大帛斑蝶成蟲行為學特征

王翻艷，李承哲，陳曉鳴，周成理

中國林業科學研究院資源昆蟲研究所，國家林業局資源昆蟲培育與利用重點實驗室，昆明 650224

大帛斑蝶成蟲行為學特征

王翻艷，李承哲，陳曉鳴*，周成理

中國林業科學研究院資源昆蟲研究所，國家林業局資源昆蟲培育與利用重點實驗室，昆明 650224

在網室內跟蹤觀察了大帛斑蝶Idealeuconoe成蟲的活動規律。結果表明：適于大帛斑蝶羽化的溫度為≥23 ℃，羽化主要集中在8:00—9:00，羽化當天蝴蝶極少飛行。羽化第2天開始飛行和覓食，飛行活動最早于7:30便開始有活動，最晚于18:40停止活動，陰天則會推遲開始活動時間，提前結束活動時間。雌蝶日飛行有一個高峰期，在10:00—12:00時段內最活躍，雄蝶則在10:00—12:00和14:00—16:00有2個活躍高峰期。羽化后至產卵前的8d中，大帛斑蝶雌蝶總的飛行次數、時間分別為146次和186.23 min，平均每天飛行次數為18次，飛行時間為23.28 min，單次平均飛行時間為1.28 min；雄蝶總的飛行次數、時間分別為131次和114.43 min，平均每天飛行次數16次，飛行時間為14.30min，單次平均飛行時間為0.87 min。飛行次數和飛行時間在雌雄蟲間均無顯著性差異(P>0.05)；而雌、雄蟲每天飛行規律有顯著性差異(P<0.05)；蝴蝶種群的飛行次數與飛行時間呈顯著正相關(P<0.01)，飛行次數和單次飛行時間也呈顯著正相關(P<0.01)。羽化后至產卵前大帛斑蝶雌蝶訪花53次，占飛行次數的36.30%；訪花時間258.87 min，超過飛行時間139.01%；平均每天訪花7次，占飛行次數的38.89%；訪花時間32.36 min，單次訪花時間4.88 min。雄蝶訪花40次，占飛行次數的30.53%；訪花時間344.41 min，超過飛行時間300.98%；平均每天訪花5次，占飛行次數的31.25%；訪花時間43.05 min，單次訪花時間8.61 min。訪花次數和訪花時間在雌雄蟲間無顯著性差異(P>0.05)，雌、雄蟲的每天訪花規律有顯著差異(P<0.05)。蝴蝶種群的訪花次數與訪花時間呈顯著正相關(P<0.01)。交配出現在羽化后的第6天，主要發生在12:00—16:00時段內，大部分蝴蝶交配持續時間很長，雌雄蝶均可多次交配。雌蝶最早于交配完第2天產卵，卵散產于葉背，產卵可持續2—3個月。

大帛斑蝶；飛行；訪花；交配；產卵

大帛斑蝶(Idealeuconoe)隸屬于鱗翅目(Lepidoptera)斑蝶科(Danaidae)帛斑蝶屬(Idea)。別名：大白斑蝶、大胡麻斑蝶、大笨蝶、傻蝶、熊貓斑蝶。主要分布于臺灣，琉球、中南半島、馬來半島、菲律賓等地區也有分布[1]。其數量較多，且全年可見期長，體型較大，斑紋鮮明，飛行緩慢、優雅，極具觀賞價值，是供給蝴蝶生態園的重要品種之一，亦是科普教育的好材料。對大帛斑蝶的研究，國內只有生物學特性[1]和覓食過程中視覺和嗅覺的行為反應研究[2]，國外在信息素[3-4]、生物堿[5]、飛行動力學[6]等方面研究較多，在大帛斑蝶行為學研究方面，日本學者結合環境因子對大帛斑蝶的訪花[7]、飛行、睡眠[8]行為和日活動節律[9]等進行研究，然而，還未見到對大帛斑蝶進行全面系統的行為學研究報道。

活動節律和活動時間分配是動物行為學研究的兩個重要方面[10]，動物根據自己的需要和能量與代謝之間的權衡把時間分配到各種活動中去，從而形成了某一種類在某個生境中特殊的活動節律和活動時間的分配方式[11]。本研究將對大帛斑蝶成蟲的羽化、飛行、訪花、求偶、交配和產卵行為進行觀察研究，摸清其日活動規律、逐日活動規律，進而根據其活動特點將成蟲期分為不同發育階段。旨在為蝴蝶旅游景觀營造、提高大帛斑蝶人工繁育效率提供理論依據。

1 材料與方法

1.1 試驗地點

實驗在云南省元江哈尼族彝族傣族自治縣中國林業科學研究院資源昆蟲研究所元江試驗站進行(102°00′46"E，23°36′11"N，海拔400m)，年平均氣溫21 ℃，年平均降水量770mm，屬于干熱氣候類型。實驗觀察在一個長、寬和高為8 m×8 m×5 m的網室內進行。

1.2 材料

供試蝴蝶：大帛斑蝶Idealeuconoe。

蜜源及寄主植物：馬利筋Asclepiascurassavica與爬森藤Parsonsialaevigata。

1.3 試驗方法

(1)羽化

在網室內觀察大帛斑蝶蛹的羽化狀況，雌雄蟲樣本30頭(雌∶雄=1∶1)，記載雌雄蟲的羽化時間、羽化時的溫度。

(2)成蟲行為觀察

在網室內隨機布置20盆開花的馬利筋植物作為蜜源植物，1盆爬森藤植物供其產卵。

大帛斑蝶羽化后，用記號筆在翅上標記雌雄蟲30頭(雌∶雄=1∶1)，在布置有蜜源植物和寄主植物的網室中放飛，選擇雌雄蝶各3頭定位跟蹤觀察，每天從7:00到19:00進行持續觀察，記錄大帛斑蝶飛行、訪花、求偶、交配和產卵等行為。其余放飛的大帛斑蝶用攝像記錄，分析和補充行為學觀察。

1.4 數據分析

采用Excel 2010和SPSS 20.0進行數據統計分析，用Kruskal-Wallis進行差異性檢驗。

2 結果與分析

2.1 羽化

大帛斑蝶臨近羽化時，蛹殼逐漸褪去金色，變干變透明，顯現出蟲體的輪廓和顏色。羽化時，蛹體于背部開裂，頭和足依次伸出，足緊緊抓住蛹殼，然后胸腹部隨之而出，并停息在蛹殼上，從蛹殼開裂到成蟲完全脫離蛹殼只需1 min左右，此時翅柔軟而皺縮，腹部膨大，不久即開始慢慢抖動翅膀向上爬行，找合適的位置停息，常有數滴渾濁液體從腹部排出，約5 min左右翅膀完全展開，疊于背部，約1 h后翅變硬。在羽化后至起飛前，蝴蝶經常有向上爬行和撲打翅膀的行為。

大帛斑蝶成蟲在白天上午羽化，開始羽化的時間在7∶31，主要集中在8:00—9:00，雄蝶比雌蝶早羽化。成蟲羽化與溫度和蛹的發育程度密切相關，大帛斑蝶羽化時溫度均高于23 ℃(表1)。

表1 大帛斑蝶羽化時間及溫度Table 1 The eclosion time and temperature of Idea leuconoe

2.2 飛行行為

成蟲于羽化當天不活躍，羽化5h后開始飛行，只有0—4次飛行，其余時候均處于停息狀態。從羽化第2天開始，除第4天和第7天為陰天出現低峰外，隨著蝴蝶生長發育，雌雄蝶的飛行次數和時間逐漸增加(圖1)。

大帛斑蝶成蟲飛行活動最早于7:30便開始有活動，最晚于18:40停止活動，蝴蝶于10:00前活動較少，雌蝶在10:00—12:00時段內最活躍，雄蝶則在10:00—12:00和14:00—16:00有2個活躍高峰期(圖2)。陰天則會推遲開始活動時間，提前結束活動時間。

大帛斑蝶在羽化后至產卵前的8d中，雌蝶總的飛行次數、時間分別為146次和186.23 min，平均每天飛行次數為18次，飛行時間為23.28 min，單次平均飛行時間為1.28 min；雄蝶總的飛行次數、時間分別為131次和114.43 min，平均每天飛行次數16次，飛行時間為14.30min，單次平均飛行時間為0.87 min。飛行次數和飛行時間在雌雄蟲間均無顯著性差異(P>0.05)；而雌、雄蟲的每天飛行規律有顯著性差異(P<0.05)；蝴蝶種群的飛行次數與飛行時間呈顯著正相關(雌蝶：P<0.01，r=0.838；雄蝶：P<0.01，r=0.855)，飛行次數和單次飛行時間也呈顯著正相關(P<0.01，r=0.873)。

大帛斑蝶是熱帶蝴蝶，一天實驗中，溫度>23 ℃后開始飛行，10:00—12:00飛行活動活躍，此階段的平均溫度為27 ℃，12:00以后，超過30℃飛行活動降低；雄蟲在30℃高溫下飛行活動較雌蟲活躍；羽化后第4天的溫度<25 ℃，雌雄蝶的飛行活動受影響(圖3，圖4)。說明溫度與大帛斑蝶飛行活動關系密切。大帛斑蝶飛行活躍時的相對濕度在60%—80%，超過80%，飛行活動受影響(圖5，圖6)。

圖1 雌雄蝶羽化后日飛行次數和時間 Fig.1 The daily flight frequency and duration time of female and male from eclosion to oviposition

圖2 大帛斑蝶的日飛行活動節律Fig.2 The daily flight rhythm

圖3 大帛斑蝶日飛行次數與溫度Fig.3 The temperature and daily flight frequency

圖4 大帛斑蝶羽化后日飛行次數與溫度 Fig.4 The temperature and daily flight frequency from eclosion to oviposition

圖5 大帛斑蝶日飛行次數與濕度Fig.5 The relative humidity and daily flight frequency

圖6 大帛斑蝶羽化后日飛行次數與濕度 Fig.6 The relative humidity and daily flight frequency from eclosion to oviposition

2.3 訪花行為

大帛斑蝶雌雄蝶均于羽化后第2天開始出現少量的訪花行為，在一天的訪花中，10:00前的訪花行為最少，10:00后蝴蝶訪花活躍，一直持續到16:00時(圖7)。

在大帛斑蝶產卵前的成蟲期，雌蝶于羽化后第2天開始，雄蝶于第4天開始，種群的訪花次數和時間隨著成蟲生長發育呈現出波浪型增加趨勢(圖8)。

圖7 大帛斑蝶日訪花節律Fig.7 The daily flower-visiting rhythm

圖8 雌雄蝶羽化后日訪花次數和時間 Fig.8 The daily flower-visiting frequency and duration time of female and male from eclosion to oviposition

大帛斑蝶在羽化后至產卵前的8d中，雌蝶訪花53次，訪花時間258.87 min，平均每天訪花7次，訪花時間32.36 min，單次訪花時間4.88 min；雄蝶訪花40次，訪花時間344.41 min，平均每天訪花5次，訪花時間43.05 min，單次訪花時間8.61 min。訪花次數和訪花時間在雌雄蟲間無顯著性差異(P>0.05)，雌、雄蟲的每天訪花規律有顯著差異(P<0.05)。蝴蝶種群的訪花次數與訪花時間呈正相關(雌蝶：P<0.01，r=0.922；雄蝶：P<0.01，r=0.880)。

大帛斑蝶訪花次數占飛行次數的比例在20%—40%之間，隨著生長發育，訪花與飛行的比例逐步提高，雄蝶在羽化后第4天，溫度較低時的飛行與訪花次數均高于雌蝶，可能是雄蝶對溫度的適應性較雌蝶強(圖9，圖10)。

圖9 一天不同時段內雌雄蟲訪花次數與飛行次數比率 Fig.9 The ratio between the flower-visits and the flight times of female and male in different time during a day

圖10 大帛斑蝶羽化后日訪花次數與飛行次數比率 Fig.10 The ratio between the flower-visits and the flight times during the days from eclosion to oviposition

2.4 求偶、交配與產卵

大帛斑蝶雄蝶的求偶行為屬于巡游型。求偶時，雌蝶在雄蝶的追逐下，若雌蝶有交配意愿時，便會停在網壁、地面等處，雄蝶緊隨而至，停靠在雌蝶旁，尾部彎曲伸至雌蝶腹末，交尾時雌蝶也會在后翅下彎曲腹末，這樣有利于交尾的順利進行，否則雌蝶飛離，甩開雄蝶。在求偶高峰，經常會出現多只蝴蝶互相追逐的情景。

大帛斑蝶交配姿勢有一字型和并排型，雙翅展開或疊合。若交配期間受到干擾，能以未分離狀態飛到別處繼續交配。大帛斑蝶于羽化后第6天出現交配行為，交配主要發生在一天中的12:00—16:00內。在觀察時間段內，觀察到2對大帛斑蝶的交配始末時間，交配持續時間分別為185 min和229 min，大多數蝴蝶從白天開始交配，并過夜，到第2天8:00之前才結束交配，交配持續時間很長，有的可達10h以上。大帛斑蝶雌雄蟲均能進行多次交配。

大帛斑蝶交配完第2天雌蝶即可產卵，也有交配完第4天產卵的。觀察中發現大帛斑蝶有兩次交配后產卵和產卵后繼續交配的現象。大帛斑蝶卵散產，主要產于葉背面，也有將少數卵產于葉正面、莖桿、盆沿等處。

圖11 大帛斑蝶成蟲的不同發育階段Fig.11 The different developmental stages of adults

3 討論

蝴蝶進入成蟲期后，整個生命活動都是圍繞著繁衍后代進行，根據蝴蝶成蟲的行為，可以將蝴蝶成蟲期分為4個階段，分別是運動器官成熟階段、補充營養和促進生殖器官發育階段、求偶和交配階段、產卵階段，各階段內行為有交叉(圖11)。

運動器官成熟階段：大帛斑蝶于羽化5h后開始飛行，且在羽化當天飛行很少，多有爬行、展翅行為，這可能與其運動器官還未成熟、羽化時能量消耗太多有關。蝴蝶于羽化當天并不訪花，可能是蝴蝶羽化后，運動器官需要通過飛翔而達到發育成熟，以鍛煉飛翔能力和適應環境，這時蝴蝶主要依靠蛹積累的能量來完成，而不需要訪花來補充營養。這個階段影響蝴蝶行為的主要因素是溫度。蝴蝶是日出性昆蟲，它們的體溫與活動都受外界溫度的支配，在陰雨天一般休止不飛，有時太陽突然被烏云遮蔽，蝴蝶也會立即作出反應，太陽出來后便又開始活動[12-14]。大帛斑蝶雄蝶對溫度的適應性較雌蝶強，在一天的飛行活動中，雌蟲高峰期在上午，之后活動逐步下降，而雄蟲有2個高峰期，除中午溫度(12:00—14:00)太高活動減少外，均處于活躍期(圖3)。雌、雄蟲的每天飛行規律有顯著差異，雄蟲活動時間較雌蟲長。

補充營養和促進生殖器官發育階段：羽化后的第2天飛行活動逐漸增多，出現少量的訪花行為，開始補充營養，第3天開始，蝴蝶飛行訪花行為活躍，訪花次數、時間隨著羽化后天數逐漸增加(圖8)，這個階段蝴蝶以補充營養為主，通過飛翔和補充營養促進生殖器官的發育。這個階段溫度仍然是飛翔活動的主要影響因子，隨著生長發育，大帛斑蝶的飛行活動呈現波浪型增長(圖1)，而原因是溫度呈現波浪型變化造成的。這個階段大帛斑蝶的訪花和飛行次數的比例增加(圖10)，訪花時間穩步增加，蜜源植物充足對生殖器官發育有重要影響[15-19]。

求偶和交配階段：大帛斑蝶于羽化后第6天發生交配行為，此前訪花次數和訪花時間總體呈上升趨勢(圖8)，說明蝴蝶在進入交配期后，蝴蝶繼續補充營養，促進精子和卵的發育和成熟，可增大產卵量[20]。這個階段大帛斑蝶的飛行次數的降低，可能是為蝴蝶交配積蓄能量。蝴蝶飛行是通過間接飛行肌的收縮，產生胸體積的變化，進而引起的翅膀運動[21]。飛行行為隨著飛行肌的增加而增強，但飛行肌的發育可阻礙其它行為，尤其是雌蟲的繁殖力[22]。飛行肌的降解是一種普遍現象，降解的能量和產物會參與生殖行為，但伴隨著飛行肌的降解，蝴蝶飛行能力開始下降，尤其是雌蝶[23]。

產卵階段：大帛斑蝶羽化后第9天開始產卵。產卵高峰較交配高峰延后1—2 d[3]。大帛斑蝶交配和產卵期很長，可延續2—3個月，在這期間，大帛斑蝶不斷地訪花補充營養，重復交配和產卵。在較長的產卵期中，在云南元江7—8月高溫時，常在樹下棲息不動，待溫度降低后才活動，持續高溫對大帛斑蝶生殖影響巨大(不產卵或者產不孕卵)，高溫是否對大帛斑蝶成蟲有滯育作用，有待研究。

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Behavior observation ofIdealeuconoeadults

WANG Fanyan, LI Chengzhe, CHEN Xiaoming*, ZHOU Chengli

TheResearchInstituteofResourcesInsectoftheChineseAcademyofForestry;KeyLaboratoryofBreedingandUtilizationofResourceInsect,StateForestryAdministration,Kunming650224,China

Adult behaviors ofIdealeuconoewas observed by the tracking method in a netted room. The results showed that the initial temperature of eclosion was 23 °C and that eclosion mainly occurred at 08:00—09:00. The pupal shell faded to a gold color, and became dry and transparent as animals approached emergence, which revealed the contour and color of the butterfly. Just 1 min was required from the cracking of the puparium to adult emergence from the puparium. The wings were fully extended after approximately 5 min, and were stacked on the back, with a further 1 h being required for the wings to harden. We observed some flight, but no foraging behavior, on the first day of eclosion, with adult insects remaining in a resting state for most of the time. Both male and female butterflies began to forage on the second day after eclosion. Flight activity began as early as 07:30, and stopped as late as 18:40. However, on cloudy days, flight activity began later and stopped earlier. The daily peak time for flying by females was at 10:00—12:00, while two flying peaks were observed for males, at 10:00—12:00and 14:00—16:00. Flight behavior was affected when temperatures fell below 25 °C or rose above 30°C. Male butterflies tolerated higher temperatures compared to female butterflies since males were more active than females at 30°C. Except for cloudy days, the flight frequency and flight duration of both males and females increased gradually until mating. In the eight days from eclosion to oviposition, the total flight frequency and accumulated flying time of females were 146 times and 186.23 min, flying on average 18 times a day with a cumulative time of 23.28 min per day, resulting in 1.28 min per flight. Similarly, males flew 131 times for 114.43 min during these eight days, on average 16 times and 14.30min per day, resulting in 52 seconds per flight. There was no significant difference (P> 0.05) between males and females with respect to total flight frequency or flight duration, while this difference was significant among different days (P< 0.05). A positive significant correlation existed between flight frequency and duration time (P< 0.01). In addition, a positive correlation was seen between flight frequency and single flight time (P< 0.01) in the butterfly population. During the eight days from eclosion to oviposition, females visited flowers 53 times, which took up 36.30%of the total flying times. Total feeding time on flowers was 258.87 min, which was equivalent to 139%of total flight duration time. Seven visits took up 38.9%of total daily flying times, representing 32.36 min per day for flower visits and 4.88 min per visit. Males visited flowers 40times, which was 30.53%of total flying times, with 344.41 min in total spent feeding on flowers, representing 300.98%of overall flying time. Five visits took up 31.25%of total daily flying times, representing 43.05 min per day for flower visits and 8.61 min per visit. There was no significant difference (P> 0.05) between males and females with respect to flight and feeding times. On the sixth day after eclosion, mating mainly occurred at 12:00—16:00. Most mating encounters were very long, some of which lasted more than 10hours. Both male and female butterflies mated more than once. If the mating process was disturbed, butterflies were able to change location by flying elsewhere in an unseparated state. The first oviposition occurred on the second day after mating, while the last oviposition occurred on the fourth day after mating. Most eggs were deposited in a dispersed manner on the back of host leaves.

Idealeuconoe; flight frequency; flower-visiting; mating; oviposition

云南省社會發展計劃(2011CA023)

2014- 04- 24; < class="emphasis_bold">網絡出版日期:

日期:2015- 05- 19

10.5846/stxb201404240812

*通訊作者Corresponding author.E-mail:cafcxm@139.com

王翻艷，李承哲，陳曉鳴，周成理.大帛斑蝶成蟲行為學特征.生態學報,2015,35(23):7642- 7649.

Wang F Y, Li C Z, Chen X M, Zhou C L.Behavior observation ofIdealeuconoeadults.Acta Ecologica Sinica,2015,35(23):7642- 7649.