稻田土壤關鍵元素的生物地球化學耦合過程及其微生物調控機制

吳金水,葛體達，胡亞軍

中國科學院亞熱帶農業生態研究所，亞熱帶農業生態過程重點實驗室，長沙 410125

稻田土壤關鍵元素的生物地球化學耦合過程及其微生物調控機制

吳金水*,葛體達，胡亞軍

中國科學院亞熱帶農業生態研究所，亞熱帶農業生態過程重點實驗室，長沙 410125

水稻土是在長期植稻下人為培育的特殊耕作土壤，是我國土壤學的特色，其研究也反映我國土壤學的國際地位。水稻土是研究土壤生物地球化學過程的理想模型。稻田土壤關鍵元素(碳氮磷硫鐵等)的生物地球化學循環過程、耦合機理及其驅動機制研究是土壤生物學研究的核心之一。因此，以國際土壤年為契機，結合中國科學院院士工作局資助的“土壤生物學發展戰略研究”項目的部分成果，以稻田關鍵元素(碳氮磷硫鐵等)生物地球化學循環過程及其耦合的微生物驅動機制為核心，重點討論了稻田土壤基本生物化學特征、稻田土壤碳-氮、碳-氮-磷、碳-氮-鐵等多元素耦合過程及其與微生物之間的反饋機制，并由此提出了稻田土壤關鍵元素生物地球化學循環微生物驅動機制研究的未來重點發展方向為：1)土壤關鍵元素生物地球化學過程的異質性及其微生物過程的互作機制研究；2)微生物參與機制對土壤關鍵元素循環過程的響應、反饋機制與調控機制研究；3)土壤關鍵生物地球化學過程的計量學研究。

稻田土壤；碳氮磷硫鐵；微生物生態學；耦合過程；調控機制

土壤學科的發展始一直賴于研究方法的突破和改進。目前，以高通量測序技術和光譜成像技術為代表的新型技術的發展極大的推動了土壤元素循環的微生物機理研究。土壤宏基因組學、宏轉錄基因組學和DNA-SIP 等新技術為揭開土壤中不可培養微生物的代謝能力及其在土壤生態系統中的功能提供了可能。目前，以歐美各國分別競相開展相關的大型研究計劃，例如，美國土壤宏基因組計劃與地球微生物計劃、英國土壤生物多樣性計劃和德國土壤生物地球化學界面研究計劃等。我國也通過一系列科研項目的實施，包括典型土壤關鍵生物地球化學過程的國家自然科學基金委重大項目以及中國科學院戰略性先導科技專項“土壤-微生物系統功能及其調控”等，我國科學家圍繞土壤生態系統的生物地球化學關鍵過程，在有機質分解、土壤元素循環、水稻土碳、氮、鐵循環過程特點、耦合機制及其關鍵功能微生物的群落結構等方面的土壤元素生物地球化學循環的微生物驅動機制等方面取得了重要進展[3,6-9]。同時，由中國科學院院士工作局資助的 “土壤與土壤生物學發展戰略研究”以及 “土壤生物學發展戰略研究”項目的實施，更是從國家需求和學科發展的角度系統分析了我國土壤生物學的發展歷程和國內外土壤生物學現狀及發展趨勢，提出了我國土壤生物地球化學領域的重要挑戰，凝練了今后5—10年土壤生物地球化學領域的優先發展目標和關鍵科學問題。

因此，本文以國際土壤年(International year of soil)為契機，旨在提高人們對土壤在糧食安全和基本生態系統功能方面重要作用的認識和了解，同時結合上述“土壤生物學發展戰略研究”項目的部分成果，從稻田碳氮磷硫鐵等關鍵元素耦合的生物地球化學循環過程的微生物驅動機制入手，重點討論稻田土壤基本生物化學特征、稻田土壤關鍵元素(碳氮磷硫鐵等)生物地球化學循環過程及其與微生物之間的反饋機制和研究方法，并展望了稻田土壤關鍵元素生物地球化學循環微生物驅動機制研究的重點發展方向，期望推動我國該研究領域的基礎理論建設和新技術發展。

1 稻田土壤基本生物化學特征

圖1 稻田碳氮鐵循環的好氧和厭氧微生物過程之間的相互耦合作用示意圖[14]Fig.1 Schematic presentation of the interactions between the oxygen-releasing root and aerobic and anaerobic microbial processes involved in C-and N-cycling as well as in methane emission from flooded soils[14]實線箭頭表示相關的微生物過程，而虛線箭頭擴散過程;生物體被示為圓形為微生物過程，矩形框為反應的底物;FB：發酵菌fermenting bacteria; MPA：產甲烷古菌methane-producing archaea; FeRB：鐵還原菌iron reducing bacteria; MOB：甲烷氧化菌methane oxidizing bacteria; FeOB：鐵細菌鐵氧化細菌iron oxidising bacteria; AOB;氨氧化細菌ammonium oxidising bacteria; DNB：反硝化細菌denitrifying bacteria

稻田是我國典型的農田生態系統，現有稻田面積330多萬hm2，約占全國耕地總面積的27%；水稻產量世界第一，占全國糧食總產量約50%，是具有重大經濟意義的土壤資源，對我國糧食安全具有舉足輕重的作用。

水稻土一直是我國土壤科學研究的特色，早在20世紀60年代，我國水稻土研究先驅馬溶之指出:“耕作土壤的形成條件除自然因素外，還有人為因素，而當人為因素占主導時，土壤發育方向發生變化，因而土壤的熟化作用成了耕作土壤的特殊過程”。土壤學家對水稻土的發生學特點與物理、化學和生物學基本性質等開展了大量研究，在理論和應用上都取得了國際公認的巨大成就[10-11]。確立了水稻土是在長期水耕和植稻作用下形成的一種特殊的人為土類，具有明顯區別于其它土壤類型的土壤發生學特性，包括氧化-還原交替過程和水稻根系泌氧引起的土壤鐵、錳的形態轉化與淋溶過程、土壤母質剖面的改變與稻田耕作層的形成與演化。同時還系統闡明了水稻土理化性質、生物學特點與肥力基礎，包括水稻土特有的氧化-還原反應變化基本規律及其對土壤物理和化學過程的作用、土壤有機質與主要養分基本狀況與作物供應能力、土壤微生物區系(如好氣和嫌氣微生物、固氮菌)等。Wu等[12]揭示了稻田土壤有機碳積累的特殊生物化學特性，發現稻田土壤的微生物量及微生物周轉速率盡管大于旱作土壤，但外源添加有機底物條件下的礦化率卻明顯較低，且并未產生明顯的激發效應，而旱地土壤的激發效應極為顯著。提出了稻田土壤有機碳礦化存在阻滯效應的觀點；發現稻田土壤有機碳礦化及其對溫度的響應可能并不受土壤粘粒含量的影響，而是受底物有效性的控制[13]。從而較系統闡明了稻田土壤長期持續固碳的生物地球化學機制。

圖2 微生物生物介導的氫，碳，氮，氧，硫和鐵循環的耦合網絡[15]Fig.2 A schematic diagram depicting a global, interconnected network of the biologically mediated cycles for hydrogen, carbon, nitrogen, oxygen, sulfur, and iron[15]

2 稻田土壤碳氮磷硫鐵耦合的微生物機制

稻田作為一種典型的人為土壤，其元素循環過程受到自然與人為因素的雙重影響。稻田的元素循環過程與與其他生態系統具有差別。例如，稻田特有的水耕熟化作用促進有機碳的保持與增長，土壤中氧化鐵通過改善團聚體結構促進有機碳的復合包裹，施肥措施能顯著改變氮的轉化過程。土壤淹水后，氧氣的消耗改變土壤氧化還原梯度，微生物的群落迅速演變并參與土壤的關鍵元素氧化還原的電子傳遞。因此，在不同的氧化還原梯度下研究土壤-植物-微生物相互作用是理解陸地生態系統關鍵生物地球化學循環過程的關鍵所在(圖1)[14]。水稻土壤氧化-還原梯度下的生物學研究更是受到國際學術界的關注。美國微生物學會將水稻土生態系統作為21世紀微生物生態學研究的模型系統之一。德國科學基金提供專項支持水稻土生物地球化學研究，關注稻田碳氮鐵耦合循環過程。稻田土壤中各種來源和形態的有機物質最終都必須經過微生物的分解礦化過程才能重新進入土壤生物地球化學循環(圖2)。因此，解析稻田土壤生物地球化學的微生物驅動機制，是深刻理解微生物功能與過程的重要突破口。稻田生態系統關鍵元素(碳氮磷硫鐵等)的生物地球化學過程與微生物生態過程耦合研究已成為土壤生物學研究的熱點和前沿性科學問題之一。

2.1 碳氮耦合的微生物機制

稻田土壤碳氮生物地球化學循環涉及多種反應以及多種功能微生物的參與。稻田土壤氧化還原交替作用強烈影響碳-氮循環過程，好氧條件下土壤有機碳在微生物的作用下降解為CO2，排放到大氣中[16]，或者被微生物同化固定并轉化為土壤有機質[4,17-18]；厭氧條件下土壤有機碳通過一系列的微生物發酵降解過程產生小分子有機酸，最終產生甲烷排放至大氣[16,19]。稻田土壤碳氮循環過程互相依賴，緊密聯系。例如，Ge等[9]運用碳同位素連續標記技術，探討了水稻光合同化碳的土壤傳輸和轉化及其對氮肥施用的響應，較高的施氮水平明顯促進水稻新鮮根際碳的沉積，并顯著影響土壤微生物量碳的更新率。

碳氮耦合的微生物過程研究一直以來都是土壤微生物生態學研究的熱點之一。稻田甲烷氧化與和氨氧化是稻田碳氮耦合微生物機制的典型例子。據估算，稻田產生的甲烷排放到大氣之前，大約30%—90%已經在稻田好氧區域被甲烷氧化細菌所氧化[20-21]。Yuan等[22-23]揭示了水稻土厭氧產甲烷古菌群落對土壤干濕交替、氧氣和硝酸鹽脅迫的響應機制，發現氧和硝酸鹽對產甲烷古菌的調控作用主要發生在功能基因的轉錄水平。同時，甲烷氧化細菌和硝化細菌關鍵基因的結構和功能相似，具有一定遺傳進化關系。甲烷氧化菌含有與氨單加氧酶功能相似的甲烷單加氧酶，室內純菌培養試驗已證明其執行硝化作用的過程中，有N2O 氣體產生，而在田間是否具有相同的功能還未得到證實[24]。而且，甲烷氧化細菌和氨氧化細菌可以互相利用底物生長。因此，在稻田生態系統中，以甲烷氧化和氨氧化為模式耦合生態過程，有助于從簡單到復雜，逐步深入研究土壤碳、氮循環的耦合微生物機理。

土壤中碳氮的周轉受其計量比的控制[25]，在氮素充足的條件下，土壤中較高的植物殘體投入量及其較低的碳氮比導致微生物更傾向于選擇“新鮮”碳源底物，進而減少了原有有機碳的礦化[26]；反之，在氮素受限條件下，高碳氮比的植物殘體可能會增加微生物對無機氮素的需求，刺激土壤原有有機質的分解[27]，由于反饋作用的存在，微生物氮固持又會造成植物生長養分受限，從而改變了外源氮和土壤原有氮素在生態系統的循環特征[28]。近年來利用穩定同位素探針技術，發現稻田土壤施用銨態氮后，對Type-I 甲烷氧化細菌沒有影響，卻抑制了Type-Ⅱ 甲烷氧化細菌繁殖[29]，然而稻田土壤中Type-I 甲烷氧化細菌通常為優勢種群，一般認為在甲烷氧化過程中發生重要作用[30-31]，因此，該結果似乎并不能完全解釋氮肥施用對甲烷排放的影響機制，其微生物分子機理還有待進一步研究。同時，甲烷氧化細菌和氨氧化細菌的特征磷脂脂肪酸非常相似，因此，磷脂脂肪酸作為分子標尺的分辨率較低，可能無法真實反映銨態氮肥影響土壤甲烷氧化過程的微生物驅動機理，技術手段仍是研究甲烷氧化和氨氧化相互影響規律的瓶頸。

2.2 碳氮磷耦合的微生物機制

土壤磷素微生物轉化與碳氮生物地球化學循環相互耦合。Sinsabaugh等[32]研究發現土壤和沉積物碳氮磷比例控制不同生態系統中養分和能量的流向，異養微生物同化碳氮磷的酶活性呈現固定的計量關系。土壤微生物在促進磷素吸收的同時會加快土壤有機質的周轉[33]。同時，Sinsabaugh等在生態酶計量關系上揭示土壤和沉積物生態系統中CNP利用存在普遍的比率關系，從而控制不同生態系統中養分和能量的流向[34]。同樣，土壤微生物自身也維持相對穩定的CNP比值。據估計，全球土壤微生物的CNP比值的平均值為60∶7∶1[35]。微生物的CNP比值受到環境因子的影響，如環境因子能夠通過影響微生物群落結構進而影響到微生物的CNP比值[36]。另外，在不同生態系統的環境限制因子條件下，微生物也能通過儲存糖源或聚磷酸鹽等改變微生物的CNP比值[37-38]。在湖泊體系中，磷沉降的加劇改變了水體中的NP比值，導致其生態系統由磷限制因子轉變為氮限制因子[39]。在稻田土壤中，同樣存在土壤碳氮磷耦合的微生物機制。比如，基于硝酸根的厭氧鐵氧化菌調節水稻磷和氮的吸收過程[40]。而Li等[41]應用生態化學計量學的原理和方法，從區域景觀單元上，量化了稻田土壤微生物量(碳氮磷)與元素碳氮磷的生態化學計量關系，提出亞熱帶景觀尺度稻田土壤微生物C∶P受土壤C∶P控制的觀點。

微生物可以調控無機態磷和微生物生物量磷的周轉，促進難溶性無機磷的活化及其作物的吸收[42]。土壤有機磷循環與轉化的關鍵過程，如植酸磷的礦化、磷酸脂的形成，也均由微生物驅動。同時，微生物對磷素的活化需要碳源供給，其活化過程受碳源質量與輸入量調控[43]，碳磷同位素雙標記研究表明，葡萄糖和丙氨酸小分子物質能夠刺激磷素的微生物活化，但小分子甲硫氨酸卻對磷素的微生物活化影響較小，推測原因可能是甲硫氨酸的碳硫鍵穩定，難以被微生物作為碳源利用[44]。盡管土壤微生物過程對磷素轉化與供應的影響較大，但除了在菌根共生研究外[45]，近年來進展相對緩慢。迄今，國內外尚缺乏土壤磷素微生物轉化過程與碳氮過程耦合的系統研究，特別是缺少對特定磷活化功能微生物和功能基因與碳氮過程的關聯研究，這嚴重制約了稻田碳氮磷耦合的微生物機制的深入認識。

2.3 氮鐵耦合的微生物機制

微生物對土壤鐵的氧化還原不僅決定著鐵的生物有效性，還通過改變土壤氧化還原勢調控其它元素的氧化還原過程。在水成土和底泥中，有機物分解、礦質元素的溶解與侵蝕、地質礦物的形成、重金屬離子的移動或固定[46]、養分高效利用[47]和溫室氣體排放[48]等都有微生物鐵氧化過程的發生。參與鐵氧化過程的微生物主要涉及古菌和細菌。環境中主要存在4種營養型鐵氧化菌：好氧嗜酸性和好氧嗜中性鐵氧化菌，厭氧光能和依賴于硝酸鹽的鐵氧化菌。鐵的微生物還原是發生在厭氧沉積物及淹水土壤中重要的微生物學過程。

2.4 碳氮鐵耦合的微生物機制

稻田土壤可能存在強烈的土壤碳氮鐵生物地球化學循環的微生物耦合過程。在氧化還原電位較低的厭氧非根際土壤中，依賴于硝酸鹽的厭氧型鐵氧化菌能利用外界Fe(Ⅱ)作為電子供體，同時氧化硝酸根所釋放出來的能量滿足生長發育的需要。硝酸根作為厭氧鐵氧化過程必需的電子受體，同時受到氨氧化(好氧微域)或厭氧銨氧化(厭氧微域)的調控。鐵還原微生物包括古菌、細菌和真菌[52]。迄今為止發現的鐵還原菌大多數屬于Geobacteraceae屬，稻田土壤中鐵還原菌的主要種群也被發現屬于Geobacteraceae，并可能主導稻田土壤有機質厭氧降解的產甲烷過程[53]。鐵還原菌也廣泛存在于水稻土中，導致厭氧鐵氧化產物三價鐵與稻田土壤有機碳代謝過程緊密相關。淹水條件下稻田土壤有機質分解不徹底，導致乙酸、丙酸、乳酸和丁酸等易降解有機酸的累積，為鐵還原菌提供了電子供體。此外，乙酸同時可作為電子供體將三價鐵還原為二價鐵，二價鐵在厭氧條件下將硝態氮還原為亞硝態氮，亞硝態氮與可溶性土壤有機質可形成絡合物，即碳氮鐵耦合微生物機理的鐵輪假設[54]。此外，許多研究發現，鐵還原條件會使產甲烷過程受到嚴重抑制，并認為鐵還原菌和產甲烷菌競爭共同的底物(例如乙酸和氫氣)是產生抑制的主要原因[55]，而且鐵還原還會加速N2O 釋放[56]。因此，明確鑒別土壤中碳-氮、碳-鐵、氮-鐵和碳-氮-鐵生物地球化學過程的關鍵微生物驅動者，是深刻理解稻田土壤中碳-氮-鐵耦合機理的前提。

2.5 多元素(碳氮磷硫鐵等)耦合過程的微生物互作機制

土壤中有機質與氮、磷、硫、鐵等關鍵元素存在著相互耦合關系，這種耦合關系加劇了其過程的復雜性和不確定性。比如，化能自養的氨氧化微生物及厭氧氨氧化細菌本身即是一個重要的碳庫，其活性與動態直接影響著碳的源匯平衡。Kellermann等[57]發現，在甲烷存在時，厭氧甲烷氧化古菌優先利用無機碳進行自養生長。因此，這些微生物也參與了二氧化碳固定[57]。最近，還陸續報道了可將厭氧甲烷氧化與亞硝酸鹽還原耦合的細菌[58]和將厭氧甲烷氧化與硝酸鹽還原耦合的古菌[59]。同時穩定同位素和元基因組分析表明，厭氧氨氧化菌通過乙酰CoA途徑固定二氧化碳，由此推測，這些微生物對碳循環也具有重要影響[60]。而且，厭氧氨氧化菌與化能自養氧化硫細菌Thioploca形成的共生體可以將海底的氨和硝酸鹽轉化為氮氣，估計由此產生的氮氣可占海底總氮氣的(57±21)%[61]。水稻土中參與硫的氧化還原的微生物除了主導硫的生物地球化學循環，同時參與其他元素循環。研究證實，硫酸鹽還原菌被證明能夠參與甲烷的厭氧氧化過程和含氮有機物的產氨過程[2]。顯然，生態系統諸元素循環緊密耦合，調控和驅動生物地球化學過程。微生物驅動的多元素過程耦合機制是目前微生物生態學和生物地球化學過程研究的前沿，在水稻土中相互的耦合關系，探討微生物分子生態學機制具有重要的理論和實際意義[15]。

3 總結與展望

圖3 土壤生物地球化學關鍵過程計量特征概念框架圖 Fig.3 Conceptual framework of stoichiometry for the key soil biogeochemical processes

綜上所述，生物活動在一定程度上控制了土壤關鍵元素(碳氮磷硫鐵等)的循環過程，是土壤中各種生源要素形成與轉化的關鍵動力，也是聯系土壤圈、大氣圈、巖石圈、水圈和生物圈相互作用的紐帶，被認為是元素生物地球化學循環的一個重要引擎，生源要素諸元素循環緊密耦合，調控和驅動生物地球化學過程。因此，解析土壤生物地球化學的微生物驅動機制，是深刻理解微生物功能與過程的重要突破口。

然而，過去土壤關鍵元素生物地球化學循環的研究主要集中在整個土體的均一化、均質化的層次。關鍵元素的生物地球化過程可能會影響土壤微結構的形成，后者進而改變土壤微環境，推動土壤微生物群落結構發生演替[62]。而傳統的均一化、均質化研究忽略了關鍵元素與微生物的微觀高度異質性，在土壤微結構界面上，關鍵元素(比如碳)與微生物接觸距離的遠近形成微生物作用的暗區與熱點區域，而這些熱點區域被目前均一化、均質化的研究所忽略了[63]。另一方面，土壤微生物個體尺度在μm級別，微生物群落作用的范圍同樣在亞毫米、微米尺度，微生物在土壤微環境中的趨化性，吸附，生長，成膜過程都伴隨著對周圍環境的強烈的依賴、選擇和改造，微觀尺度上的土壤關鍵元素生物地球化學過程需要重點關注，而長期以來由于土壤的不透明性，土壤生物學以黑(灰)箱理論為基礎，往往只關注宏觀結果而忽略了微觀動態過程。因此，將土壤關鍵元素生物地球化學過程的異質性與其對微生物過程的影響聯系起來是當今土壤微生物生態學的研究前沿之一。

盡管土壤中大多數微生物都參與土壤關鍵元素的生物地球化學過程，但微生物如何參與，哪些微生物優先參與仍不清楚；在復雜的微生物環境中，各種微生物之間是競爭機制還是條件控制機制是有待揭示的科學問題[64-65]。對微生物參與機制和過程的認識將促進土壤關鍵元素循環過程調控的研究[66]。因此，目前需要從微生物參與機制的角度對土壤關鍵元素的生物地球化學過程及其調控機理開展深入研究。

以往研究集中在單個元素或單個過程的生物地球化學過程及其微生物驅動機制。但是，一切微生物驅動的生物地球化學過程受制于生物體的化學計量特征(圖3)。通過計量學定量描述它們在土壤中的存在狀態和所擔負的生態功能，是揭示土壤元素生物地球化學循環過程內在機制的有力工具，也是實現對土壤生態過程的預測和調控的重要理論基礎。計量學是推進當前土壤生物地球化學的微生物驅動機制研究的新工具(圖3)。因此，需要明確土壤生物地球化學過程的計量特征與土壤元素及環境的偶聯關系，深入理解土壤微生物關鍵過程之間的相互作用及平衡制約關系是未來研究的重點。

[1] Amundson R, Berhe A A, Hopmans J W, Olson C, Sztein A E, Sparks D L. Soil and human security in the 21st century. Science, 2015, 348(6235): 1261071.

[2] 賀紀正, 陸雅海, 傅伯杰. 土壤生物學前沿. 北京: 科學出版社, 2014.

[3] Ge T D, Wu X H, Chen X J, Yuan H Z, Zou Z Y, Li B Z, Zhou P, Liu S L, Tong C L, Brookes P, Wu J S. Microbial phototrophic fixation of atmospheric CO2in China subtropical upland and paddy soils. Geochimica et Cosmochimica Acta, 2013, 113: 70-78.

[4] Long X E, Yao H Y, Wang J, Huang Y, Singh B, Zhu Y G. Community structure and soil pH determine chemoautotrophic carbon dioxide fixation in drained paddy soils. Environmental Science & Technology, 2015, 49(12): 7152-7160.

[5] Rütting T, Boeckx P, Müller C, Klemedtsson L. Assessment of the importance of dissimilatory nitrate reduction to ammonium for the terrestrial nitrogen cycle. Biogeosciences, 2011, 8(7): 1779-1791.

[6] Ding L J, An X L, Li S, Zhang G L, Zhu Y G. Nitrogen loss through anaerobic ammonium oxidation coupled to iron reduction from paddy soils in a chronosequence. Environmental Science & Technology, 2014, 48(18): 10641-10647.

[7] Ding L J, Su J Q, Xu H J, Jia Z J, Zhu Y G. Long-term nitrogen fertilization of paddy soil shifts iron-reducing microbial community revealed by RNA-13C-acetate probing coupled with pyrosequencing. The ISME Journal, 2014, 9(3): 721-734.

[8] Ge T D, Yuan H Z, Zhu H H, Wu X H, Nie S A, Liu C, Tong C L, Wu J S, Brookes P. Biological carbon assimilation and dynamics in a flooded rice-Soil system. Soil Biology and Biochemistry, 2012, 48: 39-46.

[9] Ge T D, Liu C, Yuan H Z, Zhao Z W, Wu X H, Zhu Z K, Brookes P, Wu J S. Tracking the photosynthesized carbon input into soil organic carbon pools in a rice soil fertilized with nitrogen. Plant and Soil, 2015, 392(1/2): 17-25.

[10] 李慶逵. 中國水稻土. 北京: 科學出版社, 1992.

[11] 于天仁. 水稻土的物理化學. 北京: 科學出版社, 1983.

[12] Wu J S, Zhou P, Li L, Su Y R, Yuan H Z, Syers J K. Restricted mineralization of fresh organic materials incorporated into a subtropical paddy soil. Journal of the Science of Food and Agriculture, 2012, 92(5): 1031-1037.

[13] Zhou P, Li Y, Ren X E, Xiao H A, Tong C L, Ge T D, Brookes P C, Shen J L, Wu J S. Organic carbon mineralization responses to temperature increases in subtropical paddy soils. Journal of Soils and Sediments, 2014, 14(1): 1-9.

[14] K?gel-Knabner I, Amelung W, Cao Z H, Fiedler S, Frenzel P, Jahn R, Kalbitz K, K?lbl A, Schloter M. Biogeochemistry of paddy soils. Geoderma, 2010, 157(1/2): 1-14.

[15] Falkowski P G, Fenchel T, Delong E F. The microbial engines that drive Earth′s biogeochemical cycles. Science, 2008, 320(5879): 1034-1039.

[16] Kimura M, Murase J, Lu Y H. Carbon cycling in rice field ecosystems in the context of input, decomposition and translocation of organic materials and the fates of their end products (CO2and CH4). Soil Biology and Biochemistry, 2004, 36(9): 1399-1416.

[17] Yuan H Z, Ge T D, Chen C Y, O′Donnell A G, Wu J S. Significant role for microbial autotrophy in the sequestration of soil carbon. Applied and Environmental Microbiology, 2012, 78(7): 2328-2336.

[18] Wu X H, Ge T D, Yuan H Z, Li B Z, Zhu H H, Zhou P, Sui F G, O′Donnell A G, Wu J S. Changes in bacterial CO2fixation with depth in agricultural soils. Applied Microbiology and Biotechnology, 2014, 98(5): 2309-2319.

[19] Lu Y, Arah J R M, Wassmann R, Neue H U. Simulation of methane production in anaerobic rice soils by a simple two-pool model//Wassmann R, Lantin R S, Neue H -U, eds. Methane Emissions from Major Rice Ecosystems in Asia. Netherlands: Springer, 2000: 277-284.

[20] Zhang G B, Yu H Y, Fan X F, Liu G, Ma J, Xu H. Effect of rice straw application on stable carbon isotopes, methanogenic pathway, and fraction of CH4oxidized in a continuously flooded rice field in winter season. Soil Biology and Biochemistry, 2015, 84: 75-82.

[21] Chanton J P, Powelson D K, Abichou T, Fields D, Green R. Effect of temperature and oxidation rate on carbon-isotope fractionation during methane oxidation by landfill cover materials. Environmental Science & Technology, 2008, 42(21): 7818-7823.

[22] Yuan Q, Lu Y H. Response of methanogenic archaeal community to nitrate addition in rice field soil. Environmental Microbiology Reports, 2009, 1(5): 362-369.

[23] Yuan Y L, Conrad R, Lu Y H. Responses of methanogenic archaeal community to oxygen exposure in rice field soil. Environmental Microbiology Reports, 2009, 1(5): 347-354.

[24] Sutka R L, Ostrom N E, Ostrom P H, Gandhi H, Breznak J A. Nitrogen isotopomer site preference of N2O produced byNitrosomonaseuropaeaandMethylococcuscapsulatusBath. Rapid Communications in Mass Spectrometry, 2003, 17(7): 738-745.

[25] Chen R R, Senbayram M, Blagodatsky S, Myachina O, Dittert K, Lin X G, Blagodatskaya E, Kuzyakov Y. Soil C and N availability determine the priming effect: microbial N mining and stoichiometric decomposition theories. Global Change Biology, 2014, 20(7): 2356-2367.

[26] Hagedorn F, Spinnler D, Siegwolf R. Increased N deposition retards mineralization of old soil organic matter. Soil Biology and Biochemistry, 2003, 35(12): 1683-1692.

[27] Bloor J M G, Niboyet A, Leadley P W, Barthes L. CO2and inorganic N supply modify competition for N between co-occurring grass plants, tree seedlings and soil microorganisms. Soil Biology and Biochemistry, 2009, 41(3): 544-552.

[28] Garten C T Jr, Iversen C M, Norby R J. Litterfall15N abundance indicates declining soil nitrogen availability in a free-air CO2enrichment experiment. Ecology, 2011, 92(1): 133-139.

[29] Mohanty S R, Bodelier P L E, Floris V, Conrad R. Differential effects of nitrogenous fertilizers on methane-consuming microbes in rice field and forest soils. Applied and Environmental Microbiology, 2006, 72 (2): 1346-1354.

[30] Bao Z H, Watanabe A, Sasaki K, Okubo T, Tokida T, Liu D Y, Ikeda S, Imaizumi-Anraku H, Asakawa S, Sato T, Mitsui H, Minamisawa K. A rice gene for microbial symbiosis,OryzasativaCCaMK, reduces CH4flux in a paddy field with low nitrogen input. Applied and Environmental Microbiology, 2014, 80(6): 1995-2003.

[31] Hu A, Lu Y H. The differential effects of ammonium and nitrate on methanotrophs in rice field soil. Soil Biology and Biochemistry, 2015, 85: 31-38.

[32] Sinsabaugh R L, Hill B H, Shah J J F. Ecoenzymatic stoichiometry of microbial organic nutrient acquisition in soil and sediment. Nature, 2009, 462(7274): 795-798.

[33] Hodge A, Campbell C D, Fitter A H. An arbuscular mycorrhizal fungus accelerates decomposition and acquires nitrogen directly from organic material. Nature, 2001, 413(6853): 297-299.

[34] Sinsabaugh R L, Shah J J F. Ecoenzymatic stoichiometry and ecological theory. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics, 2012, 43: 313-343.

[35] Cleveland C C, Liptzin D. C:N:P stoichiometry in soil: is there a “Redfield ratio” for the microbial biomass?. Biogeochemistry, 2007, 85(3): 235-252.

[36] Hall E K, Maixner F, Franklin O, Daims H, Richter A, Battin T. Linking microbial and ecosystem ecology using ecological stoichiometry: a synthesis of conceptual and empirical approaches. Ecosystems, 2011, 14(2): 261-273.

[37] Wilson W A, Roach P J, Montero M, Baroja-Fernández E, Muoz F J, Eydallin G, Viale A M, Pozueta-Romero J. Regulation of glycogen metabolism in yeast and bacteria. FEMS Microbiology Reviews, 2010, 34(6): 952-985.

[38] Chbergerová L, Nahálka J. Polyphosphate-an ancient energy source and active metabolic regulator. Microbial Cell Factories, 2011, 10: 63-63.

[39] Camarero L, Catalan J. Atmospheric phosphorus deposition may cause lakes to revert from phosphorus limitation back to nitrogen limitation. Nature Communications, 2012, 3: 1118.

[40] Chen X P, Zhu Y G, Xia Y, Shen J P, He J Z. Ammonia-oxidizing archaea: important players in paddy rhizosphere soil?. Environmental Microbiology, 2008, 10(8): 1978-1987.

[41] Li Y, Wu J S, Liu S L, Shen J L, Huang D Y, Su Y R, Wei W X, Syers J K. Is the C∶N∶P stoichiometry in soil and soil microbial biomass related to the landscape and land use in southern subtropical China?. Global Biogeochemical Cycles, 2012, 26(4).

[42] Bünemann E K, Oberson A, Liebisch F, Keller F, Annaheim K E, Huguenin-Elie O, Frossard E. Rapid microbial phosphorus immobilization dominates gross phosphorus fluxes in a grassland soil with low inorganic phosphorus availability. Soil Biology and Biochemistry, 2012, 51: 84-95.

[43] Spohn M, Kuzyakov Y. Phosphorus mineralization can be driven by microbial need for carbon. Soil Biology and Biochemistry, 2013, 61: 69-75.

[44] Spohn M, Ermak A, Kuzyakov Y. Microbial gross organic phosphorus mineralization can be stimulated by root exudates-A33P isotopic dilution study. Soil Biology and Biochemistry, 2013, 65: 254-263.

[45] Smith S E, Jakobsen I, Gr?nlund M, Smith F A. Roles of arbuscular mycorrhizas in plant phosphorus nutrition: interactions between pathways of phosphorus uptake in arbuscular mycorrhizal roots have important implications for understanding and manipulating plant phosphorus acquisition. Plant Physiology, 2011, 156(3): 1050-1057.

[46] Wang X J, Chen X P, Yang J, Wang Z S, Sun G X. Effect of microbial mediated iron plaque reduction on arsenic mobility in paddy soil. Journal of Environmental Sciences, 2009, 21(11): 1562-1568.

[47] Moore J K, Doney S C, Glover D M, Fung I Y. Iron cycling and nutrient-limitation patterns in surface waters of the World Ocean. Deep Sea Research Part Ⅱ: Topical Studies in Oceanography, 2001, 49(1/3): 463-507.

[48] Kampschreur M J, Kleerebezem R, De Vet W W J M, Van Loosdrecht M C M. Reduced iron induced nitric oxide and nitrous oxide emission. Water Research, 2011, 45(18): 5945-5952.

[49] Weber K A, Achenbach L A, Coates J D. Microorganisms pumping iron: anaerobic microbial iron oxidation and reduction. Nature Reviews Microbiology, 2006, 4(10): 752-764.

[50] Ratering S, Schnell S. Nitrate-dependent iron (Ⅱ) oxidation in paddy soil. Environmental Microbiology, 2001, 3(2): 100-109.

[51] Weber K A, Urrutia M M, Churchill P F, Kukkadapu R K, Roden E E. Anaerobic redox cycling of iron by freshwater sediment microorganisms. Environmental Microbiology, 2006, 8(1): 100-113.

[52] Lovley D. Dissimilatory Fe (Ⅲ)-and Mn (IV)-reducing prokaryotes//Dworkin M, Falkow S, Rosenberg E, Schleifer K -H, Stackebrandt E, eds. The Prokaryotes. New York: Springer, 2006: 635-658.

[53] Hori T, Noll M, Igarashi Y, Friedrich M W, Conrad R. Identification of acetate-assimilating microorganisms under methanogenic conditions in anoxic rice field soil by comparative stable isotope probing of RNA. Applied and Environmental Microbiology, 2007, 73(1): 101-109.

[54] Davidson E A, Chorover J, Dail D B. A mechanism of abiotic immobilization of nitrate in forest ecosystems: the ferrous wheel hypothesis. Global Change Biology, 2003, 9(2): 228-236.

[55] Reiche M, Torburg G, Küsel K. Competition of Fe (Ⅲ) reduction and methanogenesis in an acidic fen. FEMS Microbiology Ecology, 2008, 65(1): 88-101.

[56] Huang B, Yu K W, Gambrell R P. Effects of ferric iron reduction and regeneration on nitrous oxide and methane emissions in a rice soil. Chemosphere, 2009, 74(4): 481-486.

[57] Kellermann M Y, Wegener G, Elvert M, Yoshinaga M Y, Lin Y S, Holler T, Mollar X P, Knittel K, Hinrichs K U. Autotrophy as a predominant mode of carbon fixation in anaerobic methane-oxidizing microbial communities. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United states of America, 2012, 109(47): 19321-19326.

[58] Ettwig K F, Butler M K, Le Paslier D, Pelletier E, Mangenot S, Kuypers M M M, Schreiber F, Dutilh B E, Zedelius J, De Beer D, Gloerich J, Wessels H J C T, Van Alen T, Luesken F, Wu M L, Van De Pas-Schoonen K T, Op Den Camp H J M, Janssen-Megens E M, Francoijs K -J, Stunnenberg H, Weissenbach J, Jetten M S M, Strous M. Nitrite-driven anaerobic methane oxidation by oxygenic bacteria. Nature, 2010, 464(7288): 543-548.

[59] Haroon M F, Hu S H, Shi Y, Imelfort M, Keller J, Hugenholtz P, Yuan Z G, Tyson G W. Anaerobic oxidation of methane coupled to nitrate reduction in a novel archaeal lineage. Nature, 2013, 500(7464): 567-570.

[60] Schouten S, Strous M, Kuypers M M M, Rijpstra W I C, Baas M, Schubert C J, Jetten M S M, Damsté J S S. Stable carbon isotopic fractionations associated with inorganic carbon fixation by anaerobic ammonium-oxidizing bacteria. Applied and Environmental Microbiology, 2004, 70(6): 3785-3788.

[61] Prokopenko M G, Hirst M B, De Brabandere L, Lawrence D J P, Berelson W M, Granger J, Chang B X, Dawson S, Crane E J III, Chong L, Thamdrup B, Townsend-Small A, Sigman D M. Nitrogen losses in anoxic marine sediments driven byThioploca-anammox bacterial consortia. Nature, 2013, 500(7461): 194-198.

[62] Schmidt M W I, Torn M S, Abiven S, Dittmar T, Guggenberger G, Janssens I A, Kleber M, K?gel-Knabner I, Lehmann J, Manning D A C, Nannipieri P, Rasse D P, Weiner S, Trumbore S E. Persistence of soil organic matter as an ecosystem property. Nature, 2011, 478(7367): 49-56.

[63] Vogel C, Mueller C W, H?schen C, Buegger F, Heister K, Schulz S, Schloter M, K?gel-Knabner I. Submicron structures provide preferential spots for carbon and nitrogen sequestration in soils. Nature Communication, 2014, 5: 2947, doi: 10.1038/ncomms3947.

[64] Trivedi P, Anderson I C, Singh B K. Microbial modulators of soil carbon storage: integrating genomic and metabolic knowledge for global prediction. Trends in microbiology, 2013, 21(12): 641-651.

[65] Kuzyakov Y, Blagodatskaya E. Microbial hotspots and hot moments in soil: Concept & review. Soil Biology and Biochemistry, 2015, 83: 184-199.

[66] Schimel J P, Schaeffer S M. Microbial control over carbon cycling in soil. Frontiers in Microbiology, 2012, 3: 348, doi: 10.3389/fmicb.2012.00348.

A review on the coupling of bio-geochemical process for key elements and microbial regulation mechanisms in paddy rice ecosystems

WU Jinshui*, GE Tida, HU Yajun

KeyLaboratoryofAgro-ecologicalProcessesinSubtropicalRegion,InstituteofSubtropicalAgriculture,ChineseAcademyofSciences,Changsha410125,China

Paddy rice soil, derived from long-term rice planting, is a type of artificial soil. Studies of paddy rice soil in China reflect the international status of Chinese soil science based on the long history and importance of rice cultivation. Paddy soil is a classical model for studying soil biogeochemical processes. Investigation of biogeochemical cycles, and the coupling and driving mechanisms of key elements (carbon, nitrogen, phosphorus, sulfur, iron, etc.) in paddy soil is important in soil biology studies. Therefore, in this study, on account of the International Year of Soils, we review some achievements of the "Soil biology development strategy research" project funded by Academician Bureau of Chinese Academy of Sciences, and discuss the biogeochemical cycles of key elements (carbon, nitrogen, phosphorus, sulfur, iron, etc.) in paddy ecosystems and the microbial regulation mechanisms of their coupling. We emphasize the basic biochemical features of paddy soil, the coupling processes of C—N, C—N—P, C—N—Fe, and other processes in paddy soil, as well as its microbial feedback regulation mechanism. We also propose perspectives for the development of future studies on the microbial driving mechanisms of the biogeochemical cycles of key elements in paddy soil.

paddy soil; C-N-P-S-Fe; microbial ecology; coupling process; regulation mechanisms

國家自然科學基金項目(41430860, 41271279)；中國科學院亞熱帶農業生態過程重點實驗室開放基金項目(ISA2015101)

2015-06-08;

2015-07-30

10.5846/stxb201506081157

*通訊作者Corresponding author.E-mail: jswu@isa.ac.cn

吳金水,葛體達，胡亞軍.稻田土壤關鍵元素的生物地球化學耦合過程及其微生物調控機制.生態學報,2015,35(20):6626-6634.

Wu J S, Ge T D, Hu Y J.A review on the coupling of bio-geochemical process for key elements and microbial regulation mechanisms in paddy rice ecosystems.Acta Ecologica Sinica,2015,35(20):6626-6634.