蚯蚓對瓦氏黃顙魚攝食達氏鰉卵的干擾實驗

石小濤, 路 波, 白艷勤, 胡運燊, 羅 佳, 陳求穩,3, 喬 曄, 劉德富,*

1 三峽大學，三峽庫區生態環境教育部工程研究中心, 宜昌 443002 2 水利部水工程生態效應與生態修復重點實驗室, 武漢 430079 3 中國科學院生態環境研究中心, 北京 100085

蚯蚓對瓦氏黃顙魚攝食達氏鰉卵的干擾實驗

石小濤1,2,3, 路 波1, 白艷勤1, 胡運燊1, 羅 佳1, 陳求穩1,3, 喬 曄2, 劉德富1,*

1 三峽大學，三峽庫區生態環境教育部工程研究中心, 宜昌 443002 2 水利部水工程生態效應與生態修復重點實驗室, 武漢 430079 3 中國科學院生態環境研究中心, 北京 100085

自然水域中中華鱘(Acipensersinensis)卵常受到敵害魚類捕食的威脅，瓦氏黃顙魚Pelteobagrusvachelli(Richerdson)是中華鱘卵的重要敵害魚類。以中華鱘卵的敵害魚類瓦氏黃顙魚為研究對象，選擇環毛蚓(Pheretimatschiliensis)為瓦氏黃顙魚的餌料，以達氏鰉卵(Kalugasturgeon)替代中華鱘卵進行室內實驗，通過研究適合瓦氏黃顙魚攝食的環毛蚓規格，以及環毛蚓干擾瓦氏黃顙魚攝食達氏鰉卵投放比例，探討中華鱘卵的保護方法。在水溫為(20.0±1.5) ℃的條件下，研究了3種不同體長規格[體長(15.3±1.4) cm、(12.0±2.1) cm、(7.7±0.5) cm]實驗魚個體分別攝食3種不同體長規格環毛蚓(體高為0.3cm，體長分別為8、4、2cm)和達氏鰉卵的攝食率；研究了體長為4cm的環毛蚓對3種不同體長實驗魚攝食達氏鰉卵的干擾效果。實驗結果表明：3種體長規格瓦氏黃顙魚均攝食達氏鰉卵；3種體長規格瓦氏黃顙魚共同攝食的替代餌料規格為體長4cm及以下的環毛蚓；適宜干擾實驗所選體長實驗魚攝食達氏鰉卵的餌料為體長4 cm的環毛蚓；當環毛蚓與達氏鰉卵數量比例為1∶1時，可實現達氏鰉卵的保護。研究證明在實驗條件下可實現環毛蚓對中華鱘卵敵害魚類——瓦氏黃顙魚實施攝食干擾，提示下一步可以嘗試選擇環毛蚓作為替代中華鱘卵的餌料，進行干擾食卵魚類攝食中華鱘卵的野外驗證試驗。

瓦氏黃顙魚; 環毛蚓; 達氏鰉卵; 攝食

葛洲壩建成后阻斷了中華鱘(Acipensersinensis)繁殖洄游通道，導致中華鱘產卵場縮減和中華鱘補給資源量急劇下降[1]。此外，中華鱘卵在孵化過程中還遭受到敵害魚類捕食，進一步導致中華鱘補給資源量下降[2]。2002年的調查表明，90%的中華鱘卵資源量被底棲性敵害魚類所攝食，敵害魚類主要包括圓口銅魚(Coreiusguichenoti)、銅魚(Coreiusheterodon)和瓦氏黃顙魚Pelteobagrusvachelli(Richerdson)等[1- 2]。2011年的調查發現，在中華鱘產卵時期中華鱘產卵場中瓦氏黃顙魚的分布資源量比例增加，占總食卵魚類70%以上[2]。因此，瓦氏黃顙魚可能成為了中華鱘卵的主要敵害魚類。

瓦氏黃顙魚又稱江黃顙魚，隸屬鲇形目(Sihrriforms)、鲿科(Bagridea)、黃顙魚屬(PelteobagrusBleeker)，是長江水系的重要經濟魚類[3]。目前，關于瓦氏黃顙魚的研究，主要集中在對人工養殖瓦氏黃顙魚的生理和行為研究，如天然餌料缺失對瓦氏黃顙魚魚苗的培育存在影響[4]，溫度和光照影響瓦氏黃顙魚幼魚對黑白底質顏色的偏好和集群行為[5]。關于長江中瓦氏黃顙魚野生個體的研究主要集中在其資源量調查上，而對其攝食習性報道甚少。為了進一步了解瓦氏黃顙魚對中華鱘卵的捕食效應并尋找潛在的危害減緩措施，有必要針對長江葛洲壩下游江段瓦氏黃顙魚的攝食行為展開研究。

魚類攝食餌料的適口性和攝食偏好是魚類攝食習性的重要內容[6- 9]，如路波等[10]在比較瓦氏黃顙魚對多種餌料的選擇性后發現蚯蚓是瓦氏黃顙魚的最喜食餌料。同時，有研究報道魚類在面對多種餌料時一般選擇豐度相對較高的餌料[11- 13]。因此本研究以環毛蚓(Pheretimatschiliensis)為替代餌料，探討替代餌料和目標餌料的相對數量比例對瓦氏黃顙魚攝食的影響，以期通過替代餌料干擾瓦氏黃顙魚的攝食實現鱘魚卵的保護。

1 材料與方法

1.1 實驗材料及其馴化

瓦氏黃顙魚為漁民在葛洲壩下游中華鱘產卵場捕獲的野生個體。實驗前暫養30 d，暫養在黑色圓形水槽中，水槽直徑2 m，深1 m。實驗魚用濃度為4—8 mg/L的高錳酸鉀溶液消毒5 min后放入暫養水槽。暫養水為曝氣3 d后的自來水，每3日更換1次，水溫(20.0±1.0) ℃，溶氧>7 mg/L，氨氮<0.01 mg/L, 室外自然光，暫養7 d。為防止實驗魚對某種餌料適應，實驗魚暫養期間不投喂餌料。

1.2 實驗設計

實驗魚被放置在深藍色水族箱進行實驗，水族箱為(寬0.4 m×深0.4 m×長0.6 m)。實驗水深0.2 m，水溫為(20.0±1.5) ℃。實驗魚根據體長分為3種規格：(15.3±1.4) cm (大)、(12.0±2.1)cm (中)、(7.7±0.5) cm (小)。實驗選擇體長(8.3±0.4) cm(以下以8 cm代表該體長數據)、(4.5±0.7) cm(4 cm代表該體長數據)、(2.1±0.6) cm(2 cm代表該體長數據)的環毛蚓和中華鱘卵替代品——達氏鰉(Kalugasturgeon)卵[卵徑為(0.43±0.03) cm]作為瓦氏黃顙魚的餌料進行實驗，實驗選擇達氏鰉卵作為中華鱘卵的替代品，是因為中華鱘卵資源量不易獲得和達氏鰉卵與中華鱘卵理化性質相似。研究主要進行單因素對瓦氏黃顙魚攝食行為的影響。瓦氏黃顙魚攝食適宜餌料和達氏鰉卵的實驗，實驗選擇同一體長規格實驗魚被投喂同一種餌料為一個實驗組，3種體長規格實驗魚，4種餌料(3種體長規格環毛蚓+達氏鰉卵)，共12個實驗組。單獨投喂環毛蚓時，每次實驗選擇3組不同體長實驗魚同時投喂同種體長規格環毛蚓，3次重復，每次重復5尾實驗魚，共135尾實驗魚；單獨投喂達氏鰉卵時，投餌量以實驗魚平均體重的3%—5%為準，大規格體長實驗魚被投喂25粒(1.535±0.046) g，中規格體長實驗魚被投喂20粒(1.220±0.037) g，小規格體長實驗魚被投喂15粒(0.915±0.052) g，每次選擇3組不同體長實驗魚同時進行實驗，每組3次重復，每次重復5尾實驗魚，共45尾。根據瓦氏黃顙魚攝食不同體長環毛蚓的實驗結果，發現試驗所選體長瓦氏黃顙魚均攝食4 cm體長規格的環毛蚓，且相比2 cm體長環毛蚓達到相同飽和度花費尋覓餌料時間短。因此本研究選擇4 cm體長的環毛蚓干擾瓦氏黃顙魚攝食達氏鰉卵的實驗，同樣選擇以上3種不同體長大小實驗魚，餌料以4 cm體長環毛蚓和達氏鰉卵為主，進行了2種不同投放數量比例的實驗組，3種體長規格實驗魚同時被投喂的兩種投放數量比例相同的餌料，同樣分別被投喂兩組不同投放數量比例的餌料。每組實驗重復3次，每次重復5尾實驗魚，實驗魚共90尾。實驗組達氏鰉卵和4 cm體長環毛蚓的數量比例分別為(達氏鰉卵10粒) 1∶2 (4 cm體長環毛蚓5粒)和(達氏鰉卵10粒) 1∶1(4 cm體長環毛蚓10條)。實驗期間，將實驗魚放入水族箱中適應24h后，由于瓦氏黃顙魚是夜間攝食型魚類，因此，在室外自然光下選擇在16:00—18:00期間放置餌料進行實驗。在次日8:00收拾殘餌，并將每組實驗魚攝食餌料的數量百分比記為實驗魚的攝食率。

1.3 統計分析方法

記錄數據為每次重復瓦氏黃顙魚對每種餌料攝食的數量百分比，并統計3次重復攝食每種餌料的數量平均百分比，即瓦氏黃顙魚的攝食率。數據均由SPSS11.5軟件和Origin8.1進行統計處理，并均采用One-way ANOVA檢驗。統計值用平均值±標準值(mean±SD)表示，差異顯著水平P<0.05，極顯著水平P<0.01。

2 結果

2.1 3種規格瓦氏黃顙魚對不同大小環毛蚓的攝食率

實驗中僅大規格體長實驗魚攝食體長為8 cm的環毛蚓，而中小規格體長實驗魚均不攝食體長8 cm的環毛蚓(圖1)。實驗魚對體長為4 cm和2 cm的環毛蚓的攝食率均不存在顯著性差異 (P>0.05)(圖1)。環毛蚓體長2 cm時，雖然實驗魚均攝食，但綜合考慮2 cm環毛蚓體長規格獲取的難易程度和瓦氏黃顙魚達到飽和程度比4 cm環毛蚓體長規格覓食時間長，因此下一步實驗確定選擇體長4 cm的環毛蚓為干擾瓦氏黃顙魚攝食達氏鰉卵的餌料。

2.2 3 種規格瓦氏黃顙魚對達氏鰉卵的攝食率

在達氏鰉卵飽足投喂下，發現3種體長規格實驗魚均攝食達氏鰉卵，且3種體長實驗魚之間的攝食率不存在顯著性差異(P>0.05) (圖2)。研究結果表明，實驗所選7 cm體長以上的瓦氏黃顙魚均能夠攝食達氏鰉卵，下一步可以選擇達氏鰉卵作為中華鱘卵替代品開展實驗。

圖1 瓦氏黃顙魚對環毛蚓的攝食率Fig.1 The feeding rate on earthworm by darkbarl catfish圖中柱上不同字母代表各體長組實驗魚對不同體長規格環毛蚓攝食率的差異顯著性(P<0.05)，相同字母代表差異不顯著性(P>0.05)

圖2 瓦氏黃顙魚對達氏鰉卵的攝食率Fig.2 The feeding rate on eggs of Kaluga by darkbarbel catfish

2.3 不同比例環毛蚓和達氏鰉卵對3種規格瓦氏黃顙魚攝食偏好的影響

研究結果發現，達氏鰉卵和環毛蚓數量比例為1∶2時，瓦氏黃顙魚對環毛蚓的攝食率高于達氏鰉卵，但3種體長瓦氏黃顙魚的對環毛蚓的攝食率不顯著高于達氏鰉卵(P>0.05)(圖3)。當達氏鰉卵和環毛蚓數量比例為1∶1時，發現3種體長實驗魚對環毛蚓的攝食率顯著高于達氏鰉卵，對達氏鰉卵的攝食率接近于0，且存在顯著性差異[小規格體長實驗魚(P<0.05)；中規格體長實驗魚(P<0.05)；大規格體長實驗魚(P<0.05)](圖4)。

圖3 環毛蚓和達氏鰉卵數量比為1∶2下瓦氏黃顙魚的攝食率Fig.3 The feeding rate of darkbarbel catfish under 1∶2 of quantity ratio between Earthworms and eggs of Kaluga

圖4 環毛蚓和達氏鰉卵數量比為1∶1下瓦氏黃顙魚的攝食率Fig.4 The feeding rate of darkbarbel catfish under 1∶1 of quantity ratio between Earthworms and eggs of Kaluga

3 討論

3.1 瓦氏黃顙魚餌料的適口性

魚類攝食的餌料適口與否主要取決于攝食餌料種類(餌料的營養成份如蛋白質、脂肪、維生素或消化難易程度)和攝食餌料規格(生物餌料的體長、體寬和人工餌料的顆粒體積等)[13- 16]。如在同樣體長的鳙(Aristichthysnobilis)、鯪(Cirrhinusmolitorella)、鰱(Hypophthalmichthysmolitrix)、草魚(Ctenopharyngodonidellus)、團頭魴(Megalobramaamblycephala)同時存在時，鱖魚(Sinipercachuasti)優先攝食鳙和鯪，因為鳙和鯪的粗蛋白含量較其它幾種餌料高[17]；瓦氏黃顙魚在多種餌料豐度相同條件下，偏好攝食蛋白含量較高的生物餌料如環毛蚓、河蝦(Macrobranchiumnipponense)和麥穗魚(Pseudorasboraparva)等[10]。本研究發現不同體長瓦氏黃顙魚對達氏鰉卵攝食率很高，進一步表明瓦氏黃顙魚喜歡攝食蛋白含量高的生物餌料[18]。

魚類攝食既受餌料種類影響，又受到餌料規格限制。適宜規格的餌料可以減少攝取食物消耗的時間，提高食物中營養物質和能量的轉化效率，縮短暴露于捕食者面前的時間，減少被捕食的風險，同時可以節省體能，提高魚類成活率[19]。魚類攝食何種規格的餌料主要受到口裂或口寬的限制，且不同體長或不同發育階段魚類的口裂或口寬存在差異，因此不同體長魚類攝食餌料的規格存在差異[6,9,11,20- 23]。如隨著魚體全長的增加，大口黑鱸(Micropterussalmoides)攝食的餌料長度而逐步增加：大口黑鱸仔魚(全長5.8—8.1 mm)攝食餌料長度為100—555 μm或55—200 μm，稚魚(全長8.8—23.0 mm)攝食餌料長度為650—830 μm，幼魚(全長23.6—30.3 mm)攝食餌料長度為1250—1350 mm[21]。鱖魚的適口餌料規格也隨著體長的增加而增大，其胃含物中大規格體長魚類占有比例逐漸增多[9]。本研究中，隨著瓦氏黃顙魚體長的增加，其偏好攝食的環毛蚓體長規格也增加，佐證了魚類攝食餌料規格范圍隨體長的變化而變化的觀點。

3.2 環毛蚓對瓦氏黃顙魚攝食達氏鰉卵的干擾效果

魚類對餌料的攝食偏好除受到攝食餌料種類影響和餌料規格的限制外，還受到魚類棲息地環境因素的影響，其主要環境因素之一為攝食餌料在棲息環境中存在的相對豐度[23- 26]。一般魚類在多種餌料共存條件下選擇豐度較高的餌料，這樣可以減少搜尋和捕獲餌料時的活動時間，減少被敵害魚類捕食的風險，并獲得更多凈能量[19]。因此，魚類在多種喜好餌料的密度存在差別時，魚類是以餌料密度較高的喜好餌料為主。如輪蟲和鹵蟲無節幼體皆適宜11日齡的牙鲆(Paralichthysolivaceus)仔魚攝食，當兩者密度存在差別時，牙鲆仔魚對密度較高的餌料攝食量較大[27]。在白鰷(Hemiculterleucisculus)資源量豐富時，鱖魚對白鰷的攝食量最大，而在麥穗魚(Pseudorasboraparva)、鯽魚(Carassiusauratus)、沙塘鱧(Odontobutisobscurus)等魚類資源量豐富時，鱖魚則對這些魚類資源量攝食量較大[9]。在中華鱘產卵期間，中華鱘卵被食卵魚類大量攝食，可能是由于中華鱘卵資源量在中華鱘產卵場相對其它餌料更為豐富的緣故。本研究選擇4 cm體長環毛蚓來干擾實驗魚攝食達氏鰉卵，發現隨著環毛蚓投喂的數量相對達氏鰉卵的比例增大，瓦氏黃顙魚選擇攝食環毛蚓的概率增大，當比例達到1∶1時，瓦氏黃顙魚對達氏鰉卵存在極小的的攝食率，進一步證明增大魚類某一偏好攝食餌料的密度可實現對其它偏好餌料的保護。

3.3 研究意義

本研究探討了不同體長瓦氏黃顙魚皆適宜攝食的環毛蚓體長規格，試驗了干擾瓦氏黃顙魚攝食達氏鰉卵的環毛蚓投放數量比例。本研究中實驗對象瓦氏黃顙魚是中華鱘卵敵害魚類，達氏鰉卵在一定程度上模擬了中華鱘卵，因此實驗結果具備為中華鱘卵的保護策略提供借鑒的參考價值，為下一步實施野外中華鱘卵保護實驗提供了科學依據。研究發現在達氏鰉卵單獨存在條件下，7 cm體長以上的瓦氏黃顙魚均可以攝食達氏鰉卵，推斷長江葛洲壩下游中華鱘產卵場內體長7 cm以上的瓦氏黃顙魚均存在攝食中華鱘卵的可能性，但何種規格危害最大有待進一步探討。本研究發現4 cm體長環毛蚓與達氏鰉卵數量比例為1∶1時，瓦氏黃顙魚幾乎不攝食達氏鰉卵，表明4 cm體長環毛蚓可能作為鱘魚卵的替代品實現鱘魚卵如中華鱘卵的保護。本研究提示在中華鱘產卵時期，通過向中華鱘產卵場投喂替代餌料如4cm體長環毛蚓并提高其相對中華鱘卵的數量百分比，有望實現對中華鱘卵的保護，但有待野外實驗驗證。此外，本研究對瓦氏黃顙魚餌料的適口性進行了探討，發現瓦氏黃顙魚隨著體長的增加攝食環毛蚓的體長規格適宜范圍也增加，該研究結果可以為瓦氏黃顙魚的人工養殖技術改進提供依據，養殖者可以根據瓦氏黃顙魚的生長時期提供相適宜規格的飼料以提高瓦氏黃顙魚的生產效率。

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Earthworms can be used to deter predation on sturgeon eggs by darkbarbel catfish

SHI Xiaotao1,2,3, LU Bo1, BAI Yanqin1, HU Yunshen1, LUO Jia1, CHEN Qiuwen1,3, QIAO Ye2, LIU Defu1,*

1EngineeringResearchCenterofEco-environmentinThreeGorgesReservoirRegion,MinistryofEducation,ChinaThreeGorgesUniversity,Yichang443002,China2KeyLaboratoryofEcologicalImpactsofHydraulic-projectsandRestorationofAquaticEcosystem,MinistryofWaterResources,Wuhan430079,China3ChinaResearchCenterforEco-EnvironmentalSciences,ChineseAcademyofSciences,Beijing100085,China

The eggs of Chinese sturgeon (Acipensersinensis), an important native fish species in China, are extremely vulnerable to predation by other fishes in the wild. In some cases, more than 90% of Chinese sturgeon eggs are consumed by predators. Darkbarbel catfish [Pelteobagrusvachelli(Richerdson)] are major predators of Chinese sturgeon eggs. Thus, it is critical to gain a better understanding of the feeding behaviors of Darkbarbel catfish to develop practical ways to protect Chinese sturgeon eggs from predation. In this study, we explore the use of bait as a potential tool to redirect Darkbarbel catfish′s feeding away from Chinese sturgeon eggs. In a laboratory experiment, Darkbarbel catfish were fed earthworms (Pheretimatschiliensis) of different sizes, and we observed their feeding habits and preference between earthworms and Kaluga sturgeon eggs. Darkbarbel catfish were captured from a known Chinese sturgeon spawning area at the lower reaches of Gezhou Dam, and fed in the experimental tanks for 30 days to adapt to the experimental environment before beginning feeding trials. The experimental environment was supplied with water at a constant (20.0 ± 1.5) ℃ temperature under natural light conditions. Darkbarbel catfish were divided into 3 groups according to standard body length[ (15.3 ± 1.4) cm, (12.0 ± 2.1) cm, (7.7 ± 0.5) cm] and fed a diet of either different-sized earthworms (body height of 0.3 cm; body length of 8 cm, 4 cm or 2 cm, respectively) or Kaluga sturgeon eggs. The results showed that earthworms of body length of 8 cm can only be eaten by fish in the largest size, whereas earthworms 2 cm and 4 cm in length can be eaten by fish of all sizes. Kaluga sturgeon eggs were eaten by Darkbarbel catfish of all sizes. There were no significant differences between the feeding rates of Darkbarbel catfish on earthworms 2 or 4 cm in length. We also examined whether medium-sized earthworms (body length of 4 cm) could be used to distract Darkbarbel catfish when feeding on Kaluga sturgeon eggs. Darkbarbel catfish were simultaneously offered Kaluga sturgeon eggs and earthworms in different quantities. The results showed that the liklihood of Darkbarbel catfish eating Kaluga sturgeon eggs was close to 0 when the ratio of the quantity of earthworms to Kaluga sturgeon eggs is 1∶1, while half of the Kaluga sturgeon eggs were eaten when the ratio of Kaluga sturgeon eggs to earthworms is 2∶1. The findings indicated that 1) Darkbarbel catfish of all size groups will eat Kaluga sturgeon eggs and earthworms; 2) earthworms with body length equal to or shorter than 4 cm could be appropriate as bait for Darkbarbel catfish of all sizes; 3) the ratio of earthworms to Kaluga sturgeon eggs is an important determinant in the feeding preference of Darkbarbel catfish; 4) earthworms could potentially be used as a bait to feed Darkbarbel catfish to mitigate predations on sturgeon eggs; 5) Darkbarbel catfish prefer to eat earthworms rather than Kaluga sturgeon eggs when the ratio of earthworms to eggs reaches or exceeds 1∶1. Considering the similarity between Chinese sturgeon and Kaluga sturgeon eggs, this study could help inform conservation strategies for the Chinese sturgeon in Yangtze River. Further verifications in the field and on Chinese sturgeon eggs are now needed.

darkbarbel catfish; earthworms; kaluga sturgeon eggs; feeding

楚天學者基金(KJ2010B002); 國家自然科學基金(51009082, 51210105017); 水利部公益性行業科研專項(201201030); 水利部水工程生態效應與生態修復重點實驗室開放基金; 三峽庫區生態環境教育部工程研究中心開放基金(KF2013- 03)

2013- 09- 14;

日期:2014- 07- 14

10.5846/stxb201309142275

*通訊作者Corresponding author.E-mail: fishlab@163. com

石小濤, 路波, 白艷勤, 胡運燊, 羅佳, 陳求穩 喬曄, 劉德富.蚯蚓對瓦氏黃顙魚攝食達氏鰉卵的干擾實驗.生態學報,2015,35(4):1045- 1050.

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