黃河三角洲貝殼堤島3種優勢灌木的根系構型

趙艷云, 陸兆華,*, 夏江寶, 劉京濤

1 中國礦業大學(北京)化學與環境工程學院恢復生態研究所，北京 100083 2 山東省黃河三角洲生態環境重點實驗室，濱州 256603 3 濱州學院， 濱州 256603

黃河三角洲貝殼堤島3種優勢灌木的根系構型

趙艷云1,2,3, 陸兆華1,2,3,*, 夏江寶2,3, 劉京濤2,3

1 中國礦業大學(北京)化學與環境工程學院恢復生態研究所，北京 100083 2 山東省黃河三角洲生態環境重點實驗室，濱州 256603 3 濱州學院， 濱州 256603

根系構型決定了植物植株固定和資源吸收等很多重要功能，并通過資源的分配確定了植物的根冠比和凈初級生產力。對黃河三角洲貝殼堤島3種優勢灌木檉柳、酸棗和杠柳的根系構型進行了研究，并驗證了植物根系分支直徑的尖細速率和根系分支前后的比例。結果表明：3種植物的根系構型不同，酸棗和杠柳根系主要分布在淺表層，水平根幅與垂直根幅的比值較大，而檉柳的垂直根深所占比例最大；杠柳和酸棗的拓撲指數分別為0.85和0.96，趨向于1，近似于魚尾形分支，而檉柳的拓撲指數為0.65，接近于叉狀分支。平均連接長度以酸棗最大，杠柳次之，檉柳最小。隨連接長度增加，酸棗根系相比其他兩種植物的尖細速率趨向于平緩。此外，3種植物的分支前后直徑都符合Leonardo da Vinci法則?？傊鶕禈嬓?，黃河三角洲貝殼堤島3種灌木植物可以劃分為2類，一類是以根系地表分布，擴大根幅，魚尾形分支覓養的酸棗和杠柳，另一類則是根系深扎，充分利用地下資源的檉柳，體現了2種不同的生境適應對策。

貝殼堤島; 根系構型; 拓撲指數; 連接長度

陸地生態系統中，5%—95%的凈初級生產力是深埋于地下的根系統[1-2]。根系在植物體固定、水分和營養物質的吸收上發揮了重要作用[3]，具有保持水土、固定邊坡以及穩定土壤和防止土壤侵蝕的巨大功能[4-5]。其中，直徑>3mm的粗根是根系的重要組成部分，其分支策略、大小(直徑)表明了根系貯養、覓養以及各生境下的固定能力[5-7]。Fitter從20世紀80年代開始，利用幾何學中的拓撲結構來分析粗根的分支和連接特征，開拓了植物粗根研究的新紀元[8]。隨后，Oppelt等[3]又對該拓撲結構模型進行了指數糾正，模擬結果更接近于現實，這些都對樹木根系的覓養行為和生境適應策略的研究提供了良好借鑒。

海岸生態系統具有風暴潮和鹽霧時常發生、土壤基質移動、沙埋、地下咸水位較淺等環境條件，加之人類活動的壓力擴張、對自然資源的掠奪和原生生境條件改變等，從而決定了在相對較小的區域，植物群落和物種多樣性的變異性[9]，生態環境極其脆弱[9-10]，保護天然植被，維護生態系統的穩定性是防止海岸侵蝕的重要途徑。對適生植物生境適應對策的透徹了解可以為脆弱受損生態系統的植被恢復工作提供強有力的借鑒[11]。而根系是反映植物適應生境能力的重要器官，了解根系的空間分布特征，不僅是探討植物根-土互作的重要方面，同時，又是探索植物地下-地上部分權衡生境適應對策的主要方向[3,12]。

黃河三角洲貝殼堤島是海岸帶受全球氣候變化影響首當其沖的珍貴生態系統類型之一，特殊的地理位置和土壤基質組成成分使該島的生境條件極為惡劣，植被稀疏且對環境變化較為敏感[13-14]。隨著人類活動(漁業捕撈、水產養殖、鹽化工、土地圍墾、石油開采、水利工程建設、貝沙挖掘制瓷以及珍貴藥用植物的采集等)的加劇，貝殼堤原有生境遭到了嚴重的物理化學破壞，海陸間物質能量的流動過程在悄悄的發生改變，勢必也影響著植物的生境適應對策[15]。了解該地區植物根系的構型特征，明確不同植物的適應規律和生態學機制，是探討該地區植物根系-土壤互作的重要途徑，也是維護貝殼堤生態系統平衡和防止海岸侵蝕，保護和恢復穩定植被群落的重要環節[4]?；诖?，本研究以該地區天然優勢灌木檉柳(TamarixchinensisLonr.)、酸棗(ZiziphusjujubeMill.)和杠柳(PeriplocasepiumBunge.)為研究對象，比較了它們根系拓撲結構的異同點，探討了根系在貝沙生境下的適應策略，可以為該地區植被保護和恢復提供基礎資料。

1 方法和材料

1.1 自然概況

研究區域位于山東省無棣貝殼堤與濕地國家自然保護區。該區處于暖溫帶東亞季風大陸性半濕潤氣候區，氣候溫和，四季分明，干濕明顯，灘涂、沼澤的大面積分布是該地區海岸濕地生態系統的重要特色。土壤基質為貝沙淤泥質，土壤粒徑較粗，兼有淤泥存在，容重在1.2g/cm3左右，孔隙較大，持水持肥能力較弱，白天升溫較快，夜間降溫迅速，日溫差大，主要以多種繁殖方式的多年生草本植物為主，檉柳、酸棗、杠柳等小灌木群落生長良好，由于灌木群落在改善微氣候的重要作用，其樹下草本群落的生物多樣性較大。檉柳主要分布在向海一側，土壤粒徑最粗，地下水位最淺，土壤中含鹽量最高，在1.0%左右，酸棗和杠柳群落主要分布在灘脊和向陸一側，海拔0.7—3m，土壤含鹽量低，小于0.5%。

1.2 樣品采集

于2013年4月下旬—5月上旬，在山東省濱州市無棣縣貝殼堤與濕地國家自然保護區植物分布相對較為集中的區域，選擇長勢良好的檉柳6株、杠柳16株，酸棗各15株，測定其基徑、冠幅(為減少實驗差誤差，植株年齡均為3—5年生)。然后，參照楊小林等[12]的實驗方法，利用鐵锨、軟毛刷等工具小心挖掘出所有直徑大d≥ 3mm的根系。帶回實驗室，用自來水洗凈根系上附著的泥沙，盡量保持根系在空間中的自然位置，然后繪制其粗根分支特征，并根據Opplet[3]修正指數進行計算。

1.3 根系參數的測定

帶回的根系洗凈晾干后，立即用0.01mm精度的電子游標卡尺測定各級根系分支前后的直徑，用直尺測定不同根端的連接長度，并記錄根系內部、外部連接數量。用米尺測各根系的橫向根直徑與縱向根深。

1.4 理論分析方法

1.4.1 拓撲指數的計算

參照楊小林等[12]的計算方法，分別計算相應的參數。例如根系的所有外部連接總數(Mag，簡寫為M)與最長根系通道內部連接總數(Alt，簡寫A)相關，符合公式：

logAlt=β0+β1logMag

(1)

因而，通過換算可以利用拓撲指數TI來進行衡量。公式如下：

TI=logAlt/logMag

(2)

研究證明，拓撲指數TI越趨于1，根系越接近于魚尾型分支，當TI越接近于0.5時，根系則為叉狀分支[16]。

但是，由于在實際研究中發現， Fitter拓撲模型在很大程度上依賴于M。據此，Oppelt通過實驗研究基礎上通過新的修正指數來描述根系的過渡模型，其公式表示為：

(3)

式中，qa表示最長根系通道內部連接總數進行的線性轉換得到的修正值，a表示最長根系通道內部連接總數，qb表示根系平均拓撲長度的修正拓撲指數，b表示平均拓撲長度，lbv0=lnv0/ln2,v0表示根系所有外部連接的總數，當qa=qb=1時為魚尾型分支，當qa=qb=0時為叉狀分支。

1.4.2 通道模型的計算

通道模型指的是植物組織(根系、枝條等)直徑在分支前后的相關性。不同學者對管道模型進行了大量驗證，其中的一個方程是：

(4)

式中，Δ叫做指數參數[17]。Murray[18]觀察發現大多數的樹木地上枝條分支符合比例d2.5，其中d是最近枝條的直徑，通過將各個分支節點的直徑進行擬合，Δ恒定為2.5，是個常數。但是他的計算過于簡單，僅僅在分支前的枝條部分全部忽略時，才適用該方程。因而后來Mandelbrot[19]表明植物組織的管道模型的值為2，符合Leonardo da Vinci法則，也即認為根系的分支前后的橫截面積是相等的，即分支前的橫截面積等于分支后的橫截面積之和，可以通過下列方程表示：

(5)

而隨后根據方程(5)van Noordwijk等[20]提出了更加一般性的方程即：

(6)

式中,α表示根系分支前與分支后的橫截面積比，d前表示根系分支前的直徑，di表示分支后的幾個分支直徑。

本文以Opplet[3]修正指數來研究貝殼堤地區3種優勢灌木根系的拓撲結構和連接長度，并驗證了根系管道模型的方程6。

2 結果與分析

2.1 根系特征

2.1.1 根系空間分布特征

在黃河三角洲貝殼堤島，酸棗根系粗根的水平分布直徑平均為4.38 m，是冠幅直徑的8—10倍。垂直剖面上，盡管酸棗一般位于貝殼灘脊上，地下水位較深(1.5—2.5 m)，但是酸棗根系的分布深度一般在15.3—25 cm土層，平均根幅/根深比率為28.81。杠柳具有最廣闊的地表根系，根幅直徑平均為7.1m，冠幅直徑大約1.5—2 m，是冠幅直徑的15—20倍。檉柳的水平根幅最小，直徑為1.18 m，相比其他兩種灌木，地下粗根的深度與根水平直徑的比例增加(表1)。

表1 3種灌木根系空間分布特征Table 1 The coarse root special description and ratio of horizontal diameter to coarse root depth

小寫字母差異代表了顯著水平P<0.05的差異

2.1.2 根系拓撲指數與拓撲結構

3種灌木中，酸棗的最長通道連接總數、根系所有外部連接總數、平均拓撲長度以及所有連接總數(Pe)最少。通過對a和b進行線性轉換以及拓撲指數計算，可以看出，酸棗的qa和qb最大，檉柳的最小，且差異達顯著水平(P<0.05)。而對于拓撲指數而言，酸棗的最大(TI=0.93)，其次為杠柳和檉柳(TI=0.85和0.69，圖1)。

圖1 不同植物根系拓撲指數Fig.1 The topological indices of different shrubs

2.1.3 根系連接長度

對于總粗根連接長度來說，杠柳的最大，為10.77m，檉柳的最小，為4.39m。但平均連接長度以酸棗的最大(33.51cm)，杠柳的次之，為18.24cm，而檉柳的平均連接長度僅有12.93cm，且3種灌木的平均連接長度差異顯著(圖2，P<0.05)。

圖2 根系連接長度Fig.2 Root link length

2.1.4 根系延伸策略

3種灌木粗根的延伸策略存在差異，隨著連接通道次序的增加，杠柳和酸棗粗根的連接長度增加(斜率分別為18.184和32.656，P<0.001)，而檉柳的連接長度，隨著連接通道次序的增加呈現先增加后趨于平穩的趨勢，符合指數方程(圖3)。

2.2 根系分支直徑

2.2.1 根系直徑縮減速率

根據圖4，3種灌木粗根根系直徑縮減速率與距離根莖的連接通道長度的關系表現出一致趨勢，越接近根系主根，粗根的直徑縮減速率較大，隨通道連接長度增加，粗根直徑尖細速率迅速降低，隨后其值趨向于穩定。3種灌木中，以酸棗(ZJ)的根系直徑尖細速率趨向于平緩，檉柳和杠柳的趨勢接近。

圖3 不同灌木粗根延伸策略Fig.3 Coarse root extension strategies of different shrubs

圖4 根系尖細速率Fig.4 Relative tapering of the coarse root

2.2.2 根系分支前后直徑的關系

通過計算杠柳、酸棗、檉柳3種植物的根系橫截面積比，并作圖(圖5)，求得3種植物的通道分支前后的橫截面積比分別為：1.04±0.28、1.10±0.36和0.96±0.16，同時，3種植物的根系分支前后的橫截面積比和根系直徑之間不存在橫截面積相等是根系的一般性特征，與根系大小無關，基本符合Leonardo da Vinci法則。

3 討論

拓撲結構可以反映根系的覓養策略，特別是側根對營養物質的競爭能力[21]。物種、土壤養分以及立地環境條件等都可能會對根系的拓撲結構產生影響[7]。但一般而言，魚尾形(叉狀)的分支根系次級分支較少，重疊少，內部競爭少，是瘠薄生境普遍存在的根系分支類型[16,22]。然而，在貧瘠的生境中也不乏有叉狀分支的植物根系存在，Bouma等[22]認為是由于較強的分支強度增強了植物在土壤中的擴展能力，有利于植物對養分的吸收。本文通過對黃河三角洲貝殼堤地區杠柳、酸棗和檉柳研究發現，3種灌木根系的拓撲指數存在差異，酸棗和杠柳趨向于魚尾形分支，拓撲指數TI分別為0.93和0.85，接近于1，而檉柳的拓撲指數為0.69，接近于0.5，近似于叉狀分支。說明，杠柳和酸棗采用類似的根系分支策略，拓撲指數較大，分支較少。檉柳則不然，其主要通過大量的分支，擴大根系的有效覓養空間。

圖5 不同植物根系分支橫截面積比Fig.5 The ratio of root cross-section areas in different species

連接長度的增加也是植物提高養分吸收的一個重要策略[12]。黃河三角洲貝殼堤島3種優勢灌木中，總粗根長度以杠柳最大(10.77m)，檉柳最小(4.39m)，平均連接長度以酸棗的最大，為33.51cm，而檉柳的平均連接長度僅有12.93cm。由此可見，杠柳和酸棗屬于連接長度較大的魚尾形分支，體現了瘠薄的生境條件，而檉柳是平均分支長度僅為12.93cm的魚尾形分支，究其原因，可能與檉柳灌叢具有典型的沃島效應有關[23]，導致檉柳灌叢下土壤養分積累，因而保證其能夠在瘠薄的土壤生境中，將大量的養分資源匯集到灌叢下供給自我利用，并通過不斷增加分支，高效的吸收養分，從而能順利生長。此外，植物根系空間分布特征也可解釋這一現象。檉柳是泌鹽性植物，其根系能夠深扎至地下水位，因而水平根幅較小，垂直根深的比例增加，而酸棗和杠柳則主要分布在表層，依靠強大的分支連接長度來供給其養分來源(圖1)，體現了不同的生境適應對策。

根系延伸策略反應了立地的土壤養分條件以及植物的覓養特征。圖3表明，隨著連接通道次序的增加，杠柳和酸棗的粗根連接長度增加，體現了植物的生長和生境適應策略。在貝殼堤地區，本文杠柳和酸棗均具有根系近地表橫走和萌蘗成苗的現象，這可能與特定生境下，兩種灌木通過增加連接長度，大量積累有機物質，伺機萌發成苗，防止內部營養競爭的一種生境適應對策。而對于檉柳而言，其連接長度隨通道長度的增加呈現先增加后趨向于平穩的趨勢，體現了不同的根系生長對策。

根系直徑的變細速率也體現了植物的覓養對策。研究發現，越靠近主軸，植物根系兩節點之間的尖細速率較大，而隨后，其尖細速率逐漸趨于變緩[7]。本研究表明，3種灌木中，以酸棗的根系直徑尖細速率相比其他兩種灌木更趨向于平緩，這可能與酸棗的根系萌蘗成苗強度較大有關，其植物根系在延伸時大都膨大，能夠儲藏大量養分，保證萌蘗的植株成活。此外，對3種灌木分支前后的直徑關系比例進行研究發現，杠柳、酸棗和檉柳根系分支前后的橫截面積比分別為：1.04±0.28、1.10±0.36和0.96±0.16,且植物根系分支前后的橫截面積比和根系直徑之間不存在相關關系(R2分別為:0.1963,0.0046和0.0827)，由此可以看出，根系分支前后的橫截面積相等是根系的一般性特征，與根系大小無關，基本符合Leonardo da Vinci法則。這與楊小林等[12]，Eduardo等[24]的研究結果一致。

致謝：感謝黃河三角洲貝殼堤與濕地國家自然保護區提供試驗地點和在實驗過程中給予的幫助。

[1] Ontl T A, Hofmockel K S, Cambardella C A, Schulte L A, Kolka R K. Topographic and soil influences on root productivity of three bioenergy cropping systems. New Phytologist, 2013, 199(3): 727-737.

[2] Lynch J. Root architecture and plant productivity. Plant Physiol, 1995, 109(1): 7-13.

[3] Oppelt A L, Kurth W, Godbold D L. Topology, scaling relations and Leonardo′s rule in root systems from African tree species. Tree Physiology, 2001, 21(2/3): 117-128.

[4] Reubens B, Poesen J, Danjon F, Geudens G, Muys B. The role of fine and coarse roots in shallow slope stability and soil erosion control with a focus on root system architecture: a review. Trees, 2007, 21(4): 385-402.

[5] De Baets S, Poesen J, Gyssels G, Knapen A. Effects of grass roots on the erodibility of topsoils during concentrated flow. Geomorphology, 2006, 76(1/2): 54-67.

[6] 王鵬, 牟溥, 李云斌. 植物根系養分捕獲塑性與根競爭. 植物生態學報, 2012, 36(11): 1184-1196.

[7] Kalliokoski T, Nygren P, Siev?nen R. Coarse root architecture of three boreal tree species growing in mixed stands. Silva Fennica, 2008, 42(2): 189-210.

[8] Fitter A H. The topology and geometry of plant root systems: influence of watering rate on root system topology in Trifolium pratense. Annals of Botany, 1986, 58(1): 91-101.

[9] Provoost S, Jones M L M, Edmondson S E. Changes in landscape and vegetation of coastal dunes in northwest Europe: a review. Journal of Coastal Conservation, 2011, 15(1): 207-226.

[10] Acosta A, Carranza M L, Tzzi C F. Are there habitats that contribute best to plant species diversity in coastal dunes? Biodiversity and Conservation, 2009, 18(4): 1087-1098.

[12] 楊小林, 張希明, 李義玲, 李紹才, 孫海龍. 塔克拉瑪干沙漠腹地3種植物根系構型及其生境適應策略. 植物生態學報, 2008, 32(6): 1268-1276.

[13] Xie W J, Zhao Y Y, Zhang Z D, Liu Q, Xia J B, Sun J K, Tian J Y, Sun T Q. Shell sand properties and vegetative distribution on shell ridges of the Southwestern Coast of Bohai Bay. Environmental Earth Sciences, 2012, 67(5): 1357-1362.

[14] 趙艷云, 胡相明, 劉京濤, 孫景寬. 黃河三角洲貝殼堤島植被特征分析. 水土保持通報, 2011, 31(2): 177-180, 185.

[15] 田家怡, 夏江寶, 孫景寬, 劉慶，張會，趙艷云，謝文軍，張承，付榮恕，謝桐音，李甲亮，李田. 黃河三角洲貝殼堤島生態保護與恢復. 北京: 化學工業出版社, 2011:1-209.

[16] Fitter A H, Stickland T R, Harvey M L, Wilson G W. Architectural analysis of plant root systems. 1. Architectural correlates of exploitation efficiency. New Phytologist, 1991, 118(3): 375-382.

[17] Mandelbrot B B. The fractal geometry of nature. New York: W. H. Freeman, 1983.

[18] Murray C D. A relationship between circumference and weight in trees and its bearing on branching angles. The Journal of General Physiology, 1927, 10(5): 725-729.

[19] Mandelbrot B B. The fractal geometry of trees and other natural phenomena//Geometric Problems and Biological Structures: Buffon′s 200th Anniversary. Lecture Notes in Biomathematics. Berlin, Heidelberg: Springer, 1978, 23: 235-249.

[20] van Noordwijk M，Spek LY，de Willigen P．Proxi—real root diameter as predictor of total root size for fractal branching models．I．Theory． Plant and Soil, 1994, 164，107-117.

[21] Biondini M E, Grygiel C E. Landscape distribution of organisms and the scaling of soil resources. The American Naturalist, 1994, 143(6): 1026-1054.

[22] Bouma T J, Nielsen K L, Van Hal J, Koutstaal B. Root system topology and diameter distribution of species from habitats differing in inundation frequency. Functional Ecology, 2001, 15(3): 360-369.

[23] 尹傳華, 馮固, 田長彥, 白燈莎, 張福鎖. 塔克拉瑪干沙漠北緣檉柳灌叢肥島效應的變化規律及其生態學意義. 北京林業大學學報, 2008, 30(1): 52-57.

[24] Eduardo S，Harry O L，Pekka N．A fractal root model applied for estimating the root biomass and architecture in two tropical legume tree species．Annals of Forest Science, 2004, 61: 337-345.

Root architecture and adaptive strategy of 3 shrubs in Shell Bay in Yellow River Delta

ZHAO Yanyun1,2,3, LU Zhaohua1,2,3,*, XIA Jiangbao2,3, LIU Jingtao2,3

1InstituteofRestorationEcology,SchoolofChemical&EnvironmentalEngineering,ChinaUniversityofMining&Technology,Beijing100083,China2ShandongProvincialKeyLaboratoryofEco-EnvironmentalScienceforYellowRiverDelta,Binzhou256603,China3BinzhouUniversity，Binzhou256603，China

Root system architecture determines many of the vital functions of a tree e.g. stability of anchorage and resource uptake. The shoot: root ratio is determined through the allocation of resources. In this study, the root architecture, root diameter tapering rate and branching ratio of 3 different shrubs,Tamarixchinensis,ZiziphusjujubeandPeriplocasepiumwere studied in shell bay in Yellow River delta. The results showed that: root architecture differed greatly among species in terms of rooting behaviour. The ratio of horizontal to vertical root amplitude ofZ.jujubeandP.sepiumwas larger than that ofT.chinensis, with mainly shallow root system. Root ranching pattern differed by species, with the shrubZ.jujubeandP.sepiumtending to be herringbone-like (TI=0.96, 0.85) andT.chinensis being dichotomous(TI=0.65).The average length of links was very long for all species, with shortest beingT.chinensis, longest inZ.jujube. With increasing of link length, the tapering rate ofZ.jujubetended to be slower compared to other two shrubs. In addition, we tested the “pipe-stem” theory. In short, the three kinds of shrubs should be divided into 2 root behavior for the adaptive strategies for resource exploration and exploitation. Namely，the horizontal roots expanding,fish-shaped foraging strategy, i.eZ.jujubeandP.sepium. The other wasT.chinensiswith deep root system for full use of underground resource.

shell bay; root architecture; topological indices; length of link

國家“十二五”科技支撐項目(2011BAC02B01-05)；國家“十一五”林業科技支撐計劃課題 (2010BAC68B01, 2009BADB2B05)；國家自然科學基金項目(31100468, 41201023)；山東省自然科學基金項目(ZR2013CL001)；山東省高等學校計劃項目(J13LE57)

2013-07-28;

日期:2014-07-18

10.5846/stxb201307281967

*通訊作者Corresponding author.E-mail: luzhaohua@cumtb.edu.cn

趙艷云, 陸兆華, 夏江寶, 劉京濤.黃河三角洲貝殼堤島3種優勢灌木的根系構型.生態學報,2015,35(6):1688-1695.

Zhao Y Y, Lu Z H, Xia J B, Liu J T.Root architecture and adaptive strategy of 3 shrubs in Shell Bay in Yellow River Delta.Acta Ecologica Sinica,2015,35(6):1688-1695.