檉柳組培苗抗氧化酶及滲透調節物質對NaCl脅迫的響應

郭楠楠，陳學林，張 繼，陳金元，朱愿軍，丁映童

（西北師范大學生命科學學院，蘭州730070）

檉柳組培苗抗氧化酶及滲透調節物質對NaCl脅迫的響應

郭楠楠，陳學林＊，張 繼，陳金元，朱愿軍，丁映童

（西北師范大學生命科學學院，蘭州730070）

以檉柳種子為材料，利用組培方法建立其無菌離體培養體系而獲得組培苗。向培養基（MS＋1.0mg／L 6－BA＋0.1mg／L NAA）中添加不同濃度NaCl（0、50、80、100、120、150和200mmol／L）建立脅迫條件，測定各濃度NaCl脅迫下檉柳組培苗抗氧化酶活性、滲透調節物質含量、質膜透性及超氧陰離子（O－·2）生成速率等的變化，探討檉柳組培苗應對NaCl脅迫的生理機制。結果顯示：（1）隨著NaCl脅迫濃度的增加，檉柳組培苗超氧化物歧化酶（SOD）和過氧化物酶（POD）活性表現出先增加后降低的趨勢，并均在100mmol／L NaCl的脅迫下達到最大值，而抗壞血酸過氧化物酶（APX）活性則表現出逐漸下降的趨勢；（2）隨著NaCl脅迫濃度的增加，組培苗體內有機滲透調節物質游離脯氨酸（Pro）、可溶性蛋白（Pr）和可溶性糖的含量逐漸升高且顯著高于同期對照，在200mmol／L濃度下分別比對照顯著增加53.77%、47.38%和67.65%；（3）組培苗過氧化氫（H2O2）、超氧陰離子（O－·2）生成速率、丙二醛（MDA）含量以及細胞質膜透性也隨著NaCl脅迫濃度的增加均表現出逐漸增加的趨勢且顯著高于同期對照，在200mmol／L濃度下分別比對照顯著增加36.42%、58.71%、82.60%和42.54%。研究表明，檉柳組培苗抗氧化酶系統在低濃度NaCl（≤100mmol／L）脅迫下表現出良好的活性氧清除活性，而其體內滲透調節物質在各濃度脅迫下均發揮著積極的調節作用，從而使檉柳表現出較強的耐鹽性。

檉柳；組培苗；鹽脅迫；抗氧化酶系統；滲透調節物質

檉柳（Tamarix chinensis Lour.）是檉柳科（Tamaricaceae）檉柳屬（Tamarix）的灌木或小喬木，廣泛分布于中國生態環境條件十分脆弱，土壤沙漠化、鹽漬化日趨嚴重的西北干旱、半干旱地區，是典型的鹽生植物［1－2］。檉柳屬植物具有抗干旱、耐貧瘠、耐鹽堿、耐風蝕沙埋、根系發達、壽命長等特性，在維持荒漠生態系統的生物多樣性、生態服務功能及穩定性等方面具有重要的作用，是水土保持、荒漠化防治和土壤改良的優良造林樹種［3］，同時，它還是重要的工業用材和薪材、優良的飼料源、中藥［4］和鞣料原料，也是觀賞價值極高的景觀樹種，研究植物耐鹽性和耐鹽基因克隆的理想材料［5］。目前關于檉柳的研究主要包括組織培養及快繁的研究，韋小敏等［6］、韓琳娜等［7］、李先芳等［8］均對MS培養基附加激素6－BA和NAA檉柳不定芽的誘導、生根及叢生芽繁殖最佳激素水平進行了探究，研究結果有所不同，可能與其檉柳產地及品種特性有關。還有對檉柳耐鹽機理方面的研究，許多學者研究了檉柳屬植物中與耐鹽有關的形態學適應特征、泌鹽適應機理，包括鹽腺的結構、發育、分泌離子種類以及保護性物質等，例如不同濃度NaCl對檉柳插穗芽萌發和新梢生長的影響，檉柳插穗單鹽脅迫水培試驗，以及對檉柳泌鹽機理和耐鹽機制進行的專項研究［9－10］，各項研究均顯示，檉柳屬植物的泌鹽腺在調節體內離子平衡、維持滲透壓穩定、完成正常生理活動及提高植物耐鹽性能等方面發揮重要作用。但關于NaCl脅迫下檉柳組培苗抗鹽性及抗氧化系統的研究未見報道。本研究以檉柳組培苗為試材，通過測定不同濃度NaCl脅迫下檉柳組培苗抗氧化酶活性、滲透調節物質含量、質膜透性及超氧陰離子（O－·2）生成速率等的變化，探討檉柳組培苗應對NaCl脅迫的生理機制，為其它的植物耐鹽生理研究及耐鹽分子生物學研究提供理論依據和參考。

1 材料和方法

1.1 實驗材料

本實驗以采自甘肅省金昌市的檉柳種子為材料，通過常規組培方法（溫度25℃，光照時間16h／d，光照強度2 000lx）待嫩芽長至1cm左右，取其芽尖，進行無菌消毒，轉移接種在不含任何植物激素的MS培養基上獲得無菌苗，然后在MS＋6－BA 1.0mg／L＋NAA 0.1mg／L培養基上增殖培養，獲得大量組培苗。

1.2 實驗方法

1.2.1 材料處理 將生長良好的檉柳組培苗在無菌的條件下轉接在含不同濃度NaCl的MS＋6－BA 1.0mg／L＋NAA 0.1mg／L培養基上，NaCl濃度梯度為0、50、80、100、120、150、200mmol／L。培養基pH值均調至5.8，培養3d后取其幼苗用去離子水沖洗干凈并吸干水分，稱得鮮質量測定相關指標，每個處理做3次重復。

1.2.2 生理指標測定 SOD活性采用NBT光化學還原反應法測定；POD活性采用愈創木酚比色法測定；APX活性檢測參照文獻［11－12］，采用考馬斯亮藍G－250染色法測定可溶性蛋白含量；采用茚三酮比色法測定游離脯氨酸含量［13］；可溶性糖按照李合生蒽酮比色法測定［14］，采用硫代巴比妥酸比色法測定丙二醛含量；電導率法測定質膜透性；超氧陰離子（O－·2）的生成參照王愛國等［15］的方法。H2O2的含量檢測參照Sergiev方法［16］。

1.3 數據統計

所有實驗均做3次重復，所涉及的統計分析均使用Excel、SPSS18.0進行數據處理和統計分析，多重比較采用Duncan法。

2 結果與分析

2.1 不同濃度NaCl脅迫對檉柳組培苗抗氧化酶活性的影響

圖1結果顯示，各濃度NaCl脅迫下檉柳組培苗3種抗氧化酶（SOD、POD、APX）活性均有不同程度變化。其中，隨著NaCl濃度的增加，SOD和POD活性均呈先升后降的趨勢，均在100mmol／L時出現峰值，此時比CK分別顯著增加了35.17%、27.30%；而APX活性則一直呈下降趨勢，且隨著處理濃度的升高其下降幅度增大，并顯著低于對照，在NaCl濃度達到200mmol／L時，其活性與對照相比顯著下降了22.11%。結果表明：檉柳抗氧化酶活性在低濃度（＜100mmol／L）鹽脅迫下有相應的適應能力，從而使活性氧的產生和清除保持一種動態平衡，減少膜脂發生過氧化；而在高濃度（＞100 mmol／L）的鹽脅迫下抗氧化酶活性下降，而APX活性持續下降，說明自由基的積累增加，活性氧代謝的動態平衡被打破，植物體受到一定的程度的傷害。可見，抗氧化酶活性的調節是檉柳組培苗應對鹽分脅迫的主要對策之一。

2.2 不同濃度NaCl脅迫對檉柳組培苗滲透調節物質含量的影響

圖2結果顯示，隨NaCl濃度增加，檉柳組培苗可溶性蛋白、脯氨酸和可溶性糖含量均呈現逐漸上升趨勢，并顯著高于對照，如在200mmol／L NaCl脅迫下，檉柳組培苗的可溶性蛋白、脯氨酸和可溶性糖含量分別比對照顯著增加了47.38%、53.77%和67.65%。說明不同濃度鹽脅迫下檉柳組培苗均能通過增加可溶性蛋白、脯氨酸和可溶性糖含量來加強其滲透調節能力，并以可溶性糖為主。可見，滲透調節物質的積累是檉柳組培苗應對鹽分脅迫的另一主要對策，主要通過調節細胞內的滲透壓來維持細胞滲透平衡，在整個脅迫過程中對檉柳組培苗起著積極的滲透調節作用；當其受到鹽分脅迫時滲透調節物質含量增加，在一定程度上反映了檉柳組培苗受脅迫程度和組培苗對鹽分脅迫的忍受和抵抗能力。

2.3 不同濃度NaCl脅迫對檉柳組培苗氧自由基產生速率和H2O2含量的影響

從圖3可以看出，隨著NaCl脅迫濃度的增加，檉柳組培苗的超氧陰離子產生速率和過氧化氫含量呈現明顯增加的趨勢，且顯著高于對照；當NaCl濃度達到200mmol／L時，組培苗的超氧陰離子產生速率和過氧化氫含量比對照分別顯著增加了58.71%、36.42%。說明隨著NaCl脅迫濃度的升高，抗氧化酶對活性氧的清除與O－·2和H2O2等活性氧的產生積累之間的平衡被打破，最終表現為抗氧化酶的活性逐漸下降，從而超氧陰離子、過氧化氫等代謝產物的含量逐漸增加，對組培苗個體產生不利的影響，甚至有傷害作用。

2.4 不同濃度NaCl脅迫對檉柳組培苗丙二醛含量的影響

圖4結果顯示，在不同濃度NaCl脅迫下，檉柳組培苗的MDA含量和質膜透性與對照相比均顯著增加，并隨鹽脅迫濃度呈現逐漸增加趨勢；如在NaCl濃度達到200mmol／L時，組培苗的MDA含量和質膜透性與對照相比分別顯著增加了82.60%和42.54%。說明隨著鹽脅迫程度的加深，組培苗體內不斷有大量的自由基積累，并且與膜質發生了過氧化反應，對生物膜造成了嚴重的破壞，膜的通透性隨之增加，植物細胞受到不同程度的傷害，導致代謝紊亂，生長明顯衰退。從而反映出不同濃度鹽脅迫下檉柳組培苗膜脂過氧化程度和系統受傷害程度。

3 討論與結論

植物在鹽脅迫條件下，體內保護性酶（SOD、POD、APX）能相互協調以降低植物體內氧自由基水平，維持植物體正常生長、代謝。鹽脅迫條件下，紅砂植株的活性氧傷害主要依靠SOD、POD、APX等抗氧化酶的協調來防御［17］；洋甘菊體內抗氧化酶活性的增加可清除由于NaCl脅迫產生的過量活性氧［18］；低濃度鹽處理下，多枝檉柳可通過提高抗氧化酶活性來清除多余的活性氧自由基，減少MDA對生物膜的氧化損傷［19］。所以抗氧化酶活性的高低既是對環境中是否存在活性氧誘因的體現，又是植物體在活性氧誘導下如何啟動自身防御機制的反映［20－21］。SOD是活性氧清除反應中一種重要酶，在保護細胞免受氧化損傷方面發揮重要作用。SOD使植物體清除自由基的功能得以維持，從而使植物細胞免受毒害［22－24］。本研究發現，檉柳組培苗中POD和SOD的活性均隨NaCl脅迫濃度的增加呈先升高后降低的變化趨勢，而其葉片APX活性隨NaCl處理濃度的增加而降低，這與脅迫下氧自由基的積累有關。

植物細胞的滲透調節作用是植物適應環境，增強抗逆性的基礎，也是植物對鹽分和水分脅迫的重要適應手段之一。大多數作物遭受環境脅迫時在體內積累可溶性物質如可溶性蛋白和可溶性糖等，它們對調節滲透均具有重要的作用［25－27］。本研究表明，隨著NaCl脅迫濃度的增加，可溶性蛋白、游離脯氨酸以及可溶性糖這些滲透調節物質含量隨著脅迫程度增大而顯著增加，其中可溶性糖與對照相比極顯著增加，這與王聰等［28］實驗結果一致，從而表明滲透調節物質在鹽脅迫適應過程中起著重要作用。檉柳組培苗可通過合成和積累滲透調節物質以適應鹽脅迫，從而更好地調節細胞內的滲透勢，維持水分平衡，緩解鹽脅迫對植株造成的傷害。

細胞電導率與受傷害程度呈正相關，膜透性的大小反映細胞膜受損的程度，電導率越高說明細胞膜受到的傷害越大。而MDA是膜脂過氧化產物，常作為判斷膜脂過氧化作用的一種主要指標。本研究發現：隨著NaCl濃度增加，檉柳細胞電導率也逐漸增大，這與劉錦川的實驗結果一致［29］；同時其MDA的含量也呈緩慢上升的趨勢。MDA和電導率的顯著增加，表明隨著脅迫程度增強，植物組織中活性氧增加，膜質過氧化作用增強，膜的穩定性降低，細胞內物質大量滲漏，膜的穩定性降低，植物體受到一定的傷害。這與李瓊等［30］對6種禾本科牧草幼苗葉片膜脂過氧化作用的研究中MDA隨鹽濃度增加呈先上升后下降的趨勢有所不同，其原因可能與不同植物對鹽脅迫的耐受機制不同有關。H2O2的積累可導致膜的傷害，當細胞內的氧分子只接受一個電子時就會轉變成，本研究中H2O2含量與產生速率都表現出增加的趨勢，這與卞彥等［31］的實驗結果一致。鹽脅迫3d后，H2O2和大量積累，這與檉柳組培苗內SOD和POD活性的變化密切相關。即氧化酶活性的降低，使得體內的自由基大量積累，引起膜脂過氧化作用，從而增加了膜系統的破壞程度［32－33］。

綜上所述，通過對檉柳組培苗抗氧化酶、滲透調節物質以及MDA等生理指標的綜合分析可知，在NaCl脅迫下，滲透調節物質可溶性蛋白、游離脯氨酸、可溶性糖含量均隨NaCl脅迫濃度的增加而在植物體內呈明顯上升趨勢。而檉柳組培苗內SOD和POD活性均呈先升后降的趨勢，且在100mmol／L時活性達到最大值，使NaCl脅迫下過量產生的H2O2和O2－·被及時清除，使細胞膜脂過氧化程度維持在較低水平，植物生長未受顯著影響。可見，維持活性較高且相對平衡的抗氧化酶系統以及較強的滲透調節物質對提高檉柳抗NaCl脅迫具有重要作用。

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（編輯：裴阿衛）

Changes in Antioxidase Activity and Osmotic Adjusting Substance of TamarixchinensisSeedlings under NaCl Stress

GUO Nannan，CHEN Xuelin＊，ZHANG Ji，CHEN Jinyuan，ZHU Yuanjun，DING Yingtong
（College of Life Science，Northwest Normal University，Lanzhou 730070，China）

To obtain tissue－cultured plant，We used Tamarix chinensis seeds as materials and established their sterile solated culture system by tissue culture method.A stress condition was formed through adding different concentrations of NaCl（0，50，80，100，120，150and 200mmol／L）to the medium（MS＋1.0mg／L 6－BA＋0.1mg／L NAA）.To explore the physiological mechanism of T.chinensis tissue－cultured plant response to NaCl－stress，We investigated the changes of activities of T.chinensis tissue－cultured plant antioxidases，contents of osmotica，plasma membrane permeability and production rate of super oxygen anion（O2－·）under different concentrations of NaCl－stress.The results indicated that：（1）The activities of superoxide dismutase（SOD）and peroxidase（POD）of T.chinensis tissue－cultured plant were rising and thengoing down as concentrations of NaCl－stress were increasing，and both at 100mmol／L NaCl－stress reached a maximum，whereas，the activity of ascorbic acid peroxidase（APX）was gradually declining.（2）The contents of osmotica such as free proline（Pro），soluble protein（Pr）and soluble sugar of tissue－cultured plant were gradually rising and significantly higher than that of the concurrent control as concentrations of NaClstress were increasing，and at 200mmol／L concentration notably increased 53.77%，47.38%and 67.65%，respectively.（3）The production rates of hydrogen peroxide（H2O2）and super oxygen anion（O－·2），content of malonic dialdehyde（MDA）and plasma membrane permeability of tissue－cultured plant were all gradually rising and significantly higher than that of the concurrent control as concentrations of NaCl－stress were increasing，and at 200mmol／L concentration notably increased 36.42%，58.71%，82.60%and 42.54%，respectively.The study confirmed that antioxidases system of T.chinensis tissue－cultured plant showed favorable active oxygen scavenging activity under a low concentration of NaCl－stress（≤100mmol／L）and the osmotica played positively regulated functions under different concentrations of NaCl－stress.Accordingly，T.chinensis showed a strong salt tolerance.

Tamarix chinensis；tissue－cultured plant；NaCl－stress；antioxidase system；osmotica

Q945.78

A

1000－4025（2015）08－1620－06

10.7606／j.issn.1000－4025.2015.08.1620

2015－03－12；修改稿收到日期：2015－06－12

國家自然科學基金（31200255）；西南突發性災害應急與防控技術集成與示范（2012BAD20B06）

郭楠楠（1987－），女，在讀碩士研究生，主要從事系統與進化植物學研究。E－mail：guonannan2014＠163.com

＊通信作者：陳學林，博士，教授，碩士生導師，主要從事系統與進化植物學和種子生態學研究。E－mail：chenxuelin63＠gmail.com