樹干皮層光合作用
——生理生態功能和測定方法

蔡錫安，曾小平，陳遠其,2

1 中國科學院華南植物園，中國科學院退化生態系統植被恢復與管理重點實驗室，廣州 510650 2 中國科學院大學， 北京 100049

樹干皮層光合作用
——生理生態功能和測定方法

蔡錫安1,*，曾小平1，陳遠其1,2

1 中國科學院華南植物園，中國科學院退化生態系統植被恢復與管理重點實驗室，廣州 510650 2 中國科學院大學， 北京 100049

大部分植物的樹干(枝條)等部位含有能進行光合作用的綠色組織，樹皮葉綠素含量最高可達750 mg/m2。這些綠色組織能夠再固定樹干內部的CO2(來源于自身組織呼吸或者木質部液流運輸)，使樹干向大氣排放的CO2量減少60%—90%皮層光合作用是樹干生理活動的重要組成部分，其與樹干呼吸和液流速率之間均有密切關系，對植物的碳平衡有重要作用。概述了皮層光合作用的生理生態功能；介紹了皮層光合作用測定和計算方法；討論了皮層光合作用研究存在的問題；通過加入皮層光合作用的測量修正質量平衡法，以減少樹干呼吸測定的不確定性。建議綜合運用穩定碳同位素示蹤、CO2和O2微傳感器、樹干液流技術等，準確地區分樹干內部CO2的來源及比例，分析各個組分與影響因素的關系。同時，在微觀上揭示皮層光合作用的基因組調控功能，在宏觀上探討尺度擴展、模型模擬，并與渦度協方差技術和遙感技術相融合以提高區域尺度估算的精度。

皮層光合作用；樹干呼吸；CO2釋放；樹干液流；測定方法

森林是陸地生態系統的主要組成部分，森林生態系統碳儲量占全球陸地生態系統的56%[1]，其獨特的碳匯功能對穩定大氣中溫室氣體濃度起重要作用，增加和保護森林植被已成為國際公認的減緩氣候變暖的有效措施。為應對全球氣候變化日益加劇的問題，人們在陸地生態系統碳通量方面開展了大量的研究工作，其中，森林呼吸是陸地生態系統碳循環研究的重要一環。研究表明，冷溫帶森林自氧呼吸約占總光合生產量的40%—60%，熱帶雨林可達90%以上[2]。樹干(包括枝條)呼吸約占森林生態系統總自養呼吸的5%—42%[3-4]。樹干呼吸是一個復雜的生物學過程，一般認為樹干呼吸產生的CO2有3個去處：一部分直接釋放到大氣中；另一部分溶解于樹干液流中，并隨液流向上傳輸到更高的枝和冠層；其余部分以氣態存在于樹干中[5]。由此可見，樹干內部的CO2來源和去向都十分復雜，任何影響上面3個過程的因素都會改變樹干體內CO2的含量，進而影響其向大氣釋放過程。影響樹干呼吸的因素包括生物因素，如樹干氮含量、樹干生長速率、樹干液流密度、樹干光合作用和樹干對CO2透性等，以及非生物因素，如樹干內氧氣含量、樹干溫度、大氣CO2濃度、土壤含水量和土壤養分等[6-7]。通常認為影響呼吸最主要的因子是溫度，因為溫度主導著參與呼吸作用酶的活性，對樹干呼吸速率的影響呈指數關系，同時溫度影響CO2的溶解度，提高CO2氣體的擴散系數，促進樹干CO2釋放通量[7]。但研究表明樹干綠色組織(樹干的皮層光合作用)同樣也起到重要作用[8]。

事實上，大部分植物的枝條、樹干，以及一些花、果和根等部位含有能進行光合作用的綠色組織(Chlorenchyma)[8-10]。在樹干(或枝)截面不同部分，如木栓附近的形成層、內皮層的韌皮部、木射線和木髓等均含有葉綠體[11-12]，這些葉綠體有完全發育的類囊體基粒和淀粉粒[13]。嫩枝上葉綠素的含量可達鄰近葉片含量的50%—70%[14-15]。對這些綠色組織部位施加光照后其釋放到大氣的CO2明顯減少，表明這些綠色組織進行了CO2同化作用[14]。根據綠色組織吸收CO2的途徑可把非葉片綠色組織分為兩類：一類是利用大氣中CO2進行凈光合同化的器官，如綠色樹莖、綠色不育花器官等，它們有完善的光捕獲和光合同化的組織結構[16]。另一類是利用呼吸釋放的CO2進行光合的器官(內部CO2循環)，如含葉綠素的樹皮和木質部，大多數的果實、根和能育花器官等[16]。植物樹干(枝)綠色組織沒有嚴格的定義，并有多種稱謂，如樹皮光合、皮層光合等[10]。根據其結構和CO2擴散到組織內葉綠體的生理途徑分可為莖光合作用、皮層光合作用和CAM莖光合作用(CAM stem photosynthesis; CAM: crassulacean acid metabolism)(表1)[16-17]。1963年Strain和Johnson首次把樹皮組織的光合作用稱為皮層光合作用，之前稱為樹皮光合作用[17]。后來，皮層光合作用特指新梢樹皮、喬灌木的木射線薄壁細胞和木本樹皮等的光合作用[13]。對于高大的喬木來說，大部分樹干綠色組織的光合作用為皮層光合[8]。皮層光合作用廣泛存在于各種生境植物中，但記錄最多的是溫帶樹種，或許皮層光合是溫帶針葉樹種最常見的特性，因為皮層光合可減少冬季呼吸帶來的碳損耗[17]。然而在沙漠地區、熱帶亞熱帶地區很多樹種也具有這種功能[14,16- 18]。皮層光合作用主要功能是再利用非光合組織呼吸產生的CO2[17]。

表1 樹干綠色組織光合作用特征*Table 1 Characteristics of photosynthesis for chlorophyllous stem tissue

已有的研究顯示樹干呼吸的測定有很大的不確定性，不同樹種間以及同種不同個體間都有很大的差異，這種差異隨著時間和季節的變化而變化，很難準確地預測[5,22- 25]。這種測量的不確定性除了環境因素外，很大程度來源于對樹干本身固有的生理特性認識不足，特別是對樹干呼吸、皮層光合作用和液流運輸CO2等生理過程的認識存在局限性，從而導致計算的理論假設不完善[8,26-27]。目前國內對皮層光合的研究較少，在樹干呼吸估算中往往忽略皮層光合作用和液流運輸的作用。因此，本文以皮層光合作用為出發點，綜述其生理生態特性、測定的理論和方法以及生態學意義，為系統地認識樹干皮層光合作用的功能特征，更深入地開展相關研究提供參考。

1 皮層光合作用的重要性

1.1 皮層光合的必要條件

植物樹干皮層光合作用是一個古老特征，其存在可追溯到陸生植物的起源時期[17]。植物為了適應從水生到陸生的環境，假莖逐步演化為真莖，假莖的綠色組織并沒有在進化過程中完全消失，仍保留在莖的各個組織中，因此植物的樹干至今仍保留著這種古老的光合功能[14,17]。樹干皮層能夠光合作用必須具備一些必要條件，如具有功能結構的葉綠體，必要的酶促反應器、養分、水分、光和二氧化碳等[14]。一些學者在多個層面對樹干皮層光合作用的必要條件和功能作了評述，這里略作簡單回顧[8-9,14,16-17,28]。

植物樹干或枝的皮層等組織里廣泛存在葉綠素。Pfanz等的統計表明，樹皮、射線薄壁組織、木栓形成層、韌皮部、甚至髓附近的組織都含有葉綠素，樹皮葉綠含量從100—524 mg/m2不等(表2)，細胞中葉綠體的數量在樹干外表皮最高，隨著樹干深度的增加而明顯減少[14]。王文杰等統計表明樹干葉綠素含量在52—673 mg/m2之間，樹干葉綠素總量相當于對應葉片的10%—165%，樹干葉綠素a/b值相當于對應葉片的49%—74%[9]。表2中Pfanz、王文杰和任芳菲等的數據來源于不同植物種類[29]，他們都采用提取的方法測定，數值范圍相差不遠。Dima等是采用外部熒光顯微法測定20種植物枝條，數值范圍約在20—100 mg/m2之間，比提取的方法低(表2)[30]。部分其他學者用單位鮮重表示葉綠素含量，數值范圍約在0.4—3.5 mg/g之間，這與Pfanz等測定的19種數值范圍相似(0.27—3.24 mg/g)(表2)。Levizou等用反射光譜法連體測定24種木本植物枝條光合色素指數表明，枝條葉綠素含量比葉片低，同時有高的胡蘿卜素/葉綠素比值，但其未給出真實的葉綠素含量[31]。任芳菲等對東北10個樹種3年生的樹枝測定表明闊葉樹樹皮內葉綠素含量高于針葉樹，落葉樹樹皮內葉綠素含量高于常綠樹，被子植物樹皮內葉綠素含量高于裸子植物[29]。可見葉綠素在樹干內組織廣泛存在，一般情況下樹干的葉綠素含量比葉片低，葉綠素a/b比值也較低。

表2 部分樹種枝條的葉綠素含量Table1 Chlorophyll contents of some tree twigs

利用熒光、免疫金標記和14CO2同位素標記等技術對木質部葉綠體的超微結構，PSII活性(PSII: photosystem II)，二磷酸核酮糖羧化酶活性和以及捕光葉綠素/蛋白復合體等的研究結果顯示，莖內組織的葉綠體結構完善，具功能性[14,33,35- 37]。對10種30—35a樹齡3年生枝條的研究表明，它們枝條都含有光合色素，具一定的光合能力，但其速率明顯低于同一枝條的葉片[29]。測定水曲柳(Fraxinusmandshurica)和樟子松(Pinussylvestris)的光合和光強響應曲線獲得的光補償點和光飽和點亦明顯比葉片低，但樹皮內綠色組織的表觀量子效率則高于葉片，顯示樹皮內綠色組織有較強的耐陰和光能轉化能力[29]。激光共聚焦顯微技術研究毛竹(Phyllostachyspubescens)莖稈表明，在表皮以下的基本組織中包括維管束鞘周圍存在大量的葉綠體，此特征類似于C4植物的花環結構[38]。同時其測定毛竹莖稈中核酮糖-1,5-二磷酸羧化酶/加氧酶、磷酸烯醇式丙酮酸羧化酶和NADP-蘋果酸酶活性也較高[38]。Cleve等利用免疫金標記和14CO2同位素標記技術證明，美洲山楊(Populustremuloides)枝條髓部細胞具備光合作用的葉綠體[36]。歐洲山毛櫸(Fagussylvatica)、橡樹(Quercuscoccifera)和白樺(Betulaplatyphylla)等樹種的研究也表明，枝條中不僅存在核酮糖-1,5-二磷酸羧化酶/加氧酶，也存在磷酸烯醇式丙酮酸羧化酶等C4途徑酶系統[19]。雖然這些研究清楚地表明，葉綠體存在于植物莖組織中，且具有光合功能，但這種光合是何種途徑，目前還存在不同看法 (1.4節中討論)[39]。

光照是光合作用的重要條件。研究表明光照的透射量和光質受到綠色組織外面組織層的厚度、結構、皮孔特點、樹皮的濕度，以及枝條的年齡等影響[7,40 ]。光的透射量隨著年齡的增長劇減，當年生的小枝木質部甚至髓部可以接受到6%光照，而年老樹枝僅能夠獲得0.1%的光照[16]。多數的研究結果顯示樹皮的透光率在0—20%之間[9,14]。光照能透過周皮或落皮層進入樹干，同時光可在植物莖內的導管、木纖維、管胞和薄壁細胞軸向傳導[40]。然而光照是如何透過表皮、綠色組織、韌皮部等進入到更深層木質部中目前還很少資料，深層葉綠體如何利用光源開展光合作用，及其與樹干軸向導光和光質的相關性如何，還需要進一步的研究[9]。

CO2也是光合作用必需條件。樹干內部CO2主要來源于樹干組織(周皮、韌皮部、木栓形成層、木射線等)呼吸產生和液流向上運輸(主要包括根活細胞呼吸產生CO2以及根吸收根際間的CO2)[8]。研究表明皮層活細胞可占樹干總活細胞的56%，針葉樹木射線細胞約占木質部體積的5%—9%，闊葉樹占5%—34%，木質部木射線細胞比例隨著木質部深度的增加而減少，并且這種活細胞所占比例依不同種類和樹干的大小都有較大的變化[23,41]。研究顯示，溫帶針葉和闊葉樹的木質部邊材可容18%和26%體積的CO2，溫帶針葉樹和闊葉樹的心材可容50%和26%體積的CO2[42]。由于樹干的外皮層和形成層等組織的不易透氣性，樹干組織呼吸產生的CO2很難釋放到大氣中，樹干內部形成了高CO2濃度和低氧的環境，其CO2濃度可達到1%—26%，是外界空氣的500—800倍，類似C4植物維管束鞘細胞內的環境[14]。樹干內部的CO2和O2濃度還隨著時間、季節和樹種的不同而變化，同時受到樹干液流和環境等因素的影響[7-8]。

溫度也是光合作用的必要條件。樹干溫度除主要受到環境溫度的影響外，還受到樹皮的形態和冠層結構等的影響。例如：密閉的冠層結構能減少樹干的光照度，從而降低樹干的溫度；光滑和薄的皮層比粗糙和厚的樹皮溫度梯度更小[14]；白色的樹皮會反射更多的光照，從而使樹皮溫度更低些[14]。樹干溫度的變化直接影響樹干呼吸作用酶的活性、呼吸速率和CO2氣體的擴散系數，也會影響到葉綠體的光合功能。在綜合考慮樹干的各種環境因素后，Pfanz指出樹干光合作用適宜溫度約為20—30 ℃[14]。

1.2 皮層光合對樹干CO2再固定和釋放的作用

自從20世紀初記錄有關樹皮綠色組織研究以來，許多學者在多個層次上開展了相關研究[8-9,13-14,16]。資料表明最少36科植物具有皮層光合功能[17]。Rosell等統計6個不同氣候類型90個樹種，其中94%種類的樹皮具有光合功能[43]。樹干和枝條的主要光合部位在皮層，木射線和髓部的光合速率遠比皮層小[16]。例如：去除美洲黑楊(Populusdeltoides)葉片后，液流中的99.6%的14C被葉脈固定[27]。13CO2標記表明，美洲黑楊樹干和枝條皮層是固定液流CO2最多的地方，葉片僅固定少量的液流CO2[44]。通常幼枝的光合速率比年老的大，夏季光合速率比冬季大，但也有相反的結果[21,45]。

皮層光合作用是樹木組織的重要生理功能，其再循環利用樹干內部的CO2，可減少組織器官向外界釋放CO2的量，使得植物在C利用上更加經濟[8,46]。特別是在脅迫環境下，皮層光合對植物的生存具有重要的作用，如當植物受到水分限制，或受到害蟲和病菌危害時，在落葉到重新長葉期間皮層光合作用可改善莖的碳平衡，作為回補碳平衡的一種手段[8,10,13,47-48]。藍桉(Eucalyptusglobulus)落葉后，其皮層光合作用增強，皮層再固定CO2能力提高(最大可達96%)[47]。對非洲猴面包樹(Adansoniadigitata)和蓖麻(Ricinuscommunis)的研究表明，當屏蔽樹干光照后其芽的干物質產量明顯減少，同時芽和皮層的13C的含量增加，反證了皮層光合作用的存在[49]。對Eucalyptusminiata枝條鋁箔遮光4a后其木質部δ13C 增加0.5‰，δ18O也增加0.5‰，研究者通過這些數據推算出非遮光枝條有11%的碳來自皮層光合作用，皮層光合作用平均再固定比率為0.71[46]。另皮層光合作用的放氧過程還可以緩解樹干內普遍存在的缺氧狀態(組織缺氧癥, hypoxia)，減少厭氧產生酒精或乳酸毒害[9,14]。

目前技術條件下，樹干再固定速率很難獨立測定，多數以減少樹干CO2排放百分比來表示，即以樹干在暗條件下的釋放通量和光照條件下的差值比來估算[8]。Teskey等統計44種植物的皮層再固定CO2率在19%—126%之間，黃瑋等統計21種在5%—126%(表3)[7-8]。王文杰統計表明樹枝的光合速率(暗呼吸與飽和光照下呼吸之差)約在0—10 μmol m-2s-1之間，大多數樹干光合作用能夠再固定60%—80%呼吸所釋放的CO2[9]。任芳菲等通過放氧法測定10種3年生枝條的離體凈光速率為0.21—2.06 μmol m-2s-1之間[29]。任芳菲等測定的數值稍偏小，這可能與測定方法不同有關(表3)。5—7年生的美洲山楊年平均可減少樹干呼吸損失16%—18%CO2量(24h計)，如果只按日間計算可減少29%[50]。夏季美洲山楊樹皮光合組織每年可合成59% CO2呼吸量，在個體水平上，樹皮每年能提供約10%—15%碳[48]。樹枝(干)和葉片的光合速率對比研究表明幼嫩樹干的瞬間光合速率可以達到葉片光合速率的8%—19%[51]。可見，不同種類不同地域的植物皮層光合速率(再固定率)差異較大，同一種類在不同季節其再固定率也不同。

表3 樹干皮層再固定CO2率和凈光合速率Table 3 Reported values of stem CO2 refixation rates and Net corticular photosynthesis

由于皮層光合的再固定作用，從而減少樹干向大氣釋放CO2量。有資料顯示皮層光合作用可減少樹干向大氣排放50%—100%，甚至大于100%的CO2量[8]。皮層光合作用固定CO2量可補償60%—90%呼吸造成的潛在碳損失，有時可超過其CO2釋放量[8,45]。但通過13C標記發現只有約6%—17%的標記碳被枝條和葉柄綠色組織光合利用，其余大部都釋放到大氣中[44]。由此可見，皮層光合對樹干CO2再固定和釋放的作用存在著個體和種間的差異，并與測定的季節和方法有關，現有的技術條件還很難準確地區分樹干呼吸的各個分量。

1.3 樹干液流對樹干CO2釋放通量和皮層光合作用影響

樹干液流密度通過改變樹干木質部液流中的CO2濃度，改變樹干韌皮部和形成層的代謝活動等從而影響樹干CO2釋放通量和皮層光合作用。白天樹干液流密度較高時，樹干組織呼吸產生大量CO2隨著樹干液流向上運輸，導致局部測定法測定樹干呼吸的數值夜間高白天低。另外，由于土壤溶液和根木質部液流CO2濃度低于樹干液流CO2濃度，白天樹干液流具稀釋作用，也可導致白天樹干CO2釋放通量比晚上小[7,53-54]。另一方面，由于白天冠層蒸騰作用的影響，韌皮部和形成層等細胞因缺水膨壓下降，其細胞的代謝活動也下降，夜間通過根吸水和樹干貯水，水分回流到韌皮部和形成層，因而樹干代謝活動增強，從而導致夜間樹干CO2釋放通量增大[7,55]。

Levy等研究指出液流與樹干呼吸之間存在正相關關系，對呼吸的影響可以占呼吸速率高峰值的12%，液流中CO2的運輸速度可以達到0.03—0.035 mol m-2s-1，皮層光合相當于葉片光合作用的0.5%—7.1%[56]。Angert等通過測定O2氣法估算約有40%的CO2溶解在液流中，這部分溶解的CO2被是樹干光合或隨著液流向上運輸[57]。在野外或控制溫度條件下的樹干液流速率與木質部液流CO2濃度有很好的負耦合關系，當晚上(雨天或去掉樹葉后)樹干液流逐漸減少時，木質部的CO2濃度隨之上升，當白天液流上升時剛好有相反的結果，木質部的CO2濃度隨之下降[24,58]。在校正液流運輸CO2量后，24H有66%的活細胞呼吸產生的CO2被擴散到大氣中[8]。對木荷(Schimasuperba)的研究顯示白天樹干液流密度明顯影響樹干CO2釋放通量，二者顯著負相關，并且由于液流的影響，樹干CO2釋放通量對樹干溫度的敏感性會下降[22]。可見，由于樹干液流運輸CO2的作用，引起樹木組織的CO2含量發生變化，從而導致皮層光合和樹干CO2釋放通量的改變，同時也影響到它們與其它環境因子的關系。

1.4 皮層光合的其它重要生理特性

有關皮層光合作用的途徑目前還沒有一致的結論。有研究認為樹皮綠色組織和其葉片一樣是C3光合途徑，有些研究則認為典型的C3葉片植物的莖和葉柄綠色組織存在C4光合碳固定途徑[20,33,39]。早期Nilsen認為CAM植物的葉片多是C3途徑，但其莖光合多為CAM途徑，其它植物莖光合為C3途徑[9,17]。Bervieler等通過歐洲山毛櫸樹皮組織的光合酶動力學特性測定，認為其光合途徑為C3途徑[19]。Ivanov等對歐洲赤松C4酶的研究認為樹皮綠色組織可能和其葉片一樣是C3光合途徑[59]。后來有些研究顯示樹干皮層光合途徑介于C3和C4之間，或類似于C4的途徑[60]，如毛竹莖光合色素含量以及光合酶活性類似于C4光合途徑[38]，煙草(Nicotianatabacum)和芹菜(Apiumgraveolens)的莖也存在類似C4光合途徑的特征[20,38]。Wang等對楊樹(Populusalba×P.berolinensis)枝和樹皮等綠色組織的色素和光合酶研究表明，鹽堿脅迫能夠調節C3木本植物樹皮、樹枝和葉片內C4相關酶的活性，通過C4酶識別植物光合途徑時，需考慮環境規律和單位表達方式的差異[21]。因此，不同種類樹干皮層光合途徑可能不同，同時環境因子也可能會影響皮層光合途徑。雖然某些研究證明皮層光合有區別于C3途徑的特征，但是這種特征并不是典型的C4途徑特征，且直接的證據并不多，今后還需要更多更深入的研究[9]。

皮層光合在利用資源和產物分配等方面的研究目前還很少。同位素示蹤櫟樹(Quercusgeminata)實驗發現，盡管在一個生長季內地上部分的13C水平就能與外界空氣的13C相平衡，但是地下生物量整合這一新13C的過程卻異常緩慢，根系取樣發現33%的新形成根系并不是新近形成的光合產物所形成的[9,63]。對植物遮光處理表明樹皮的皮層光合產物對芽，甚至新葉的發育有貢獻，同時皮層光產物對整個植物的碳平衡有重要作用[47,49,64]。根據光合產物的形成時間和儲藏狀態，可以分為新形成碳水化合物和儲藏碳水化合物，或者根據光合產物形成的部位不同，可以分為葉片形成的光合產物和非葉片形成的光合產物。這些光合產物的差異可能會影響到其它器官，包括根系、樹干呼吸等特征[9]。

2 皮層光合作用的測定方法

目前對于如何測定皮層光合作用并沒有標準方法。當前技術條件下，樹干再固定速率很難獨立測定，應用最多的方法是以減少樹干CO2排放百分比來表示，即樹干在暗條件下的釋放通量和光照條件下釋放通量的差占暗條件下釋放通量的百分比來估算[8]。因此，樹干呼吸的測定方法在很大程度上就是皮層光合作用的測定方法。

2.1 CO2氣體交換法

樹干呼吸的測定方法有多種，目前應用最多的是氣體交換法。這種方法通常在樹干(枝)一定部位(或全部)的表面借助儀器或裝置形成一個封閉的氣室，測定該氣室的CO2通量[23]。CO2通量的測定可用堿液直接吸收，氣相色譜儀，或連接CO2氣體分析儀等方法測定。這種氣體交換法又可根據氣路結構的不同分為開路系統和閉路系統，或根據樣品分為離體測定法和原位測定法(活體測定法)，具體方法可參閱王文杰等的論述[28]。特別是原位氣體交換法不傷害組織，操作簡便經濟，并可對同一樣品進行連續快速的重復測定，測定的結果往往可信度較高，也是當今研究的主流方法[28]，但這種氣體交換法必需依賴于氣室取樣，其弊端在于氣室內微氣候會發生改變，不適于長期測定，也很難應用于高大的整株喬或大范圍長時間連續的測量[65]。當然，離體法也有其優點，可測定不同組織(如韌皮部、皮材和心材等)的呼吸CO2釋放量和光合量，這點目前原位測定還無法做到。

圖1 樹干內部CO2的源和匯圖解[8] Fig.1 Schematic of important sources and sinks of CO2 inside a stem segment of a tree[8] 1. CO2從內皮層(1a)、形成層(1b)、木射線細胞(1c)和液流運移過程(1d)向外擴散；2. 皮層光合作用固定CO2(CO2來源于a、b、c、d等部位)；3. CO2擴散到液流中并隨液流向上運輸(3a、3b、3c)

2.2 改良質量平衡法

質量平衡法也是基于氣體交換法，它把氣體交換法與樹干體內CO2測定，以及液流速率測定等方法組合，從而更準確地估算樹干呼吸的方法。以前人們認為木質組織呼吸產生的CO2幾乎立即釋放到大氣中，假定局部釋放CO2的通量起源于相應組織的呼吸，組織的呼吸速率與通過樹皮釋放出的CO2通量相等[8]。基于這種理論的認識采用局部質量法測定的結果差別很大[23,66- 68]。新的研究顯示樹木內部CO2以多種形式存在，且樹木內部的CO2來源至少包括樹木組織本身產生的CO2，和木質部液流從更低部位向上運輸的CO2(包括根系從土壤中吸收的CO2)[8]。這兩個來源的CO2混合在一起后，有一部分被樹干釋放到大氣中(稱為樹干CO2釋放通量)，一部分被皮層葉綠體光合利用(稱為皮層光合作用)，一部分繼續隨液流傳輸到更高的部位(稱為液流運輸通量)，還有部分以氣態形式存留樹干中(稱為樹干儲存通量)(圖1)[5,7,23]。基于這種新的認識，McGuire等提出了考慮樹干CO2所有通量的質量平衡假說和質量平衡測定法[5]，毛子軍等曾將該理論介紹到國內[23]。該理論認為，樹干的呼吸量是樹皮的CO2釋放通量與液流中溶解的CO2和一定時間內液流中CO2濃度的平均升高或降低量(儲存通量)之和：

Rs=EA+FT+ΔS

(1)

式中,Rs為該段樹干的呼吸速率(μmol m-2s-1)，即單位體積木本組織單位時間呼吸產生的CO2；EA為樹干表面積的樹皮釋放的CO2釋放通量(μmol m-2s-1)，FT為運移通量(μmol m-2s-1)；ΔS為一定時間內液流中CO2濃度的平均升高或降低量(儲存通量) (μmol m-2s-1)(圖2)。

通過公式(1)的各分量測量，能較好地估算樹干的呼吸量，但這公式還無法解釋樹干直徑的影響以及液流運輸CO2濃度梯度等問題。因此，Bowman等對此公式修正為[27]：

Rs=β× EA+FT+ΔS

(2)

式中，β為樹干表面積(m2)與邊材體積(m3)比，EA，FT，ΔS與上面相同。

與McGuire等的質量平衡方程相比，Bowman等的新方程(2)對Rs的估算不僅考慮了邊材的體積，還考慮到了樹干表面積與邊材體積之比對樹干CO2的影響。然而其方法計算樹干呼吸分配時仍然把皮層光合作用對呼吸的影響歸到樹干CO2儲存通量(ΔS)中。根據相關的研究結果[8-9,16,22-23]，該計算方法依然不夠完善，無法解釋當液流CO2達到飽和時，樹干液流仍可輸送CO2的機理，同時計算樹干液流CO2濃度垂直分布時會產生很大的誤差。因此，需要將ΔS進一步分解為：

ΔS=ΔSS+Pc

(3)

圖2 樹干內部和向外輸出CO2通量的概念模式(根據文獻[20]改編) Fig.2 Conceptual model of CO2 flux from and within a stem segment (modified after reference [20])EA： 樹干表面積的樹皮釋放的CO2釋放通量；ET： CO2流出量；CO2流入通量IT；ΔS: 儲存通量，ΔSS： 真正的樹干CO2儲存通量，Pc： 皮層光合作用通量

這里ΔSS為真正的樹干CO2儲存通量，一定時間內液流中CO2濃度的平均升高或降低量，Pc為皮層光合作用通量(圖2)。

把ΔS分解后，ΔSS才是真正與液流和樹干體積相關的儲存通量，Pc則與樹干的光合表面積相關的皮層光合作用通量。修正后的結果可以減少樹干液流CO2垂直梯度計算的誤差，也解決了當液流CO2達到飽和時樹干液流仍可輸送CO2的問題。由于Pc能夠用儀器直接測出，因此可減少樹干呼吸計算的不確定性。

圖3 樹干呼吸測定裝置示意圖Fig.3 A device of Stem respiration measurement 1: 液流探針sapflow sensor；2,5,8: 溫度傳感器temperature sensor；3: 出氣管 gas outlet；4，9: CO2傳感器 CO2 sensor，6: 輻射傳感器 PAR sensor；7: 氣室 gas chamber；10: 氣體緩沖瓶 gas inlet buffer bottle

根據以上的修正，我們設計了一套用于野外測定的裝置(圖3)。測定系統由氣室和紅外CO2分析儀、熱擴散式探針、固態非色散紅外CO2傳感器、微型有效光合輻射儀和熱電偶等組成。本系統可在野外自然狀況下實時同步測定樹干CO2釋放通量、樹干液流、樹干溫度、樹干接收光照強度和樹干木質部CO2濃度的數據。可計算出樹干的皮層光合作用強度，樹干的CO2呼吸通量，樹干液流運輸CO2通量，樹干CO2貯存通量。這樣可將樹干液流、木質部CO2濃度和皮層光合作用三者進行有機整合來研究樹干呼吸產生CO2的分配，克服以往3個環節單獨分開研究而無法建立相關關系的缺點。當然由于這種方法還是基于氣體交換測量CO2的方法，仍然無法測量組織內的PEP羧化酶合成蘋果酸途徑對CO2的影響。

2.3 同位素標記法

穩定同位素技術具有示蹤、整合和指示等多項功能，及其檢測快速、結果準確等特點，常應用在生態系統中研究生物與環境的關系，整合不同時間和空間尺度生態過程與機制。目前，利用穩定碳同位素技術研究植物個體與環境的關系，探討生態系統的氣體交換機制，特別是土壤呼吸方面已有較多的報道[28,65]。同位素標記技術在樹干呼吸、皮層光合作用以及樹干液流研究中的應用難度較大，如何將標記同位素CO2導入液流中一直是難點。目前有兩種方法，一種是在野外樹干基部直接注入13CO2溶液的方法來量化示蹤樹干液流中的CO2去向[44,69]。另一種是用離體枝條基部放進預先制好的13CO2溶液中，通過改變VPD來調節蒸騰速率等方法研究樹干液流中的CO2去向[70]。這兩種方法思路一致，都是向樹干液流中導入溶解有標記的13CO2溶液后，研究它們在植物體被光合、運輸和釋放的過程。這種方法具有成本低、相對簡單、便于野外操作等特點，同時能較好地區分碳在樹干內的分配和內循環過程，也可甄別呼吸作用對新形成碳水化合物和儲藏碳水化合物資源利用情況[69]。但是植物皮層光合作用可能存在同位素生化分餾，目前尚不清楚植物皮層光合的生化分餾會導致多大程度的重同位素富集或虧損。當然還有其它的同位素技術，如Ubierna等提出的樹干閉路平衡氣室方法，這種方法能更簡便準確地測定樹干呼吸CO2δ13C的比值，減少非平衡氣室法帶來的誤差，但該方法需(15±2) h的平衡時間，不能測定快速變化以及樹干受傷有豐富樹脂的種類[71]。另還有14C、11C等技術和方法，Epron等已作過詳細的介紹[72]。在生態系統水平上，Wingate等采用的激光穩定同位素分析儀基于可調諧式二極管激光器的吸收光譜法結合渦度協方差技術和樹干液流技術測量森林生態系統碳同位素組分，這種方法能較好地在林分水平上測定CO2同位素甄別[73]，具有廣闊的應用前景，但這種測定系統復雜，成本高。

3 問題與展望

皮層光合作用是植物長期進化過程中保留下來的古老功能。皮層光合過程中皮孔不參與活動，不會導致水分散失，同時木質部內部高的CO2濃度和低的光呼吸，CO2濃度是非限制因子，它是樹干內部CO2再固定、釋放等內循環過程的重要部分[8]。皮層光合作用可以減少維持和構建木材所需要的葉片光合產物供應，減少器官呼吸向外界釋放CO2，使植物在C利用上更加經濟，是葉片光合的重要補充[4,9,16]。特別是在受到環境脅迫時植物再循環利用呼吸釋放出來的CO2，有助于植物延長生命[12]。

由于與皮層光合作用相關的生理生態因素十分復雜，皮層光合作用與樹干呼吸和液流速率之間的關系和機制還不清楚，很多問題還需深入研究，主要有如下幾個方面：1) 皮層光合作用的測定在理論和方法上還存在很多尚未解決的難題。目前樹干呼吸和光合作用的測定有諸多困難，其主要原因是樹干內部的CO2來源復雜，不同深度的CO2濃度也不相同，并且還沒有方法能準確區分CO2來源各個組分的比例。如何簡捷準確地測定樹干內部各組分的CO2濃度，以及不同深度的CO2濃度，方便快速地計算皮層光合作用，目前還沒有理想的技術支持。2) 溶解在液流中CO2最終去向何處？它能否進入葉片組織？或者在到達葉片之前就釋放到大氣中，還是被樹干(枝)綠色組織同化？如果溶解于液流中的CO2運輸到葉片并被葉片同化，那么當前CO2氣體交換方法測定的葉片光合速率可能被低估了。3)皮層光合作用的光合途徑是何種類型？其光合產物如何在液流中運輸？其光合產物對植物的生長有何影響等等目前都還不了解。4)樹干內部CO2的產生、運輸和釋放的過程和機理我們了解得還很不夠。在樹干內部CO2內循環過程中，樹干(枝)組織結構以及外界環境因素如溫度、光照、pH值等對CO2內循環的影響也還不清楚。

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Stem corticular photosynthesis: ecophysiological functions and their measurement

CAI Xi′an1,*, ZENG Xiaoping1, CHEN Yuanqi1,2

1KeyLaboratoryofVegetationRestorationandManagementofDegradedEcosystems,SouthChinaBotanicalGarden,ChineseAcademyofSciences,Guangzhou510650,China

2UniversityofChineseAcademyofSciences,Beijing100049,China

It is currently widely accepted that, aside from green leaves, other plant organs are able to assimilate carbon via the reductive carboxylic acid cycle. Branches, stems, and even roots often have chloroplast-containing cells. The bark of some trees contains up to 750 mg/m2of chlorophyll. Photosynthetic activity in trees, bushes, and shrubs has been recorded in the living bark of young twigs, branches and main stems, in addition to the living cells of wood, and sometimes even in the pith. Chlorophyll-containing bark and wood tissue are principally subordinated to non-photosynthetic functions, but typically perform effective internal CO2recycling using CO2released from respiration. Chloroplast-containing tissues may re-fix 60%—90% of internal CO2that has respired from woody tissues or has been transported from xylem sap. Many different terms are used to describe “nonfoliar” CO2fixation in twigs, branches, and stems; including, bark photosynthesis, corticular photosynthesis, chlorenchymal CO2-reduction, stem-internal CO2-fixation, chlorenchymal CO2-refixation, and stem photosynthesis. It is hypothesized that corticular photosynthesis is driven by stem-internal CO2derived from mitochondrial respiration and maybe also gaseous xylem efflux. Corticular photosynthesis is an essential physiological process in the trunk that positively contributes to total plant carbon, due to its close relationship with stem respiration and sap flow. First, our review summarized the main physiological and ecological functions of corticular photosynthesis. As corticular photosynthesis works in the same way as leaf photosynthesis, photosynthetic carbon reduction is driven by a combination of effective chloroplast structure, essential enzymatic functions, water, light, and carbon dioxide. We showed that these main factors are present in sufficient quantities within the chlorenchymal bark tissues of trees. Corticular photosynthesis, sap flux velocity, and the CO2concentration of xylem sapwood all influence stem CO2efflux. Observations of the relationship between sap flux and CO2efflux may help explain why CO2efflux changes with stand age or tree size, in addition to differences between similar trees growing in different environments. Second, we described the principal methods used to measure and calculate corticular photosynthesis. It is now evident that standard measurements of CO2efflux to the atmosphere, such as a flux chamber covering a segment of tree stem to estimate the rate of woody tissue respiration, do not adequately account for internal fluxes in CO2. The new mass balance approach of measuring corticular photosynthesis may provide a more accurate way of estimating the rate of woody tissue respiration. A more complete assessment of internal CO2fluxes in stems will improve our understanding about the carbon balance of trees. Third, we discuss the problems and challenges associated with the study of corticular photosynthesis. The unpredictability of stem respiration measurements could be reduced by incorporating corticular photosynthesis measurements into the mass balance correction. We propose that the combined approach of using stable carbon isotope tracing, CO2and O2micro-sensors, and sap-flow techniques should be used in future so that the fraction of each source of internal CO2in the stem-and the respective determinant-may be accurately determined. In addition, we propose that the genomic regulatory mechanisms that influence corticular photosynthesis should be investigated to understand this important process at the gene level. Finally, we suggest that it is important to integrate scaling and model-fitting with eddy covariance and remote sensing techniques to improve estimation accuracy at a regional scale.

corticular photosynthesis; stem respiration; CO2efflux; sap flow; measurement

國家自然科學基金資助項目(31070363);廣東省自然科學基金博士科研啟動基金資助項目(10451065005004290)

2013- 10- 30;

日期:2015- 04- 14

10.5846/stxb201310302614

*通訊作者Corresponding author.E-mail: xncai@scib.ac.cn

蔡錫安，曾小平，陳遠其.樹干皮層光合作用——生理生態功能和測定方法.生態學報,2015,35(21):6909- 6922.

Cai X A, Zeng X P, Chen Y Q.Stem corticular photosynthesis: ecophysiological functions and their measurement.Acta Ecologica Sinica,2015,35(21):6909- 6922.