩定的原因；(4)比較單一微生物效應和微生物群體效應，研究固氮菌、叢枝菌根真菌、根際促生菌之間的相互作用，研究多種微生物在增強植物獲得氮、磷及其他養分方面的協同效應；(5)由于目前我國許多農田養分含量偏高，而大多數微生物是在低養分條件下發揮作用，所以需要進一步探討土壤微生物在高養分土壤農田作物上的施用效果及限制因子，這對于減少化肥施用、降低養分流失具有重要意義。

雖然微生物大范圍應用在改善植物營養上還有很長的路要走，但是可喜的是，越來越多的證據表明接種微生物能夠降低土壤氮、磷流失和溫室氣體排放[20,53-55]，這極大地增強了人們利用微生物途徑改善植物營養的信心。除了改善植物營養外，微生物在土壤重金屬和有機污染修復、土傳病害防治、抵抗酸性土壤等多個方面具有重要作用。土壤微生物是農業可持續發展的基礎，未來的農業有望通過調控土壤微生物，提高作物產量、降低化肥和農藥施用，并提高農產品品質[56]。可見，土壤微生物使人類的未來并不可怕。

[1] 周健民, 沈仁芳. 土壤學大辭典. 北京: 科學出版社, 2013.

[2] 賀紀正, 陸雅海, 傅伯杰. 土壤生物學前沿. 北京: 科學出版社, 2015.

[3] Sugden A, Stone R, Ash C. Ecology in the underworld. Science, 2004, 304(5677): 1613-1613.

[4] Crawford J W, Harris J A, Ritz K, Young I M. Towards an evolutionary ecology of life in soil. Trends in Ecology & Evolution, 2005, 20(2): 81-87.

[5] Van Der Heijden M G A, Bardgett R D, Van Straalen N M. The unseen majority: soil microbes as drivers of plant diversity and productivity in terrestrial ecosystems. Ecology Letters, 2008, 11(3): 296-310.

[6] Van Der Heijden M G A, Klironomos J N, Ursic M, Moutoglis P, Streitwolf-Engel R, Boller T, Wiemken A, Sanders I R. Mycorrhizal fungal diversity determines plant biodiversity, ecosystem variability and productivity. Nature, 1998, 396(6706): 69-72.

[7] Van Der Heijden M G A, Bakker R, Verwaal J, Scheublin T R, Rutten M, Van Logtestijn R, Staehelin C. Symbiotic bacteria as a determinant of plant community structure and plant productivity in dune grassland. FEMS Microbiology Ecology, 2006, 56(2): 178-187.

[8] Wardle D A, Bardgett R D, Klironomos J N, Set?l? H, Van Der Putten W H, Wall D H. Ecological linkages between aboveground and belowground biota. Science, 2004, 304(5677): 1629-1633.

[9] Erisman J W, Sutton M A, Galloway J, Klimont Z, Winiwarter W. How a century of ammonia synthesis changed the world. Nature Geoscience, 2008, 1(10): 636-639.

[10] Godfray H C J, Beddington J R, Crute I R, Haddad L, Lawrence D, Muir J F, Pretty J, Robinson S, Thomas S M, Toulmin C. Food security: the challenge of feeding 9 billion people. Science, 2010, 327(5967): 812-818.

[11] Tilman D, Balzer C, Hill J, Befort B L. Global food demand and the sustainable intensification of agriculture. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2011, 108(50): 20260-20264.

[12] Zhu Z L, Chen D L. Nitrogen fertilizer use in China-Contributions to food production, impacts on the environment and best management strategies. Nutrient Cycling in Agroecosystems, 2002, 63(2/3): 117-127.

[13] 沈仁芳. 鋁在土壤-植物中的行為及植物的適應機制. 北京: 科學出版社, 2008.

[14] Foley J A, Ramankutty N, Brauman K A, Cassidy E S, Gerber J S, Johnston M, Mueller N D, O′Connell1 C, Ray D K, West P C, Balzer C, Bennett E M, Carpenter S R, Hill J, Monfreda C, Polasky S, Rockstr?m J, Sheehan J, Siebert S, Tilman D, Zaks D P M. Solutions for a cultivated planet. Nature, 2011, 478(7369): 337-342.

[15] Zhao X Q, Chen R F, Shen R F. Coadaptation of plants to multiple stresses in acidic soils. Soil Science, 2015, 179(10-11): 503-513.

[16] Amundson R, Berhe A A, Hopmans J W, Olson C, Sztein A E, Sparks D L. Soil and human security in the 21st century. Science, 2015, 348(6235): 1261071.

[17] Adesemoye A O, Kloepper J W. Plant-microbes interactions in enhanced fertilizer-use efficiency. Applied Microbiology and Biotechnology, 2009, 85(1): 1-12.

[18] Richardson A E, Simpson R J. Soil microorganisms mediating phosphorus availability update on microbial phosphorus. Plant Physiology, 2011, 156(3): 989-996.

[19] Bender S F, Conen F, Van Der Heijden M G A. Mycorrhizal effects on nutrient cycling, nutrient leaching and N2O production in experimental grassland. Soil Biology Biochemistry, 2015, 80: 283-292.

[20] Cavagnaro T R, Bender S F, Asghari H R, Van Der Heijden M G A. The role of arbuscular mycorrhizas in reducing soil nutrient loss. Trends in Plant Science, 2015, 20(5): 283-290.

[21] Peoples M B, Herridge D F, Ladha J K. Biological nitrogen fixation: an efficient source of nitrogen for sustainable agricultural production?. Plant and Soil, 1995, 174(1/2): 3-28.

[22] 沈世華, 荊玉祥. 中國生物固氮研究現狀和展望. 科學通報, 2003, 48(6): 535-540.

[23] Raven J A. Evolution of cyanobacterial symbioses // Rai A N, Bergman B, Rasmussen U, eds. Cyanobacteria in Symbiosis. Netherlands: Kluwer Academic Publishers, 2002: 329-346.

[24] 陳文新, 李阜棣, 閆章才. 我國土壤微生物學和生物固氮研究的回顧與展望. 世界科技研究與發展, 2002, 24(4): 6-12.

[25] Richardson A E, Barea J -M, McNeill A M, Prigent-Combaret C. Acquisition of phosphorus and nitrogen in the rhizosphere and plant growth promotion by microorganisms. Plant and Soil, 2009, 321(1/2): 305-339.

[26] Lambers H, Mougel C, Jaillard B, Hinsinger P. Plant-microbe-soil interactions in the rhizosphere: an evolutionary perspective. Plant and Soil, 2009, 321(1/2): 83-115.

[27] Van Der Heijden M G A, Streitwolf-Engel R, Riedl R, Siegrist S, Neudecker A, Ineichen K, Boller T, Wiemken A, Sanders I R. The mycorrhizal contribution to plant productivity, plant nutrition and soil structure in experimental grassland. New Phytologist, 2006, 172(4): 739-752.

[28] 李曉林, 姚青. VA菌根與植物的礦質營養. 自然科學進展, 2000, 10(6): 524-531.

[29] Hodge A, Campbell C D, Fitter A H. An arbuscular mycorrhizal fungus accelerates decomposition and acquires nitrogen directly from organic material. Nature, 2001, 413(6853): 297-299.

[30] Veresoglou S D, Chen B D, Rillig M C. Arbuscular mycorrhiza and soil nitrogen cycling. Soil Biology and Biochemistry, 2012, 46: 53-62.

[31] Jin H R, Liu J, Liu J, Huang X W. Forms of nitrogen uptake, translocation, and transfer via arbuscular mycorrhizal fungi: a review. Science China Life Sciences, 2012, 55(6): 474-482.

[32] Hodge A, Storer K. Arbuscular mycorrhiza and nitrogen: implications for individual plants through to ecosystems. Plant and Soil, 2015, 386(1/2): 1-19.

[33] Pellegrino E, Bedini S. Enhancing ecosystem services in sustainable agriculture: Biofertilization and biofortification of chickpea (CicerarietinumL.) by arbuscular mycorrhizal fungi. Soil Biology and Biochemistry, 2014, 68: 429-439.

[34] Peng S, Eissenstat D M, Graham J H, Williams K, Hodge N C. Growth depression in mycorrhizal citrus at high phosphorus supply (Analysis of carbon costs). Plant Physiology, 1993, 101(3): 1063-1071.

[35] 趙學強, 沈仁芳. 我國菜地土壤氮磷鉀養分狀況與均衡調控 // 江蘇省土壤學會編. 江蘇耕地質量建設論文集. 南京: 河海大學出版社, 2008: 97-101.

[36] Liang L Z, Shen R F, Yi X Y, Zhao X Q, Chen Z C, Chen R F, Dong X Y. The phosphorus requirement ofAmaranthusmangostanusL. exceeds the “change point” of P loss. Soil Use and Management, 2009, 25(2): 152-158.

[37] Xu P, Liang L Z, Dong X Y, Shen R F. Effect of arbuscular mycorrhizal fungi on aggregate stability of a clay soil inoculating with two different host plants. Acta Agriculturae Scandinavica, Section B-Soil and Plant Science, 2015, 65(1): 23-29.

[38] Xu P, Liang L Z, Dong X Y, Xu J, Jiang P K, Shen R F. Response of soil phosphorus required for maximum growth ofAsparagusofficinalisL. to inoculation of arbuscular mycorrhizal fungi. Pedosphere, 2014, 24(6): 776-782.

[39] 康貽軍, 程潔, 梅麗娟, 胡健, 樸哲, 殷士學. 植物根際促生菌作用機制研究進展. 應用生態學報, 2010, 21(1): 232-238.

[40] Jetiyanon K, Plianbangchang P. Potential ofBacilluscereusstrain RS87 for partial replacement of chemical fertilisers in the production of Thai rice cultivars. Journal of the Science of Food and Agriculture, 2012, 92(5): 1080-1085.

[41] Adesemoye A O, Torbert H A, Kloepper J W. Enhanced plant nutrient use efficiency with PGPR and AMF in an integrated nutrient management system. Canadian Journal of Microbiology, 2008, 54(10): 876-886.

[42] Adesemoye A O, Torbert H A, Kloepper J W. Plant growth-promoting rhizobacteria allow reduced application rates of chemical fertilizers. Microbial Ecology, 2009, 58(4): 921-929.

[43] Kuzyakov Y, Friedel J K, Stahr K. Review of mechanisms and quantification of priming effects. Soil Biology and Biochemistry, 2000, 32(11-12): 1485-1498.

[44] Schimel J P, Bennett J. Nitrogen mineralization: Challenges of a changing paradigm. Ecology, 2004, 85(3): 591-602.

[45] Che J, Zhao X Q, Zhou X, Jia Z J, Shen R F. High pH-enhanced soil nitrification was associated with ammonia-oxidizing bacteria rather than archaea in acidic soils. Applied Soil Ecology, 2015, 85: 21-29.

[46] Unkovich M, Jamieson N, Monaghan R, Barraclough D. Nitrogen mineralisation and plant nitrogen acquisition in a nitrogen-limited calcareous grassland. Environmental and Experimental Botany, 1998, 40(3): 209-219.

[47] Herman D J, Firestone M K, Nuccio E, Hodge A. Interactions between an arbuscular mycorrhizal fungus and a soil microbial community mediating litter decomposition. FEMS Microbiology Ecology, 2012, 80(1): 236-247.

[48] Nuccio E E, Hodge A, Pett-Ridge J, Herman D J, Weber P K, Firestone M K. An arbuscular mycorrhizal fungus significantly modifies the soil bacterial community and nitrogen cycling during litter decomposition. Environmental Microbiology, 2013, 15(6): 1870-1881.

[49] Shoji S, Delgado J, Mosier A, Miura Y. Use of controlled release fertilizers and nitrification inhibitors to increase nitrogen use efficiency and to conserve air and water quality. Communications in Soil Science and Plant Analysis, 2001, 32(7/8): 1051-1070.

[50] Kucey R M N. Phosphate-solubilizing bacteria and fungi in various cultivated and virgin Alberta soils. Canadian Journal of Soil Science, 1983, 63(4): 671-678.

[51] Richardson A E. Prospects for using soil microorganisms to improve the acquisition of phosphorus by plants. Australian Journal of Plant Physiology, 2001, 28(9): 897-906.

[52] 沈仁芳, 梁林洲, 趙學強. 日本、韓國、臺灣地區肥料相關的立法及其對我國肥料管理的啟示. 土壤, 2012, 44(4): 529-534.

[53] Govindarajulu M, Pfeffer P E, Jin H R, Abubaker J, Douds D D, Allen J W, Bücking H, Lammers P J, Shachar-Hill Y. Nitrogen transfer in the arbuscular mycorrhizal symbiosis. Nature, 2005, 435(7043): 819-823.

[54] Bender S F, Plantenga F, Neftel A, Jocher M, Oberholzer H R, K?hl L, Giles M, Daniell T J, Van Der Heijden M G A. Symbiotic relationships between soil fungi and plants reduce N2O emissions from soil. The ISME Journal, 2014, 8(6): 1336-1345.

[55] Bender S F, Van Der Heijden M G A. Soil biota enhance agricultural sustainability by improving crop yield, nutrient uptake and reducing nitrogen leaching losses. Journal of Applied Ecology, 2015, 52(1): 228-239.

[56] Tikhonovich I A, Provorov N A. Microbiology is the basis of sustainable agriculture: an opinion. Annals of Applied Biology, 2011, 159(2): 155-168.

Role of soil microbes in the acquisition of nutrients by plants

SHEN Renfang*, ZHAO Xueqiang

StateKeyLaboratoryofSoilandSustainableAgriculture,InstituteofSoilScience,ChineseAcademyofSciences,Nanjing210008,China

Contemporary agriculture is characterized mainly by extensive fertilizer application. Worldwide, fertilizer application indeed contributes greatly to increase in crop yield, but it also causes several negative effects such as soil acidification, water eutrophication, greenhouse gas emission, and resource depletion, thereby threatening the sustainable development of agriculture. Soil microbes drive plant diversity and productivity in terrestrial ecosystems, and they are directly involved in regulating the ability of plants to acquire nutrients and the nutrient cycles occurring in soils. Therefore, it is feasible to reduce the dependence of agriculture on fertilizers through the development of soil microbial approaches. Here, we described the role of biological nitrogen fixation, mycorrhizal fungi, and plant growth-promoting rhizobacteria in enhancing the ability of plants to acquire nutrients, and the underlying mechanisms. Moreover, we investigated the effect of soil microbes on soil nitrogen and phosphorus cycles, and their relationship with soil nutrient bioavailability and nutrient loss. Based on the obtained information, soil microbial processes to improve plant nutrition have been suggested, with the objective of reducing fertilizer application. Numerous studies have demonstrated the vital role of soil microbes in improving plant nutrition, but many problems regarding the use of soil microbial approaches need to be solved. Further extensive research in this field will help us solve these problems, and accelerate the development and application of soil microbial techniques for reducing fertilizer use, thereby contributing to sustainable agriculture.

biological nitrogen fixation; mycorrhizal fungi; plant growth-promoting rhizobacteria; nutrient cycle; sustainable agriculture

中國科學院戰略性先導科技專項B類(XDB15030000);國家973項目(2014CB441000)

2015-06-05;

2015-08-12

10.5846/stxb201506051140

*通訊作者Corresponding author.E-mail: rfshen@issas.ac.cn

沈仁芳，趙學強.土壤微生物在植物獲得養分中的作用.生態學報,2015,35(20):6584-6591.

Shen R F, Zhao X Q.Role of soil microbes in the acquisition of nutrients by plants.Acta Ecologica Sinica,2015,35(20):6584-6591.