全球氣候變暖影響植物-傳粉者網絡的研究進展

肖宜安, 張斯斯, 閆小紅, 董 鳴

1 井岡山大學生命科學學院, 吉安 343009 2 西南大學生命科學學院, 北碚 400715 3 杭州師范大學生命科學學院, 杭州 311121 4 江西省生物多樣性與生態工程重點實驗室, 吉安 343009

全球氣候變暖影響植物-傳粉者網絡的研究進展

肖宜安1,2,4, 張斯斯1,2, 閆小紅1,4, 董 鳴3,*

1 井岡山大學生命科學學院, 吉安 343009 2 西南大學生命科學學院, 北碚 400715 3 杭州師范大學生命科學學院, 杭州 311121 4 江西省生物多樣性與生態工程重點實驗室, 吉安 343009

植物與傳粉者間相互作用，構成了復雜的傳粉網絡。目前，以氣候變化為主要特征的全球變暖對植物-傳粉者網絡的影響備受關注，概述了近年來這方面研究的幾個主要熱點問題及其進展，和相關研究方法。并在此基礎上，提出了氣溫持續上升背景下，植物-傳粉者網絡未來的研究趨勢。當前研究的主要熱點問題有：(1)氣候變暖使植物、傳粉者的物候發生變化，并通過影響植物的開花時間和傳粉者活動時間，導致兩者在物候時間上的不同步。(2)氣候變暖導致植物、傳粉者的群落結構變化，促使其地理分布向更高緯度和更高海拔擴散，這可能潛在的導致兩者空間分布的不匹配。(3)植物和傳粉者通過增加或減少其豐富度來響應氣候變暖，可能導致傳粉網絡結構特征發生變化。(4)面對氣候變暖導致植物和傳粉者間物候和地理分布錯配所引發的互作改變、甚至解體，傳粉網絡可通過自身網絡結構及快速進化來緩沖和適應。在今后研究中，以下幾個問題值得探討:1)氣候變暖對植物-傳粉者網絡影響的大時空尺度變異模式。2)多因素協同作用對植物-傳粉者網絡的影響特征。3)全球氣候變暖對植物、傳粉者物候匹配性影響的機理。

全球氣候變暖; 植物-傳粉者網絡; 物候; 豐富度; 分布; 協同作用; 匹配性

由于植物固著生長的習性，其花粉傳遞依賴一定的媒介，所以植物與傳粉者間的相互作用構成植物有性繁殖的重要過程。復雜的生物互作網絡(如捕食、寄生、傳粉作用)，在維持生物多樣性中扮演著重要角色[1]。尤其是傳粉互作網絡所提供的生態服務的重要性已獲得越來越多的認可[2]。世界上植物-傳粉者互作網絡中包括至少有300000種植物物種和超過200000種脊椎動物和昆蟲物種[3]。此外，多樣化的傳粉者組成可通過強化傳粉服務、提高植物繁殖力來提升生態系統功能[4]。因此，植物-傳粉者互作網絡也成為近20年來國際生態學領域研究的重要熱點，并取得了豐富成果[5- 7]。

以全球變暖和大氣CO2濃度升高為主要特征的全球變化正持續影響著陸地生態系統的結構和功能，威脅著人類的生存與健康，因而倍受世界各國政府和科學家的普遍關注[8- 9]。大量的監測和模型模擬研究表明,20世紀開始的全球溫室效應不斷繼續著，而且有不斷擴大的趨勢[10]。全球平均地表溫度在20個世紀已經增加了大約0.6K[11]，并且在未來幾十年可能還會快速地繼續上升[12]。隨著全球氣候變暖和植物、傳粉者種群數量的下降，由生物多樣性和傳粉服務維持的群落結構正在不斷改變[13]。研究表明，在全球氣候變暖影響下，許多動植物的分布及其物候，最近幾十年已經發生了顯著偏離[14]。最明顯的例子是氣候變化干擾了植物的開花物候與傳粉者活動物候間的重疊，從而改變了植物與其傳粉者的互作關系[15]。自植物-傳粉者網絡受全球氣候變暖影響受到關注以來，在許多方面都取得了顯著進展，但國內相關研究明顯滯后。為此，本文僅針對其中的幾個熱點問題作一概述，以為國內研究者提供參考，促進國內相關研究的發展。

1 物候

1.1 植物開花物候

溫度在決定植物和動物生活周期中扮演著重要角色。氣候變暖使許多物種的物候發生迅速而明顯地轉移[16- 18]。模擬增溫實驗和長期觀察研究發現，許多植物通過提前開花來響應氣候變暖[19- 20]。例如，Miller-Rushing等人[21]監測了97株野櫻桃(Prunussp.)在25a的開花時間, 結果發現: 此期間由于環境溫度上升了1.8 ℃，從而導致野櫻桃開花時間提前了5.5d。雖然花期提前是植物響應氣溫升高的普遍現象，但有的植物則推遲花期[22]，也有些植物的花期沒有明顯變化[23]。這表明，植物開花物候對氣候變暖的響應是復雜的，不同物種的響應策略不一樣。

植物物種的開花持續時間是溫度影響物候的另一個重要方面，因為這對植物的生長及其為傳粉者提供花粉/花蜜等食物資源都具有重要意義。許多研究表明，全球氣候變暖可導致大多數植物生長季節延長。比如，研究發現氣候變暖使東亞地區的一些植物提前了春季物候，同時推遲秋季物候，從而延長了植物群落的生長期[24]。事實上，過去幾十年間，氣候變暖也導致了歐洲許多植物群落生長季的延長[25]。Post和Stenseth[26]分析了挪威97個群落的植物物候，卻發現由于環境溫度上升，11種植物中只有4種既延長了開花持續時間，也提前了始花期，而其它植物則僅僅提前了始花期。然而，關于植物開花持續時間如何受氣候變暖影響的報道較少。

1.2 傳粉者物候

已有研究表明，全球約有90%的植物需要依賴動物傳粉以完成其繁殖[27]，而且大多數的傳粉者是昆蟲。昆蟲的生活周期很大程度受溫度的影響[28]。溫度不斷上升時，昆蟲能通過加快其孵化過程，提前發育為成蟲[29]。研究氣候變暖對昆蟲物候的影響，通常是觀察成蟲的首次出現時間和傳粉的持續時間受溫度升高的變化。目前，國外科學家以蝴蝶、蜜蜂、甲蟲等常見傳粉昆蟲為對象，開展了氣候變暖對昆蟲物候期影響的研究。有報道表明，隨著溫度升高1 ℃，蝴蝶傳粉時間提前2—10 d[16]。Stefanescu等[30]分析了1988年到2002年西班牙地區的物候資料，發現該地區2—4月份溫度上升，17種蝴蝶提前了其首次出現時間，8種蝴蝶延長了其飛行時間。此外,西班牙的意大利蜜蜂(ApismelliferaL.)和菜粉蝶(Pierisrapae)的首次出現時間都隨當地氣溫升高而提前[31]。

1.3 植物-傳粉者物候匹配性

氣候變暖可改變植物、傳粉者的物候，并破壞物種之間已有的互作關系[32]。研究表明，隨著溫度的上升，許多植物的物候期會提前[33- 34]，有些則會延遲[35]；同樣，氣候變暖也可能導致動物(例如昆蟲、候鳥、哺乳類)的出現或遷徙時間提前或者延遲[32,36]。雖然植物和傳粉者均可提前或者延遲其物候，甚至有些動物可能主動調整自身物候來匹配植物的開花物候，但由于二者的響應程度不同，而且傳粉動物對氣候變暖的響應比植物更加敏感[37]，這就可能導致植物和傳粉者間物候匹配性發生改變。一個典型的例子是，最近數十年來，氣候變暖導致了伊利比亞半島的傳粉昆蟲物候比其傳粉植物開花物候顯著提前，這使傳粉昆蟲與其原有授粉對象之間的互作機會顯著降低[38]。

傳粉者與植物間的物候不匹配，還導致傳粉者出現花資源供應短缺，可獲得的有效花粉資源減少，進而使其種群數量下降。植物則因缺乏合適的傳粉者，而導致傳粉失敗，其通過有性繁殖產生個體的數目會急劇減少，并可能最終導致植物群落衰退。例如，一些早花植物在暖春時花期提前, 而熊蜂出現時間并不受氣候變暖的影響，其后果是開花植物結實率顯著降低[39]。

2 群落組成和分布

2.1 植物群落組成和分布

眾所周知，氣候影響生物的分布及其互作網絡[40]。隨著物種原生境區域溫度的改變，物種分布會隨之發生變化，因為物種總是傾向于分布在氣候條件最適宜的區域。大量研究表明，溫度升高可導致低海拔地區的物種向高海拔地區遷移，增加了高海拔地區物種的多樣性，從而改變高海拔地區的物種組成和群落結構。如，與歷史記錄相比，阿爾卑斯山30個山峰在1992年到1993年間的植物物種豐富度增加了70%[41]。通過比較當前和1945年蒙特利爾山脈的植被分布發現，歐洲山毛櫸(Fagussylvatica)向更高海拔上移了70 m,同時其原生境被更低海拔的冬青櫟(Quercusilex)和其他植被所替代[42]。與歷史植被記錄相比，瑞士低海拔地區森林中耐熱植被的豐富度顯著增加了，且山地物種在低海拔的地理分布有消失的趨勢[43- 44]。氣候變暖迫使物種向高海拔或高緯度地區遷移，可能導致那些未來適宜生境變小或原有分布區被隔離的種群滅絕，從而增加低緯度和已經瀕危種群的風險。

2.2 動物群落組成和分布

溫度是限制昆蟲分布的主要因子之一，全球氣候變暖導致的溫度升高必然對昆蟲的地理分布產生重要影響[45]。同時，由于昆蟲地理分布的變化會使其原生境中昆蟲的種類組成和群落結構發生變化。研究表明，受氣候變暖的影響，傳粉昆蟲傾向于向高緯度(兩極地區)和高海拔地區分布擴散[46- 47]。例如，分布于加利福尼亞州和加拿大的Euphydryaseditha在過去100a內分別向高海拔地區遷移了124 m和105 m[48]；由于溫度持續上升，在英國過去30a期間許多甲蟲、蝴蝶、蜻蜓和蝗蟲的地理分布向兩極和高海拔地區發生遷移[49]。這表明，傳粉者可通過較高的遷移擴散能力以適應氣候變暖帶來的威脅，減少滅絕的風險。

2.3 植物-傳粉者的空間匹配性

不同的生物對氣候變化的響應可表現在其不同的遷移速度上。生命周期短、繁殖快的傳粉昆蟲遷移速度明顯快于生命周期長、繁殖較慢的植物。植物和傳粉者間不同的遷移速度意味著氣候變化可能會打亂現有物種間的互作關系[50- 51]，進而可能使植物和傳粉者在地理分布上的不匹配。然而，當前有關氣候變暖影響互作物種的研究大多數集中在物候匹配性方面，而對氣候變暖引起互作物種間空間不匹配性的研究則相對較少[52]。關于氣候變暖造成植物-傳粉者網絡空間不匹配的直接證據依然非常缺乏。

3 豐富度

3.1 花的豐富度

由于氣溫增加對物種生存、生長和競爭能力的影響，植物可通過顯著的改變其本身或花的豐富度來響應不斷持續的氣候變暖[53]，多數研究表明，北極和高山地區的植物常通過提高生殖投資(增加花的數量)以響應氣溫升高[54]。但增溫限制了一些植物的春化作用，因此導致其花或種子產量下降[55]。如，由于全球氣候變暖導致降雪量的減少，使Delphiniumnelsonii在1973年到1989年期間花的豐富度逐年降低[56]。

花豐富度的增加，可能提高植物的花粉輸出率和結實率，從而影響其雌雄適合度[57]。因為花豐富度的增加，可改變植物開花模式，提高其對傳粉者訪花吸引力，使植物提供給傳粉者的有效資源發生變化，進而使傳粉網絡結構特征發生變化(如泛化、特化、不對稱等)。泛化傳粉系統，可能因為氣候變暖導致其開花模式更為集中，從而影響了部分傳粉者的有效訪問，因此可能更傾向于成為特化者。如通過模擬增溫實驗對14種植物的傳粉網絡結構影響的實驗結果表明，增溫使大多數植物的傳粉者及其訪花頻率顯著減少[7]。這可能表明，隨著溫度升高，使植物-傳粉者網絡趨向更高的特化水平。專化的傳粉系統可能因為失去特定傳粉者影響其有性繁殖成功，而更容易崩潰。但它們也可能因氣候變暖導致的花豐富度增加，吸引更多的傳粉者，從而傾向于成為泛化者。不過，這些推論都還需要更多的實驗數據加以證明。

3.2 動物豐富度

氣候變暖可對昆蟲豐富度產生直接或間接影響[47,58]。氣候變暖會增加中、高緯度地區昆蟲的豐富度[59],而隨著氣溫升高我國新疆阿波羅絹蝶(Parnassiusapollo)的種群數量下降[60]。在西印度群島，溫度變化對不同傳粉者的豐富度產生不同影響，隨著溫度升高，鳥類和雙翅目昆蟲豐富度增加，但蜜蜂豐富度下降[61]。但總的來說，有關氣候變暖直接影響傳粉者豐富度的研究報道不多。

食物有效應是影響大多數傳粉者的活動和種群密度的關鍵因素[39,62]。氣候變暖可增加或減少植物的開花數量、影響開花物候與模式，并影響傳粉者的食物資源，傳粉昆蟲在失去通過植物所提供的花蜜和(或)花粉食物后，其豐富度可能受到間接影響。如1953年到2002年期間日本氣象機構監測4種李屬(Prunus)樹種開花時間和菜粉蝶(Pierisrapae)(潛在的傳粉者)的首次出現時間，發現其開花物候比過去30a有所提前，而菜粉蝶出現的時間推遲[63]，從而降低了菜粉蝶對李屬植物的有效依賴，并降低傳粉者的種群密度和豐富度。

4 植物-傳粉者互作網絡的緩沖機制

由氣候變化導致的植物與傳粉者物候和分布的不匹配可引發它們之間原有互作關系解體[39]。然而，植物-傳粉者互作網絡能產生某些緩沖機制以適應長期合作伙伴的缺失[64]。

4.1 網絡結構的緩沖作用

傳粉網絡的嵌套結構是指在核心的泛化者相互作用，而特化者只與泛化者互作[65]。不對稱性是指植物與傳粉者互作趨向特化者與泛化者相互作用[66]。傳粉網絡的這種嵌套結構和不對稱性有助于降低系統對物種滅絕、干擾和棲息地喪失的敏感性[67]。這表明傳粉是冗余的生態服務，即使部分特化傳粉者消失，但其他泛化傳粉者將會擔負起傳粉的功能。這些特征能緩解氣候變暖對植物-傳粉者互作的影響，有助于維持互作系統的相對穩定。如Memmott等[68]通過模擬傳粉網絡物種滅絕對其結構變化的影響，結果表明: 當網絡有80%的傳粉者隨機滅絕, 仍有超過60%的植物有傳粉者訪花；當網絡有80%的植物隨機滅絕時，仍有80%的傳粉者有訪問對象。

4.2 快速進化

互作系統對于環境變化和相互改變的快速反應能力有助于適應氣候變化[69]。例如,干旱條件下，氣候變暖可導致一年生植物蕪菁(Brassicarapa)通過提前開花以適宜環境變化,且其開花時間具有可遺傳性[70]。由于氣候變暖對植物和傳粉者物候影響的差異性，某些傳粉者能準確追蹤其傳粉植物的物候變化。如當植物始花期提前2—3周時，英國的紅襟粉蝶(Anthochariscardamines)首次出現時間仍能與其傳粉植物同步[71]。此外，隨著傳粉者數量的急劇減少, 植物可從依賴動物傳粉向非生物傳粉發生進化, 比如風媒傳粉[72]或完全自花授粉[73]。

5 全球氣候變暖對傳粉網絡影響的研究方法

5.1 長期觀測數據的積累

由于氣候變化的長期性，目前關于氣候變暖對植物和昆蟲的研究通常是基于觀測幾十年乃至上百年的植物和動物的物候數據、地理分布、豐富度等情況與相對應時期的歷史氣候數據積累來分析氣候變暖對植物和傳粉之間關系的變化特征和趨勢，進而探明氣候變暖對植物、傳粉者物候、地理分布、豐富度，以及植物-傳粉者網絡的影響。例如，Gaur等人[74]通過研究喜馬拉雅山過去100a的數據發現，隨著全球變暖，高山地區的植物物種豐富度有明顯增加的趨勢。Kelly和Goulden[75]通過對美國加利福尼亞州圣羅莎山1977—2007年間植被分布范圍研究發現，由于溫度升高，群落中的優勢種平均海拔上升了65 m。

5.2 統計分析和模型預測的運用

隨著生物科學、計算機技術、3S技術的發展，已經開發出應用于群落物種研究的分析軟件(如Ucinet、Pajek、Gephi、Cytoscape、Network3D等軟件)。通過收集歷史的氣候和動植物物候、地理分布等數據，選擇合適的數學表達式，建立動植物與氣候數據之間的關聯模型，再利用模型人為假設溫度升高的條件下研究植物、傳粉者物候、地理分布、種群密度等變化來預測氣候變化對動植物的影響。這也是當前研究氣候變化對傳粉網絡影響的一個重要途徑。目前使用較普遍應用的是研究氣候變化對物候影響的物候模型，如Ahas等[76]利用愛沙尼亞1948—1996 年3個氣象站24個物候期編輯了物候歷, 并分析了氣候變化上下2 ℃變化后物候的可能變化, 用線性統計分析顯示春季和夏季物候提前, 而秋季推遲。Cenci 等[77]根據1960—1982年間意大利中部圭多尼亞的500種物種開花期原始資料, 建立了57個野生物種開花期預報和3個物候-氣候模型。

此外，研究全球氣候變暖影響動植物物種空間分布的模型主要是生態位模型(ecological niche modeling)。生態位模型是利用物種已知的分布數據和相關環境變量，根據一定的算法來構建模型，判斷物種的生態需求，并將運算結果投射至不同時間和空間以預測物種的時間分布和潛在分布[78]。根據聯合國政府間氣候變化專門委員會(IPCC)的評估報告[79]，加拿大、英國和澳大利亞等國研究機構相繼模擬了未來不同時期的氣候參數，為未來物種潛在分布的模擬提供了基礎，也為在溫度不斷升高的情況下對未來傳粉網絡空間分布的影響提供基礎。

Meta-分析(Meta-analysis)是指對具有相同研究目的的相互獨立的多個研究進行定量合并和綜合分析的系統評價方法。Meta-分析首先應用于醫學和社會科學，在20世紀90年代開始引入到生態學研究[80]。目前學者們利用相關分析、模型和實驗得到的數據進行Meta-分析，研究物種對氣候變暖的一系列生物學響應。主要用于氣候變化對物種豐富度[81]、分布范圍[81]、物候[82]等方面的研究。如Jiguet等[83]用Meta-分析研究了71種法國繁殖鳥類物種對氣溫升高的響應，并預測了物種對于極端溫度的耐受范圍。Parmesan[84]通過對來自北半球公布203種物種物候數據進行Meta-分析，發現其蝴蝶的出現時間和遷徙到達時間比草本植物始花時間提前。這些研究都表明了Meta-分析在理解和預測持續的氣候變暖對傳粉網絡影響研究中的重要性。

5.3 人工模擬增溫的方法和途徑

運用沿著氣候條件的自然梯度(比如沿著海拔梯度變化、緯度梯度變化下的氣候變化)的觀察數據積累，來分析氣候變化對生態互作的影響是本領域研究中的重要方法之一[40]。而如果能結合人工控制實驗來闡明所觀察到的數據結果，則更具說服力。人工氣候控制下的生態實驗是研究氣候變暖對動植物影響的重要手段。在已有的研究氣候變暖實驗中，科學工作者根據自身不同的條件采用了多種不同的增溫方法，以達到增溫目的，實現研究目標。開頂式增溫小室(OTC)是國際凍原組織提倡的增溫方式，被廣泛應用。比如Hoover等人[85]就利用該方法探討了模擬氣候變暖、CO2和氮沉降綜合作用對植物-傳粉者互作網絡的影響；Liancourt等人[86]也采用該方法模擬氣候變暖對蒙古高山草甸開花物候和豐富度影響。現有研究中也有采用異地增溫培養植物，改變其物候之后，再將開花植物放置在其原生境中，觀察分析植物物候變化對傳粉網絡的影響。比如Raffer等人[7]通過溫室大棚模擬氣候變暖，將植物種子播種在溫室大棚中，待其開花時再將其移入原生境，觀察其傳粉網絡結構的變化，并進一步探明氣候變暖對植物-傳粉者網絡物候的影響。電加熱裝置的應用，是模擬增溫的另一選擇。但該方法的問題是成本高、增溫效果不均勻、小氣候改變明顯，對植物生長產生較大影響，而且很難在沒有電源的野外實現增溫。Saavedra等人[87]就利用電加熱的方法研究了氣候變暖對高山地區Delphiniumnuttallianum開花物候和豐富的影響，結果發現氣候變暖影響該物種的花豐富度，從而間接影響了其傳粉者豐富度。

6 未來研究的趨勢

近幾十年來，開展全球氣候變暖對傳粉網絡影響研究的重要性已受到越來越多科學工作者的關注，并取得了豐富成果[5- 6]。但植物-傳粉者互作網絡對氣候變化響應機制的研究還有待于進一步深入，未來我們應該加強以下幾個方面的研究。

6.1 大時空尺度研究

群落生態學家主要關注局部、短期的(一般1—3a)互作物種對，營養不匹配或資源競爭的研究[88- 89]而不是互作網絡群落大范圍、長期動態的結果。長期的觀測實驗，尤其是設計追蹤傳粉服務和傳粉互作在時間上的變化的研究依然很少。已有的研究，在時間尺度上，大多數缺乏長時間的定位實驗觀測數據。雖然已有少數時間跨度相對較長的研究[30-31,90]，但大部分都缺乏連續觀測、定位觀測、更缺乏長期控制實驗數據。在空間尺度上，已有研究大多局限于小范圍的調查，取樣范圍設計偏小。雖然有少量范圍跨度很廣的報道[91-92]，但取樣數據時間差異性太大，可比性值得斟酌。另外，盡管氣候變暖可影響整個生態系統的各個層次，但已有的大多數研究主要關注低層次生物組織的響應(如單一物種、單一的植物種群或動物種群受到環境變化的影響)，只有少數的研究考慮了群落水平[49,93]或生態系統水平[94]的影響。例如，傳統上，傳粉生態學家研究植物-傳粉者系統時，關注的大多是單一植物種群和通常一個或一些相關的訪問者類型，而不是整個生態群落或甚至是從全球視角開展相關研究。這些都不利于獲得準確的結果和結論。因此，要準確預測物種未來如何響應氣候變暖，今后還需要更多來自群落、生態系統、景觀層次和來自較大區域乃至全球范圍同時開展的長期定位監測和模擬增溫實驗的數據。這也需要全球傳粉網絡科研工作者的共同合作、協同創新。我國關于植物-傳粉者網絡方面的研究起步較晚，而且大多數研究處于種群水平[95- 96]，只有較少的研究關注群落水平的傳粉網絡[97- 98]，且沒有系統的開展大尺度研究，也很少考慮氣候變化的因素。因此，我國急需加強該領域的研究和投入。

6.2 多因素協同作用影響研究

目前，大多數研究只關注單一因素對傳粉網絡的影響，而忽略了全球氣候變化背景下，傳粉網絡可能受到多方面環境因素的協同影響[39]。雖然氣候變暖是引起植物-傳粉者互作網絡物候、地理分布和豐富度改變的主要因素，但氣候變暖同時還可導致融雪量、降雨量等一系列問題的改變，而且這些因素同樣可對傳粉網絡產生影響。所以，未來的研究焦點不僅包括溫度如何直接影響傳粉網絡，還應包括氣候變化引起的間接影響。同時，對植物-傳粉者互作網絡如何受氣候變暖、海拔變化、群落結構等多因素協同影響等問題的關注非常缺乏，未來需要更多地關注類似這些方面的多因素協同作用對傳粉網絡影響方面的研究。

6.3 物候匹配性機理研究

物種通過改變其自身的物候是物種響應氣候變化最早的表現[25,71]。確定傳粉網絡的物候如何響應氣候變化及其機制，對預測氣候變化對植物-傳粉者互作的影響至關重要。目前，有關氣候變暖對植物、傳粉者物候影響的研究報道較多。尤其針對開花植物和傳粉者物候同步性的研究受到越來越多學者的關注。由于不同的響應機制，氣候變暖能使互作物種間的物候產生匹配或不匹配的響應。然而，已有研究大多關注氣候變暖對互作物種間物候變化是否影響兩者的匹配性，而對植物-傳粉者物候匹配性機制卻知之甚少。植物、傳粉者響應氣候變暖是一個復雜的過程，而不是某個物候在出現時間上簡單的提前或推遲，因為不同植物、傳粉昆蟲個體的不同物候相對氣候變暖的敏感度都具有顯著差異；而且物候隨物種、環境信號的不同存在較大的空間特異性和不確定性[99]。所以，對物候匹配性機制的研究需要考慮不同物種對氣候變暖信號響應的差異。同時，還需要考慮建立物候機理模型實驗研究以揭示促進或阻止傳粉者物候匹配/不匹配的響應機制。面對持續變化的氣候，未來探明植物-傳粉者互作網絡的物候匹配性機理的研究極其重要，從深層次探討造成和影響物候匹配性的原因和因素也具有重要意義。

[1] Bascompte J, Jordano P, Olesen J M. Asymmetric coevolutionary networks facilitate biodiversity maintenance. Science, 2006, 312(5772): 431- 433.

[2] Klein A M, Vaissiere B E, Cane J H, Steffan-Dewenter I, Cunningham S A, Kremen C, Tscharntke T. Importance of pollinators in changing landscapes for world crops. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 2007, 274(1608): 303- 313.

[3] Ollerton J, Winfree R, Tarrant S. How many flowering plants are pollinated by animals?. Oikos, 2011, 120(3): 321- 326.

[4] Fontaine C, Dajoz I, Meriguet J, Loreau M. Functional diversity of plant-pollinator interaction webs enhances the persistence of plant communities. PLoS Biology, 2006, 4(1): e1.

[5] Campbell C, Yang S, Albert R, Shea K. A network model for plant-pollinator community assembly. Proceedings of the National Academy of the United States of America, 2011, 108(1): 197- 202.

[6] Fründ J, Dormann C F, Tscharntke T. Linné′s floral clock is slow without pollinators-flower closure and plant-pollinator interaction webs. Ecology Letters, 2011, 14(9): 896- 904.

[7] Rafferty N E, Ives A R. Effects of experimental shifts in flowering phenology on plant-pollinator interactions. Ecology Letters, 2011, 14(1): 69- 74.

[8] Oreskes N. The scientific consensus on climate change. Science, 2004, 306(5702): 1686.

[9] Ekl?f J S, Alsterberg C, Havenhand J N, Sundb?ck K, Wood H L, Gamfeldt L. Experimental climate change weakens the insurance effect of biodiversity. Ecology Letters, 2012, 15(8): 864- 872.

[10] IPCC. Climate change 2007: The physical science basis // Solomon S, Qin D, Manning M, Chen Z, Marquis M, Averyt K B, Tignor M, Miller H L, eds. Contribution of Working Group I to the Fourth Assessment Report of the Intergovernmental Panel on Climate Change. UK /New York, NY, USA: Cambridge University Press, 2007.

[11] Houghton J T, Ding Y, Griggs D J, Noguer M, van der Linden P J, Dai X, Maskell K, Johnson C A. Climate change 2001: The scientific basis // Contribution of Working Group I to the Third Assessment Report of the Intergovernmental Panel on Climate Change. Cambridge: Cambridge University Press, 2001.

[12] Zwiers F W. Climate change: The 20-year forecast. Nature, 2002, 416(6882): 690- 691.

[13] Biesmeijer J C, Roberts S P M, Reemer M, Ohlemuller R, Edwards M, Peeters T, Schaffers A P, Potts S G, Kleukers R, Thomas C D, Settele J, Kunin W E. Parallel declines in pollinators and insect-pollinated plants in Britain and the Netherlands. Science, 2006, 313(5785): 351- 354.

[14] Parmesan C. Ecological and evolutionary responses to recent climate change. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics, 2006, 37(1): 637- 669.

[15] Wall M A, Timmerman-Erskine M, Boyd R S. Conservation impact of climatic variability on pollination of the federally endangered plant,Clematissocialis(Ranunculaceae). Southeastern Naturalist, 2003, 2(1): 11- 24.

[16] Roy D B, Sparks T H. Phenology of British butterflies and climate change. Global Change Biology, 2000, 6(4): 407- 416.

[18] Visser M E, Both C. Shifts in phenology due to global climate change: the need for a yardstick. Proceedings of the Royal Society of London, Series B: Biological Sciences, 2005, 272(1581): 2561- 2569.

[19] Abu-Asab M S, Peterson P M, Shetler S G, Orli S S. Earlier plant flowering in spring as a response to global warming in the Washington, DC, area. Biodiversity and Conservation, 2001, 10(4): 597- 612.

[20] Primack D, Imbres C, Primack R B, Miller-Rushing A J, Del Tredici P. Herbarium specimens demonstrate earlier flowering times in response to warming in Boston. American Journal of Botany, 2004, 91(8): 1260- 1264.

[21] Miller-Rushing A J, Katsuki T, Primack RB, Ishii Y, Lee S D, Higuchi H. Impact of global warming on a group of related species and their hybrids: cherry tree (Rosaceae) flowering at Mt. Takao, Japan. American Journal of Botany, 2007, 94(9): 1470- 1478.

[22] Fitter A H, Fitter R S R. Rapid changes in flowering time in British plants. Science, 2002, 296(5573): 1689- 1691.

[23] Bradley N L, Leopold A C, Ross J, Huffaker W. Phenological changes reflect climate change in Wisconsin. Proceedings of the National Academy of the United States of America, 1999, 96(17): 9701- 9704.

[25] Menzel A, Fabian P. Growing season extended in Europe. Nature, 1999, 397(6721): 659- 659.

[26] Post E, Stenseth N C. Climatic variability, plant phenology, and northern ungulates. Ecology, 1999, 80(4): 1322- 1339.

[27] Menz M H M, Phillips R D, Winfree R, Kremen C, Aizen M A, Johnson S D, Dixon K W. Reconnecting plants and pollinators: challenges in the restoration of pollination mutualisms. Trends in Plant Science, 2011, 16(1): 4- 12.

[28] Dennis R L H. Butterflies and Climate Change. Manchester: Manchester University Press, 1993.

[29] Menéndez R. How are insects responding to global warming? Tijdschrift voor Entomologie, 2007, 150(2): 356- 365.

[30] Stefanescu C, Peuelas J, Filella I. Effects of climatic change on the phenology of butterflies in the northwest Mediterranean Basin. Global Change Biology, 2003, 9(10): 1494- 1506.

[31] Gordo O, Sanz J J. Temporal trends in phenology of the honey beeApismellifera(L.) and the small whitePierisrapae(L.) in the Iberian Peninsula (1952- 2004). Ecological Entomology, 2006, 31(3): 261- 268.

[32] Visser M E, Both C, Lamberchts M M. Global climate change leads to mistimed avian reproduction. Advances in Ecological Research, 2004, 35: 89- 110.

[33] Memmott J, Craze P G, Waser N M, Price M V. Global warming and the disruption of plant-pollinator interactions. Ecology Letters, 2007, 10(8): 710- 717.

[34] Bertin R I. Plant phenology and distribution in relation to recent climate change. The Journal of the Torrey Botanical Society, 2008, 135(1): 126- 146.

[35] Sherry R A, Zhou X H, Gu S L, Arnone J A III, Schimel D S, Verburg P S, Wallace L L, Luo Y Q. Divergence of reproductive phenology under climate warming. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2007, 104(1): 198- 202.

[36] Visser M E, Holleman L J M. Warmer springs disrupt the synchrony of oak and winter moth phenology. Proceedings of the Royal Society of London, Series B: Biological Sciences, 2001, 268(1464): 289- 294.

[37] Burkle L A, Alarcón R. The future of plant-pollinator diversity: understanding interaction networks across time, space, and global change. American Journal of Botany, 2011, 98(3): 528- 538.

[38] Gordo O, Sanz J J. Phenology and climate change: a long-term study in a Mediterranean locality. Oecologia, 2005, 146(3): 484- 495.

[39] Kudo G, Nishikawa Y, Kasagi T, Kosuge S. Does seed production of spring ephemerals decrease when spring comes early? Ecological Research, 2004, 19(2): 255- 259.

[40] Hegland S J, Nielsen A, Lázaro A, Bjerknes A L, Totland ?. How does climate warming affect plant-pollinator interactions? Ecology Letters, 2009, 12(2): 184- 195.

[41] Pauli H, Gottfried M, Grabherr G. Effects of climate change on mountain ecosystems-upward shifting of alpine plants. World Resource Review, 1996, 8(3): 382- 390.

[42] Penuelas J, Boada M. A global change-induced biome shift in the Montseny mountains (NE Spain). Global Change Biology, 2003, 9(2): 131- 140.

[43] Carraro G, Kl?tzli F, Walther G R, Gianoni P, Mossi R. Observed Changes in Vegetation in Relation to Climate Warming. Final Report NRP 31. Zürich: vdf Hochschulverlag AG, 1999.

[44] Walther G R, Grundmann A. Trends of vegetation change in colline and submontane climax forests in Switzerland. Bulletin of the Geobotanical Institute ETH, 2001, 67: 3- 12.

[45] 陳瑜, 馬春森. 氣候變暖對昆蟲影響研究進展. 生態學報, 2010, 30(8): 2159- 2172.

[46] Konvicka M, Maradova M, Venes J, Fric Z, Kepka P. Uphill shifts in distribution of butterflies in the Czech Republic: effects of changing climate detected on a regional scale. Global Ecology and Biogeography, 2003, 12(5): 403- 410.

[47] Wilson R J, Gutiérrez D, Gutérrez J, Martínez D, Agudo R, Monserrat V J. Changes to the elevational limits and extent of species ranges associated with climate change. Ecology Letters, 2005, 8(11): 1138- 1146.

[48] Hill J K, Thomas C D, Fox R, Telfer M G, Willis S G, Asher J, Huntley B. Responses of butterflies to twentieth century climate warming: implications for future ranges. Proceedings of the Royal Society of London B, 2002, 269(1505): 2163- 2171.

[49] Hickling R, Roy D B, Hill J K, Fox R, Thomas C D. The distributions of a wide range of taxonomic groups are expanding polewards. Global Change Biology, 2006, 12(3): 450- 455.

[50] Olesen J M, Jordano P. Geographic patterns in plant-pollinator mutualistic networks. Ecology, 2002, 83(9): 2416- 2424.

[51] Vázquez D P, Blüthgen N, Cagnolo L, Chacoff N P. Uniting pattern and process in plant-animal mutualistic networks: A review. Annals of Botany, 2009, 103(9): 1445- 1457.

[52] Schweiger O, Settele J, Kudrna O, Klotz S, Kühn I. Climate change can cause spatial mismatch of trophically interacting species. Ecology, 2008, 89(12): 3472- 3479.

[53] Klein J A, Harte J, Zhao X Q. Decline in medicinal and forage species with warming is mediated by plant traits on the Tibetan Plateau. Ecosystems, 2008, 11(5): 775- 789.

[54] Arft A M, Walker M D, Gurevitch J, Alatalo J M, Bret-Harte M S, Dale M, Diemer M, Gugerli F, Henry G H R, Jones M H, Hollister R D, Jonsdottir I S, Laine K, Levesque E, Marion G M, Molau U, M?lgaard P, Nordenh?ll U, Raszhivin V, Robinson H C, Starr G, Stenstr?m A, Stenstr?m M, Totland ?, Turner P L, Walker L J, Wwbber P J, Welker J M, Wookey P A. Responses of tundra plants to experimental warming: meta-analysis of the international tundra experiment. Ecological Monographs, 1999, 69(4): 491- 511.

[55] Hennessy K J, Clayton-Greene K. Greenhouse warming and vernalisation of High-Chill fruit in Southern Australia. Climatic Change, 1995, 30(3): 327- 348.

[56] Inouye D W, McGuire A D. Effects of snowpack on timing and abundance of flowering inDelphiniumnelsonii(Ranunculaceae): implications for climate change. American Journal of Botany, 1991, 78(7): 997- 1001.

[57] Ishii H S, Sakai S. Temporal variation in floral display size and individual floral sex allocation in racemes ofNartheciumasiaticum(Liliaceae). American Journal of Botany, 2002, 89(3): 441- 446.

[58] Johnson D M, Büntgen U, Frank D C, Kausrud K, Haynes K J, Liebhold A M, Esper J, Stenseth N C. Climatic warming disrupts recurrent Alpine insect outbreaks. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2010, 107(47): 20576- 20581.

[59] Bale J S, Masters G J, Hodkinson I D, Awmack C, Bezemer T M, Brown V K, Butterfield J, Buse A, Coulson J C, Farrar J, Good J E G, Harrington R, Hartley S, Jones T H, Lindroth R L, Press M C, Symrnioudis I, Watt A D, Whittaker J B. Herbivory in global climate change research: direct effects of rising temperature on insect herbivores. Global Change Biology, 2002, 8(1): 1- 16.

[60] 于非, 王晗, 王紹坤, 張強, 季榮. 阿波羅絹蝶種群數量和垂直分布變化及其對氣候變暖的響應. 生態學報, 2012, 32(19): 6204- 6209.

[61] Martín González A M, Dalsgaard B, Ollerton J, Timmermann A, Olesen J M, Andersen L, Tossas A G. Effects of climate on pollination networks in the West Indies. Journal of Tropical Ecology, 2009, 25(5): 493- 506.

[62] Steffan-Dewenter I, Schiele S. Do resources or natural enemies drive bee population dynamics in fragmented habitats? Ecology, 2008, 89(5): 1375- 1387.

[63] Doi H, Gordo O, Katano I. Heterogeneous intra-annual climatic changes drive different phenological responses at two trophic levels. Climate Research, 2008, 36(3): 181- 190.

[64] Bronstein J L, Dieckmann U, Ferrière R. Evolutionary Conservation Biology. Cambridge: Cambridge University Press, 2004.

[65] Bascompte J, Jordano P, Melian C J, Olesen J M. The nested assembly of plant-animal mutualistic networks. Proceedings of the National Academy of the United States of America, 2003, 100(16): 9383- 9387.

[66] Vázquez D P, Aizen M A. Asymmetric specialization: a pervasive feature of plant-pollinator interactions. Ecology, 2004, 85(5): 1251- 1257.

[67] Bascompte J, Jordano P. Plant-animal mutualistic networks: the architecture of biodiversity. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics, 2007, 38(1): 567- 593.

[68] Memmott J, Waser N M, Price M V. Tolerance of pollination networks to species extinctions. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 2004, 271(1557): 2605- 2611.

[69] 孫杉, 張志強, 張勃, 楊永平. 從合作的進化探討植物與傳粉者的相互作用. 生物多樣性, 2012, 20(3): 250- 263.

[70] Franks S J, Sim S, Weis A E. Rapid evolution of flowering time by an annual plant in response to a climate fluctuation. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2007, 104(4): 1278- 1282.

[71] Sparks T H, Yates T J. The effect of spring temperature on the appearance dates of British butterflies 1883- 1993. Ecography, 1997, 20(4): 368- 374.

[72] Culley T M, Weller S G, Sakai A K. The evolution of wind pollination in angiosperms. Trends in Ecology and Evolution, 2002, 17(8): 361- 369.

[73] Eckert C G, Kalisz S, Geber M A, Sargent R, Elle E, Cheptou P O, Goodwillie C, Johnston M O, Kelly K J, Moeller D A, Porcher E, Ree R H, Vallejo-Marin M, Winn A A. Plant mating systems in a changing world. Trends in Ecology and Evolution, 2010, 25(1): 35- 43.

[74] Gaur N U, Raturi G P, Bhatt A B. Quantitative response of vegetation in glacial moraine of central Himalaya. Environmentalist, 2003, 23(3): 237- 247.

[75] Kelly A E, Goulden M L. Rapid shifts in plant distribution with recent climate change. Proceedings of the National Academy of the United States of America, 2008, 105(33): 11823- 11826.

[76] Ahas R, Jaagus J, Aasa A. The phenological calendar of Estonia and its correlation with mean air temperature. International Journal of Biometeorology, 2000, 44(4): 159- 166.

[77] Cenci C A, Ceschia M. Forecasting of the flowering time for wild species observed at Guidonia, central Italy. International Journal of Biometeorology, 2000, 44(2): 88- 96.

[78] 朱耿平, 劉國卿, 卜文俊, 高玉葆. 生態位模型的基本原理及其在生物多樣性保護中的應用. 生物多樣性, 2013, 21(1): 90- 98.

[79] Hijmans R J, Cameron S E, Parra J L, Jones P G, Jarvis A. Very high resolution interpolated climate surfaces for global land areas. International Journal of Climatology, 2005, 25(15): 1965- 1978.

[80] Gurevitch J, Curtis P S, Jones M H. Meta-analysis in ecology. Advances in Ecological Research, 2001, 32: 199- 247.

[81] Halpern B S, Cottenie K. Little evidence for climate effects on local-scale structure and dynamics of California kelp forest communities. Global Change Biology, 2007, 13(1): 236- 251.

[82] Hassall C, Thompson D J, French G C, Harvey I F. Historical changes in the phenology of British Odonata are related to climate. Global Change Biology, 2007, 13(5): 933- 941.

[83] Jiguet F, Gadot A S, Julliard R, Newson S E, Couvet D. Climate envelope, life history traits and the resilience of birds facing global change. Global Change Biology, 2007, 13(8): 1672- 1684.

[84] Parmesan C. Influences of species, latitudes and methodologies on estimates of phenological response to global warming. Global Change Biology, 2007, 13(9): 1860- 1872.

[85] Hoover S E R, Ladley J J, Shchepetkina A A, Tisch M, Gieseg S P, Tylianakis J M. Warming, CO2, and nitrogen deposition interactively affect a plant-pollinator mutualism. Ecology Letters, 2012, 15(3): 227- 234.

[86] Liancourt P, Spence L A, Boldgiv B, Lkhagva A, Helliker B R, Casper B B, Petraitis P S. Vulnerability of the northern Mongolian steppe to climate change: insights from flower production and phenology. Ecology, 2012, 93(4): 815- 824.

[87] Saavedra F, Inouye D W, Price M V, Hartes J. Changes in flowering and abundance ofDelphiniumnuttallianum(Ranunculaceae) in response to a subalpine climate warming experiment. Global Change Biology, 2003, 9(6): 885- 894.

[88] Miller-Rushing A J, H?ye T T, Inouye D W, Post E. The effects of phenological mismatches on demography. Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences, 2010, 365(1555): 3177- 3186.

[89] Thackeray S J, Sparks T H, Frederiksen M, Burthe S, Bacon P J, Bell J R, Botham M S, Brereton T M, Bright P W, Carvalho L, Clutton-Brock T, Dawson A, Edwards M, Elliott J M, Harrington R, Johns D, Jones I D, Janes J T, Leech D I, Roy D B, Scott W A, Smith M, Smithers RJ, Winfield I J, Wanless S. Trophic level asynchrony in rates of phenological change for marine, freshwater and terrestrial environments. Global Change Biology, 2010, 16(12): 3304- 3313.

[90] Ghazoul J. Buzziness as usual? Questioning the global pollination crisis. Trends in Ecology & Evolution, 2005, 20(7): 367- 373.

[91] Araújo M B, Luoto M. The importance of biotic interactions for modelling species distributions under climate change. Global Ecology and Biogeography, 2007, 16(6): 743- 753.

[92] Heikkinen R K, Luoto M, Virkkala R, Pearson R G, K?rber J H. Biotic interactions improve prediction of boreal bird distributions at macro-scales. Global Ecology and Biogeography, 2007, 16(6): 754- 763.

[93] Montoya J M, Raffaelli D. Climate change, biotic interactions and ecosystem services. Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences, 2010, 365(1549): 2013- 2018.

[94] Spooner D E, Vaughn C C. A trait-based approach to species′ roles in stream ecosystems: Climate change, community structure, and material cycling. Oecologia, 2008, 158(2): 307- 317.

[95] 陳艷, 李宏慶, 劉敏, 陳小勇. 榕-傳粉榕小蜂間的專一性與協同進化. 生物多樣性, 2010, 18(1): 1- 10.

[96] 趙亞周, 安建東, 周志勇, 董捷, 邢艷紅, 秦建軍. 意大利蜜蜂和小峰熊蜂在溫室桃園的傳粉行為及其影響因素. 昆蟲學報, 2011, 54(1): 89- 96.

[97] 黃雙全. 植物與傳粉者相互作用的研究及其意義. 生物多樣性, 2007, 15(6): 569- 575.

[98] Gong Y B, Huang S Q. Temporal stability of pollinator preference in an alpine plant community and its implications for the evolution of floral traits. Oecologia, 2011, 166(3): 671- 680.

[99] Both C, Visser M E. Adjustment to climate change is constrained by arrival date in a long-distance migrant bird. Nature, 2001, 411(6835): 296- 298.

New advances in effects of global warming on plant-pollinator networks

XIAO Yi′an1,2,4, ZHANG Sisi1,2, YAN Xiaohong1,4, DONG Ming3,*

1SchoolofLifeSciences,JinggangshanUniversity,Ji′an, 343009,China2SchoolofLifeSciences,SouthwestUniversity,Beibei400715,China3SchoolofLifeSciences,HangzhouNormalUniversity,Hangzhou311121,China4KeyLaboratoryforBiodiversityScienceandEcologicalEngineering,Ji′an343009，China

The interactions between plants and pollinators result in complex pollination networks. The effects of global climate warming on plant-pollinator networks have attracted extensive attention at present. In this paper, we attempt to introduce several major advances and some new interests in this area. Furthermore, we discussed the future research trends of plant-pollinator networks based on continuously rising temperature. (1) Climate warming makes phenology shift of plants and pollinators by affecting flowering time of plants and activity time of pollinators, which leads to a temporal decoupling of plants and pollinators. (2) Climate warming may cause changes in community structure of plants and pollinators and thus make them distribute to areas in higher latitude and altitude. These changes may result in spatial mismatch of plants and pollinators. (3) Plants and pollinators response to climate warming by increase or decrease its abundance, which may cause changes in structure of pollination networks. (4) The structure and rapid evolution of pollination networks can adapt to the changes or even collapse of interaction between plants and pollinators that result from the phenological and geographical distribution mismatch caused by climate warming. The following contents should be studied in the further research: (1) The effects of climate warming on plant-pollinator networks at large spatiotemporal scales; (2) The effects of multi-factorial synergy on plant-pollinator networks; (3) The mechanism of phenological matching caused by global warming.

global warming; plant-pollinator network; phenology; abundance; distribution; multi-factorial synergy; matching

國家自然科學基金項目(31060069, 31360099); 教育部新世紀優秀人才支持計劃(NCET-07-0385); 江西省自然科學基金項目(2010GZN0129); 江西省高水平學科(生物學)

2013- 09- 10;

2014- 07- 02

10.5846/stxb201309102245

*通訊作者Corresponding author.E-mail: dongming@hznu.edu.cn

肖宜安, 張斯斯, 閆小紅, 董鳴.全球氣候變暖影響植物-傳粉者網絡的研究進展.生態學報,2015,35(12):3871- 3880.

Xiao Y A, Zhang S S, Yan X H, Dong M.New advances in effects of global warming on plant-pollinator networks.Acta Ecologica Sinica,2015,35(12):3871- 3880.