珠江口桂山島海域橈足類休眠卵對浮游種群的潛在補充及其影響因素

陳亮東，欒磊磊，王 慶，何學佳，袁丹妮，柴召陽，楊宇峰,*

1 暨南大學水生生物研究所, 水體富營養化與赤潮防治廣東省教育廳重點實驗室, 廣州 510632 2 暨南大學赤潮與海洋生物學研究中心, 廣州 510632

珠江口桂山島海域橈足類休眠卵對浮游種群的潛在補充及其影響因素

陳亮東1，欒磊磊1，王 慶1，何學佳2，袁丹妮1，柴召陽1，楊宇峰1,*

1 暨南大學水生生物研究所, 水體富營養化與赤潮防治廣東省教育廳重點實驗室, 廣州 510632 2 暨南大學赤潮與海洋生物學研究中心, 廣州 510632

于2011年7月和2012年8月分2個航次采集珠江口桂山島海域表層沉積物，首次研究珠江口海域橈足類的休眠卵潛在補充量。結果顯示：該海域橈足類休眠卵呈不均勻分布，2011年7月沉積物休眠卵潛在補充量介于1.7×105—1.0×107卵/m3之間，平均值為2.1×106卵/m3；2012年8月沉積物休眠卵潛在補充量介于8.9×104—4.3×106卵/m3之間。呈現防波堤外深水區>防波堤內養殖區>防波堤外淺水區的分布格局。統計分析顯示橈足類休眠卵潛在補充量和沉積物含水率呈極顯著正相關(P<0.01)，和水深呈顯著正相關(P<0.05)，表明水深和沉積物含水量是影響橈足類休眠卵潛在補充量的重要因素。休眠卵不同冷藏時間萌發結果發現：萌發持續時間介于10—36d之間，休眠卵萌發類型均為同步萌發型。萌發休眠卵種類為刺尾紡錘水蚤(Acartiaspinicauda)和瘦尾胸刺水蚤(Centropagestenuiremis)，表明沉積物中休眠卵是上述兩種橈足類水體種群的重要補充。篩絹網孔徑50—200 μm之間休眠卵萌發量占總萌發量的93%，表明采用50 μm和200 μm篩絹網來分離橈足類休眠卵具有較好的代表性。

珠江口; 橈足類; 休眠卵; 潛在補充量

河口環境變化劇烈，存在明顯波動，生態系統短期內生物種類和密度會有變化，但從長期來看，整個生態系統存在明顯的穩定性。河口無脊椎動物通過遷移和滯育等方式適應河口生態環境，保持水體中種群數量[1,2]。滯育存在多種形式，如卵滯育、幼體滯育和成體滯育，有些種類還可以形成孢囊[3]。休眠卵可分為兩大類:滯育卵和夏卵。研究發現，海洋橈足類有5科(紡錘水蚤科、胸刺水蚤科、歪水蚤科、角水蚤科和寬水蚤科)38種加上河口種共有49種可產生休眠卵[4,5]。休眠卵能夠在沉積物中保存數十年甚至上百年，形成的卵庫不僅能夠使橈足類種群在惡劣的環境得以保存和延續，且對生物微進化動力學有著深遠的影響[6]。關于橈足類休眠卵分布的報道主要集中在北溫帶30°N —60°N之間，亞熱帶的研究報道較少[4]，有關珠江口海域沉積物中橈足類休眠卵的研究仍為空白。

圖1 桂山島海域沉積物采樣站位圖

珠江口地處亞熱帶，是中國三大河口之一。受珠江徑流、廣東沿岸流和外海水潮流的影響，珠江口環境因子因此波動劇烈、生態環境獨特、生物組成多樣化。依照鹽度的不同，浮游動物群落結構在淡水控制區、咸淡水控制區和外海水控制區呈現不同的特征，其中濱海咸淡水控制區環境因子波動最為劇烈，橈足類種類多樣性和豐度介于其它兩個區之間[7]。浮游橈足類作為海洋食物網中的關鍵環節，在生態系統起到承上啟下的作用。珠江口漁業資源豐富, 是我國南海區的主要漁場之一，因此，餌料浮游橈足類種群狀況與該海域漁業資源有密切關系。本研究選取了珠海桂山島海域這一珠江口咸淡水區的中心作為研究海域，就該海域沉積物休眠卵的分布以及對浮游橈足類種群潛在補充量進行研究，對于闡明亞熱帶河口橈足類種群補充機制和環境演變具有重要的科學意義。

1 材料和方法

1.1 站位描述和樣品采集

沉積物樣品于2011年8月和2012年7月采集。2011年8月共設置12個站點(S1—S12)，其中S1—S3靠近牛頭島淺水區，S4—S6地處桂山島和牛頭島中間深水區，S7、S8、S11、S12位于魚類網箱養殖區，S9、S10位于防波堤外。2012年7月樣品采自桂山島6個站點，分別為防波堤外(S2、S5、A1)和防波堤內(A2、S8、S11)，A1與A2為新增站點，站位分布如圖1所示。

用彼得遜采泥器采集各站點表層 0—5 cm的沉積物。水溫和鹽度等用YSI556多參數水質監測儀現場測定。浮游動物采集使用淺水Ⅱ型浮游生物網(網口內徑31.6 cm，網衣長140 cm，網目孔徑169 μm，網口面積0.08)由底層至表層垂直拖網，甲醛溶液固定(終濃度5%)。

1.2 樣品萌發與分析

1.2.1 樣品萌發

沉積物樣品置于4℃冷藏保存，2011年樣品冷藏36周后進行休眠卵萌發，2012年沉積物樣品分別冷藏4周、20周后進行萌發，量取表層沉積物并充分混勻，分別使用50 μm和200 μm篩絹網過濾。為研究不同孔徑絹網對休眠卵萌發總量的影響，收集2011年沉積物<50 μm、50—200 μm和>200 μm沉積物顆粒萌發。2012年沉積物篩選分離收集50—200 μm顆粒于100 mL燒杯中，添加經0.45 μm濾膜過濾的天然海水并置于GXZ型300C智能光照培養箱中培養(溫度(24±1)℃，鹽度30，光照L∶D=12h∶12h)。每兩天用20 μm篩絹網過濾取截留部分，添加魯格氏液固定，置于Olympus SZX7解剖鏡下鏡檢孵化幼體數，并更換新鮮過濾海水繼續萌發，通過曝氣和去除小顆粒沉積物、清潔水體及完全再懸浮能夠獲得最大的孵化量[7]。若連續8d沒有觀察到幼體孵出時，即判定現有存活卵全部孵出。同時另取平行樣品萌發幼體于培養燒杯中，培養條件同上，用濃縮后的扁藻(Tetraselmischuii)和等鞭金藻(Isochrysissp.)喂養，每天投喂1次，維持培養燒杯中微藻濃度在104—105個/mL[9]。培養過程中定期更換過濾海水，培養12—14d后成體發育完成，將產卵后的成體鏡檢確定種類。

1.2.2 渾濁度和沉積物含水率測定

底層海水渾濁度依照《海洋監測規范》GB17378.4—2007分光光度法測定，沉積物含水率依照《海洋監測規范》GB17378.5—2007重量法測定。

1.2.3 數據處理

數據由SPSS17.0進行統計學分析，由Origin 8.0 進行作圖。

2 結果

2.1 水環境特征和水體橈足類組成

2011年8月對采樣海域進行了為期1個月的監測，溫度和鹽度波動范圍分別為27.9—30.8℃和20.8—33.4，平均溫度和鹽度分別為29.7℃和24.2。2012年7月水體共發現橈足類7種(表1)，其中已報道產休眠卵的種類有刺尾紡錘水蚤(Acartiaspinicauda)，太平洋紡錘水蚤，左指華哲水蚤。

2.2 50—200 μm孔徑休眠卵潛在補充量組成

50—200 μm篩絹網孔徑之間分離橈足類休眠卵萌發量占橈足類休眠卵萌發總量93%，除S1在50 μm以下休眠卵萌發量占17%和S3在200 μm以上休眠卵萌發量占30%，其余站點在<50 μm和>200 μm篩絹網分離的休眠卵萌發量較少，僅占1.1%和5.9%(圖2)。

表1 2012年7月桂山島海域哲水蚤種類組成Table 1 Calanoida species in Guishan in Jul, 2012

圖2 不同分離孔徑橈足類休眠卵組成(2011年8月沉積物)

1.3 橈足類休眠卵空間分布

桂山島海域橈足類休眠卵萌發培養成體為刺尾紡錘水蚤和瘦尾胸刺水蚤(Centropagestenuiremis)兩種，其中刺尾紡錘水蚤為主要種類。休眠卵潛在補充量介于1.7×105—1.0×107卵/m3之間，平均潛在補充量為2.1×105卵/m3。防波堤外淺水區(S1，S2，S3)最低(平均值為3.4×105卵/m3)，防波堤內養殖區(S7，S8，S11，S12)次之(平均值為9.3×105卵/m3)，防波堤外深水區(S4，S5，S6，S9，S10)最高(平均值4.0×106卵/m3)。防波堤外深水區潛在補充量明顯高于防波堤外淺水區(P<0.05)，橈足類卵庫呈不均勻分布(圖3)。

統計結果表明，桂山島海域橈足類休眠卵潛在補充量和沉積物含水率呈極顯著正相關(P<0.01)，卵潛在補充量和水深、沉積物含水率和渾濁度均呈顯著正相關(P<0.05)(表3)。

表2 桂山島橈足類卵含量和3個環境因子相關性分析Table 2 Pearson′s correlation coefficients between recruitment of copepod eggs and 3 environment factors

圖3 桂山島橈足類休眠卵潛在補充量水平分布(2011年8月)

2012年7月沉積物冷藏4周后，潛在補充量在8.9×104—5.6×105卵/m3之間(圖4)，冷藏20周潛在補充量在9.1×105—4.3×106卵/m3之間，不同冷藏時間后最高潛在補充量均出現在防波堤外深水區S5。冷藏20周后潛在補充量(平均1.63 ×106卵/m3)明顯高于冷藏4周后(平均為2.1×105卵/m3)(P<0.05)。

圖4 桂山島不同冷藏時間橈足類休眠卵潛在補充量(2012年)

2.4 休眠卵萌發模式

2011年全部站點沉積物休眠卵萌發持續時間均在10—36d之間，屬于同步萌發型，其中防波堤外S1—S5萌發持續時間為10—14d，而防波堤內S6—S8持續時間為32—36d(圖5)。

2012年7月全部站點萌發持續時間為10—34d，屬于同步萌發型。冷藏4周后萌發量很少，萌發時間分散，最長萌發持續時間26d；冷藏20周后，萌發量顯著提高，各站點萌發持續時間呈較明顯差異：防波堤外休眠卵萌發持續時間為10—14d，而防波堤內的A2、S8萌發持續時間為32—34d(圖6)。

3 討論

3.1 珠江口橈足類休眠卵形成和萌發的生態學意義

浮游-底棲耦合是水生態系統通過物質和能量傳遞而將浮游系統和底棲系統融為一體的過程。底層生物體在水體浮游生物的結構和功能中很可能扮演一個不可或缺的角色[10,11]。在環境條件惡劣時，橈足類休眠卵的形成避免了種群在該區域的消失，使其在環境條件有利時補充、重建浮游種群，這種類似“蓄水池”作用，提高了橈足類對復雜河口環境的適應能力。 Pettaquamscutt河口在沉積物深度達22 cm處仍有橈足類休眠卵萌發[12]，推測在沉積物表層以下仍可能有大量的活性休眠卵存在，實際休眠卵潛在補充量可能遠大于實驗結果。2011年桂山島海域表層沉積物中橈足類潛在補充量分別介于1.7×105—1.0×107卵/m3之間；2012年橈足類潛在補充量分別為9.1×105—4.3×106卵/m3，首次證實了我國亞熱帶河口—珠江口水域橈足類休眠卵的大量存在，揭示了沉積物中卵庫對維持珠江口橈足類種群穩定具有重要意義。

在冬季，受浙閩沿岸流的作用，諸如瘦尾胸刺水蚤等北方種被潮流攜帶進入桂山島附近海域；但在夏季，受南海洋流和珠江徑流的影響，瘦尾胸刺水蚤消失[13]。本研究證實了水體中冬季出現的瘦尾胸刺水蚤種群波動，不僅受到潮流的影響，還受到沉積物中休眠卵萌發的補充。刺尾紡錘水蚤在全年均為優勢種，其優勢度受上述潮流和徑流以及季節溫度波動等影響，豐水期和枯水期豐度有明顯的差異，豐水期有較大的優勢度，進入枯水期后優勢度降低[14]。桂山島海域橈足類休眠卵的潛在補充對其水體中優勢度的變化有重要影響。

圖5 桂山島2011年沉積物樣品中橈足類休眠卵孵化過程

圖6 桂山島2012年沉積物冷藏4周、20周橈足類休眠卵孵化過程

3.2 休眠卵水平分布差異成因分析

桂山島橈足類卵庫潛在補充量分布特征為深水區高于淺水區，防波堤外高于防波堤內。以防波堤為界，堤外淺水區平均水深8.2 m，堤外深水區平均水深15.7 m，堤內淺水區水深4.8 m，橈足類休眠卵卵庫潛在補充量和水深呈顯著正相關(P<0.05)。沉積作用、沉積物再懸浮和沉積物轉移作用是休眠卵在沉積物中積累和分布的主要影響因子[15- 16]。水深(<20 m)和底層海水渾濁度能夠較好的反映休眠卵沉積作用和沉積物再懸浮程度。在水體橈足類分布均勻的情況下，水深越深休眠卵在沉積物中積累量越大；在水深<20 m的開闊海域，由于風浪和潮流等引起的水體流動和水體壓力會使表層沉積物再懸浮[16]，促使休眠卵萌發，從而降低沉積物中休眠卵數量；此外，有研究發現沉積物中休眠卵豐度與沉積物中細顆粒泥所占比例呈正相關關系[15- 16]。沉積物粒徑分析顯示本研究區域除S10為粉砂質砂外，其余站點沉積物均為粘土質粉砂，因此沉積物粒徑組成不是該區域橈足類休眠卵潛在補充量分布差異的主要原因。休眠卵隨水深積累以及再懸浮萌發休眠卵數量的降低，可能是防波堤外淺水區休眠卵潛在補充量明顯低于深水區的主要原因。即在防波堤外深水區，水深越深，沉積物中休眠卵積累量越大，沉積物再懸浮萌發量越少。

沉積物含水率是沉積物中水分含量的表征值。已有研究發現，沉積物含水率直接影響沉積物的力學性質，含水率的增加，底質沉積物的強度逐漸降低。同時，沉積物天然含水率越高，則貫入阻力越小[17]，休眠卵暴露在沉積物表面的可能性減少，進而減少休眠卵重新萌發和被其它動物的捕食，有利于在沉積物中積累。

橈足類休眠卵的萌發量因河口環境污染而急劇下降。Lindley研究發現，在大不列顛島南部的3個河口中，隨著污染的加劇，沉積物中休眠卵的萌發率分別為92%、48%和14%[8]。珠江口沉積物中的持久性有機污染物(如DDT和多環芳烴)會給底層生物帶來毒害效應[18]；同時，重金屬等污染物也會降低橈足類休眠卵的萌發量[19]。桂山島海域因工業廢水和生活污水排放，其沉積物重金屬為中等污染[20]，可能降低珠江口海域橈足類休眠卵的補充量水平。此外，長時間處于硫化物和缺氧環境會影響橈足類卵活性[21]，在桂山島海域，防波堤內養殖區沉積物富含養殖排放的有機質，有機質代謝產生硫化物并產生缺氧環境，降低養殖區沉積物中的休眠卵活性，這可能是防波堤內養殖區橈足類潛在補充量低于防波堤外海域的原因之一。

3.3 橈足類休眠卵潛在補充模式

圖7 橈足類卵萌發天數與TP回歸關系

休眠卵的萌發模式對橈足類浮游種群的補充動態和微進化有著重要的影響。橈足類休眠卵存在不同萌發類型，不同萌發類型的萌發持續時間不同[5]。一類為零星萌發型，休眠卵萌發持續時間較長；另一類稱為同步萌發型，休眠卵萌發較為集中，持續時間較短。不同萌發類型受到溫度、光照和光周期等環境因子等影響[22]。2011年桂山島海域12個站點中，萌發持續時間較為集中(10—34d)，均為同步萌發型。防波堤內外休眠卵萌發持續時間呈現明顯差異(P<0.01)，防波堤內萌發持續時間(24—32d)，比防波堤外的萌發持續時間(10—12d)明顯延長。結合本課題組前期沉積物TN、TP結果[20]，進行萌發持續天數和TN、TP濃度相關分析顯示：橈足類的休眠卵持續時間和TN呈現顯著正相關(P<0.05)，與TP呈現極顯著正相關(P<0.01)，卵萌發天數和TP滿足二次多項回歸方程，P= 0.008，R2=0.703(圖7)。這種萌發天數呈與防波堤內外差異及和TN、TP濃度的顯著正相關關系，可能與防波堤內養殖污染有關，養殖區內大量有機質引發TN和TP濃度增加，進而產生厭氧、硫化物等環境，降低橈足類休眠卵對萌發條件響應的敏感性。

橈足類休眠卵分為即時卵和滯育卵，滯育卵因其特殊結構能夠存活數十年甚至上百年[23]，在其萌發之前有幾周甚至數月的強制休眠期[5,22]。2012年橈足類休眠卵潛在補充量分別從平均2.1×105卵/m3(冷藏4周后)上升到1.6 ×106卵/m3(冷藏20周后)，2011年橈足類休眠卵潛在補充量冷藏36周后平均為3.1×106卵/m3(4個與2011年對應站點)。結果顯示冷藏時間延長提高了橈足類休眠卵萌發量，此前有關橈足類休眠卵的研究也有類似的報道[24- 25]。根據休眠卵萌發量隨冷藏時間延長而增加的現象，推測珠江口海域沉積物中大部分休眠卵為滯育卵，經歷較長的冷藏時間(超過滯育期)之后，在適宜的條件下大量集中式萌發，進而迅速擴大水體橈足類的種群規模。

3.4 休眠卵分離方法

目前研究中篩選沉積物中休眠卵所用的篩絹網孔徑大小不一。Jiang等與Wang等在研究廈門灣沉積物中橈足類潛在補充量和重金屬對太平洋紡錘水蚤休眠卵孵化的影響時，用200 μm和50 μm篩絹網篩選，收集50—200 μm之間的顆粒孵化[19,26]。Marcus用48 μm孔徑篩絹網來研究輪蟲、枝角類和橈足類沉積物中休眠卵[24]，Marcus研究Buzzards海灣沉積物時，用70μm孔徑篩絹網篩選Labidoceraaestiva休眠卵[15]。 Siokou-Frangoua在研究沉積物中休眠卵時使用200 μm和40 μm篩絹網篩選休眠卵進行萌發[27]。本文分別使用200、50 μm兩種篩絹網分離桂山島沉積物中休眠卵，結果證明50 μm以下、200 μm以上雖然均有橈足類休眠卵孵化，但是含量很少(占7%)，大部分休眠卵集中分布在50—200 μm之間(93%)。本研究證明用50、200 μm孔徑的篩絹網可以篩選出沉積物中大部分休眠卵，滿足一般休眠卵分離實驗，但是并不能完全反映沉積物中休眠卵實際數量，建議在研究柱狀沉積物等少量沉積物樣品分離時，應將篩選的范圍適當擴大，以便更準確地反映沉積物中休眠卵的實際數量。

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The recruitment potential and the impact on copepod eggs into plankton in the Guishan Island region in the Pearl River Estuary, China

CHEN Liangdong1, LUAN Leilei1, WANG Qing1, HE Xuejia2, YUAN Danni1, CHAI Zhaoyang1, YANG Yufeng1,*

1InstituteofHydrobiology,Ji′nanUniversity,KeyLaboratoryofEutrophicationandRedTideControl,EducationDepartmentofGuangdongProvince,Guangzhou510632,China2ResearchCenterforHarmfulAlgaeandMarineBiology,Ji′nanUniversity,Guangzhou510632,China

Hatching experiments to determine the recruitment potential of copepod eggs into the planktonic population were conducted using sediment samples collected during two cruises from the Guishan Island area in the Pearl River Estuary, China, in August 2011 and July 2012. The horizontal distribution of the recruitment potential was uneven, ranging from1.7×105to 1.0×107eggs/m3with a mean value of 2.1×106eggs/m3in 2011 and ranging from 8.9×104to 4.3×106eggs/m3in 2012. In the abyssal zone outside the breakwater the recruitment potential was higher than inside the culture area and in the shoal waters outside the breakwater. Statistical analysis showed that the recruitment potential of copepod resting eggs was positively significantly correlated with both sediment moisture content, and water depth (P<0.05). Therefore depth and sediment moisture content are important factors that influence the recruitment potential of copepod resting eggs. The hatching time ranged from 10 to 36 days after a cooling period. The resting eggs were identified after they became adults to beAcartiaspinicaudaandCentropagestenuiremis. The egg bank in the local sediments is an important source for the two kinds of copepod in the Pearl River Estuary, The recruitment potential of copepod resting eggs collected with a 50 μm and 200 μm mesh net accounted for 93% of the total recruitment, which proved that the two mesh sizes can be effective for separating copepod resting eggs.

Pearl River Estuary; copepod; resting egg; potential recruitment

國家科技支撐項目(2012BAD18B01); 國家自然科學基金項目(U1301235, 41173079); 高等學校博士學科點專項科研基金(20124401120013); 廣東省教育廳育苗工程項目(2012LYM_0025)

2013- 11- 29;

2014- 05- 05

10.5846/stxb201311292849

*通訊作者Corresponding author.E-mail: tyyf@jnu.edu.cn

陳亮東，欒磊磊，王慶，何學佳，袁丹妮，柴召陽，楊宇峰.珠江口桂山島海域橈足類休眠卵對浮游種群的潛在補充及其影響因素.生態學報,2015,35(10):3373- 3381.

Chen L D, Luan L L, Wang Q, He X J, Yuan D N, Chai Z Y, Yang Y F.The recruitment potential and the impact on copepod eggs into plankton in the Guishan Island region in the Pearl River Estuary, China.Acta Ecologica Sinica,2015,35(10):3373- 3381.