模擬氮沉降對天山云杉細根分解及其養分釋放的影響

李吉玫，張毓濤，李建貴，李 翔，蘆建江

（1 新疆林業科學院 森林生態研究所，烏魯木齊830063；2新疆林業科學院博士后工作站，烏魯木齊830063；3新疆農業大學，烏魯木齊830052）

干旱區溫帶森林通常表現為氮缺乏型生態系統［1］，然而在過去一個世紀中，受人類活動的干擾，通過大氣干濕沉降進入陸地生態系統的含氮化合物大量增加。而且氮沉降量在未來幾十年將繼續增加，還呈現出全球化趨勢［2－3］。氮沉降迅速增加對陸地生態系統的過程和特征產生了巨大影響［4］。受全球氣候變化研究的推動，氮沉降對陸地生態系統的影響備受關注［5－6］。已有研究表明，氮沉降對陸地生態系統及其過程的影響主要有正、負和無影響3種，這主要取決于氮沉降對地上生態系統和地下生態系統兩部分過程的綜合影響［1］。

細根作為地下生態系統的主體，是植物吸收水分和養分的重要器官，雖然它在植物總生物量中的比重比較小，但在森林生態系統凈生產力、碳和養分循環中的作用巨大［7－8］。同時與植物地上部分各個器官相比，細根對外界環境的脅迫更加敏感，對環境變化具有指示作用。細根的相關研究受到生態學界的普遍關注，尤其成為森林碳循環研究熱點之一［9］。國內有關 細根生長［10－11］、生物量［12］、分布以及季節變化［13］等方面的研究較多，而細根分解的相關研究并不多見。細根分解作為細根周轉的一個重要環節，控制著細根周轉率和養分循環速率，是全球碳預算的重要組成部分，是陸地生態系統碳和養分輸入的主要途徑，尤其是深層土壤中有機質的重要來源，在地下生態過程中發揮著不可替代的作用［9，14］。因此研究細根分解過程及養分的釋放對于了解森林生態系統生物地球化學循環具有重要意義。目前對細根分解的研究主要集中在分解過程、影響分解的因子等方面［9，14］。但關于氮沉降對細根分解及其養分釋放的影響的研究方面還存在著很大的局限性，尤其是在干旱區山地森林，許多問題有待深入研究。

天山云杉林（Piceaschrenkianavar.tianshanica）是新疆山地森林的主要組成部分，在干旱區涵養水源、保育土壤、保護生物多樣性和固碳釋氧等方面發揮著重要的生態功能［15－16］。目前國內外學者對天山云杉的研究主要集中在生物量分配［17－18］、種群分布格局［19］、水源涵養功能［13］等方面，缺乏對天山云杉細根的相關研究。有研究表明天山中部氮沉降量約為6.82～3.85kg·hm－2·a－1［20－21］，平均達5.33 kg·hm－2·a－1。同時，天山中部天山云杉林分布的部分區域由于重大工程的施工，如煤礦開采、水泥廠的修建等造成該區域氮沉降量有逐漸增加的趨勢。本研究以國家林業局天山森林生態系統定位研究站為依托，通過模擬氮沉降，研究氮沉降對天山云杉細根分解及其養分釋放的影響，試圖為進一步研究干旱區氮沉降對森林生態系統養分循環以及更好地預測生態系統氮循環對氮沉降增加的響應等提供科學依據。

1 研究區與研究方法

1.1 研究區概況

天山森林生態系統定位研究站是國家森林生態系統定位研究網絡（CFERN）之一，地處天山山脈中段北坡，位于烏魯木齊縣水西溝鎮，地理坐標87°27′28.5″～87°28′47.7″E，43°24′48.3″～43°26′17.9″N，海拔1 908～2 960m。該地區屬溫帶大陸性氣候，年均氣溫2.0 ℃，年降水量400～600 mm，雨季集中在6～8月份，年蒸發量980～1 150mm，年均相對濕度65%，干燥度1.4，無霜期89d，≥10 ℃積溫1 170.5 ℃。林下土壤為山地灰褐色森林土，腐殖質層較厚。該區植被類型是以天山云杉為主的溫帶針葉林，森林覆蓋率達60%。

1.2 樣地設置

2011年秋季（9月底）在研究區設置固定樣地12塊，面積均為3m×3m，每個樣地間設置1m 的緩沖帶，并進行林分狀況和土壤養分等調查（表1）。樣地內主要地被植物有：天山雨衣草（Alchenilla tianschanicaJuz.）、羊角芹（AegopodiumpodagrariaL.）、天 藍 巖 苣［Cicerbitaazurea（Ledeb.）Beauv］、木地膚（Kochiaprostrata）、羊茅（Festuca ovina）、老鶴草（GeraniumdahuricumDC.）等。

1.3 試驗設計

1.3.1 分解試驗 2011年秋季（9月底）在研究區隨機挖取天山云杉新鮮細根（直徑小于2mm），帶回實驗室用蒸餾水沖洗干凈，在65 ℃下烘至恒重。分解試驗采用野外埋藏分解袋法［3，8］，在每個規格為10cm×10cm、網孔為1mm 的分解袋裝入7.5g烘干細根，共216袋。裝有細根的分解袋均勻平行地埋于各樣地上、中和下部，埋藏深度為土壤表層以下5～10cm 處。2012年和2013年5月中、7月中和9月中（每年11月到第二年的4月為大雪封山季，無法進入林區）在每個樣地內定時收集細根分解袋各3個，將收集的樣品用蒸餾水沖洗干凈，在65℃下烘干至恒重，計算其失重，并取出部分烘干樣品，用于測定樣品中的全C和全N 含量。參考文獻［22］計算細根分解率、殘留率以及養分釋放率等。

表1 各處理樣地的林分土壤養分狀況（平均值±標準誤）Table1 Background values of the stand and soil nutirent（mean±SE）

式中，D為細根殘留率（%）；Wi為第i個月細根干重（g）；W0為投放時分解袋內細根初始干重（g）；Dm為細根月分解率（%）；△W為測定時所取細根干重減少量（g）；Nm為第i次取樣和第i－1次取樣中間間隔的月份數；R為第i個月所取細根樣品養分元素的殘留量；Ci為第i次取樣時養分含量（mg·g－1）；Mi為i次取樣時細根總干重；C0為初始養分含量（mg·g－1）；M0初始細根總干重；y為細根質量殘留率（%）；a為擬合參數；t為分解時間（月）；k為細根分解系數（kg·kg－1·a－1）。

1.3.2 氮素添加 參照國內外野外模擬氮沉降梯度［7－9］，同時結合已有學者對天山中部氮沉降監測的結果，本試驗設計4種氮處理：CK（對照，不施氮）、LN（低氮，5kg·hm－2·a－1）、MN（中氮，10kg·hm－2·a－1）、HN（高氮，15kg·hm－2·a－1），每種處理重復3次。以尿素［CO（NH2）2］作為氮源。于2011年9月底（放置好分解袋后）、2012年5月初、2013年5月初將尿素均勻地灑在各個樣地中，模擬氮沉降對天山云杉細跟分解以及養分釋放的影響。

1.4 數據處理

采用單因素方差分析（one way ANOVA）和最小極差法（LSD）檢驗4種處理間的差異。

2 結果與分析

2.1 氮沉降對天山云杉細根干重殘留率變化影響

從圖1可知，細根分解呈現出明顯的階段性和季節性。試驗早期（2011年9月～2012年7月）細根干重殘留率依次為中氮＞對照＞低氮＞高氮。分解2年后，4 種氮處理間細根殘留率依次為高氮（74.044%）、中氮（71.967%）、對照（68.156%）、低氮（61.933%），且差異顯著（圖1），表明高氮和中氮處理可能抑制天山云杉細根的分解，相反低氮促進其分解。

2.2 氮沉降對天山云杉細根月分解率的影響

圖1 4種氮處理下天山云杉細根殘留率隨時間變化Fig.1 Remaining percentage of P.schrenkianavar.tianshanicafine root decomposition with time under four nitrogen treatments

從天山云杉細根月分解速率（圖2）看，在試驗前期4種處理下規律不明顯；而在試驗后期（2013年7月～2013年9月）呈現為對照＞中氮＞低氮＞高氮，表明隨著時間的延長，氮沉降對分解起到了抑制作用，尤其是高氮處理。從分解時間上來看，對照總體表現隨著時間的延長，分解率呈先下降后上升的趨勢，分解試驗后期的分解率高于前期；其余3種氮處理下呈現完全相反的趨勢，即先增加后降低的趨勢，分解試驗前期的分解率高于后期。分解后期高氮和中氮處理抑制細根分解的主要原因可能是由于在施氮后，細根中氮素出現了不斷累積，致使細根中氮濃度超過了細根分解所需要的水平，達到了飽和，此時氮素通過減少微生物多樣性而改變微生物群落的結構，從真菌轉向以細菌為主，降低了凋落物的分解速率凋落物分解速率與N 濃度為正相關。

2.3 4種氮處理下天山云杉細根分解系數比較

圖2 4種氮處理下天山云杉細根月分解率比較（平均值±標準誤）Fig.2 Comparison of P.schrenkianavar.tianshanicafine root monthly decomposition rate under four nitrogen treatments（mean±SE）

4種氮處理下天山云杉細根分解系數在0.151～0.218（表2），具體表現為低氮＞對照＞中氮＞高氮，方差分析表明施氮顯著影響天山云杉細根分解系數。多重比較結果顯示低氮處理的分解系數明顯高于其他3種處理；而對照、中氮和高氮3個處理間分解系數差異不顯著。4種氮處理下天山云杉細根分解50%需要的時間依次為低氮（3.31年）＜對照（3.67年）＜中氮（4.28年）＜高氮（4.64年），分解95%需要的時間依次為14.39年、15.93年、18.58年和20.17年。從模型計算結果來看，4 種氮處理下細根分解半衰期與圖1試驗結果基本相同。

2.4 氮沉降對天山云杉細根分解過程中養分釋放的影響

圖3 4種氮處理下天山云杉細根分解過程中養分殘留率比較（平均值±標準誤）Fig.3 Comparision of nutrient remaining percentage in P.schrenkianavar.tianshanicafine root decompisition under four nitrogen treatments（mean±SE）

表2 4種氮處理下天山云杉細根殘留率隨時間的指數回歸方程Table2 P.schrenkianavar.tianshanicafine root decomposition remains in different times and its equations under four nitrogen treatments

圖3顯示，4種氮處理下天山云杉細根中C元素遷移模式總體表現為直接釋放，殘留率均呈現逐步下降的趨勢，說明施氮并沒有改變C 元素的遷移模式。分解1年后，高氮、中氮、低氮和對照中細根C元素殘留率分別降至84.91%、75.76%、81.89%和77.99%；分解2年后分別降至57.64%、54.62%、48.49%和34.77%。與C 元素遷移模式不同，4個氮處理細根中N 元素遷移模式表現為富集－釋放模式，殘留率呈波動式下降趨勢。2012年5月和2013年5月施氮后細根樣品中N 元素殘留率都出現富集現象。中氮和低氮處理細根N 殘留率在2012年5月達到最高值，之后開始降低，到2013年5月又呈現小幅增加趨勢，之后又不斷降低。高氮處理則是在2011年9月～2012年7月N 元素殘留率不斷增加，之后開始釋放，到2013年5月達到峰值，從2013年5月～9月不斷降低。分解2年后，高氮、中氮、低氮和對照下天山云杉細根中N 元素殘留率分別降至43.41%、72.34%、91.23%和93.40%。

圖4 4種氮處理下天山云杉根系C濃度與分解率的關系Fig.4 Relaitonships between C concentration and P.schrenkianavar.tianshanica fine root decomposition rate under four nitrogen treatments

圖5 4種氮處理下天山云杉根系N 濃度與分解率的關系Fig.5 Relaitonships between N concentration and P.schrenkianavar.tianshanica fine root decomposition rate under four nitrogen treatments

圖3顯示，細根C／N比值總體也呈逐步下降的趨勢。2011年9月～2012年5月細根C／N 比值總體表現為中氮＞對照＞低氮＞高氮；2012年5月～2013年9月基本呈現高氮＞中氮＞低氮＞對照。這與天山云杉細根干重殘留率的變化趨勢一致。

由圖4和圖5可知，在4種氮處理下天山云杉細根分解率與C 元素濃度間均為線性負相關（圖4）；對照和低氮處理下，天山云杉細根分解率與N元素濃度間均為線性負相關，中氮和高氮處理下，細根分解率隨著N 元素濃度的增加呈現先增加后降低的趨勢（圖5）。這主要是由于隨著施氮時間的延長，細根中氮素不斷累積，達到了飽和，此時氮素使得微生物群落結構從真菌轉向以細菌為主，降低了凋落物的分解速率［22］。

3 討 論

Knorr等［23］研究發現在背景氮沉降＜5kg·hm－2·a－1時施氮或氮沉降試驗中，氮處理促進了凋落葉分解。本試驗開展2年后發現不同濃度氮處理對天山云杉細根分解的影響不同，細根殘留率順序為高氮＞中氮＞對照＞低氮，分解系數表現出相反的趨勢。以上結果表明高氮和中氮處理可能抑制了天山云杉細根的分解速率，相反，低氮處理則促進了其分解，尤其是在分解后期。分解后期高氮和中氮處理抑制細根分解的主要原因可能是由于在施氮后，細根中氮素出現了不斷累積，致使細根中氮濃度超過了細根分解所需要的水平，達到了飽和，此時氮素會減少微生物多樣性而改變微生物群落的結構，從真菌轉向以細菌為主，降低了凋落物的分解速率［22］。而低氮處理中，施氮后細根中富集的氮素仍保持在較低的水平，沒有達到飽和，此時凋落物分解速率與N 濃度為正相關。也有學者在川西開展常綠闊葉林凋落物分解對氮沉降的響應研究中得出的結論也表明：氮沉降越強烈，對凋落物分解的抑制作用越強，尤其在分解后期。常雅軍［22］、涂利華等［24］、Brzgazza等［25］也得出了類似的結論。這與本文的研究結果基本一致。然而，也有學者研究結果表明氮沉降在凋落物的分解中起明顯促進作用，如李考學［26］在長白山通過研究氮沉降對2種主要針葉樹種凋落物分解的影響以及Kuperman［27］在美國對長期處于不同氮沉降梯度下的Qurecusalba葉片凋落物分解試驗研究都表明，隨著氮沉降的增加，凋落物分解加快。外加氮對凋落物分解無影響也是目前研究中得出的普遍結論，這可能是由于凋落物或其所處環境本身不缺N 或者是由于凋落物C 源質量太差以至于分解者不能對外加N 作用反應。如Liao等［28］對杉木針葉凋落物分解的研究表明N 的可利用性加大未必一定促進其分解。莫江明等［29］在鼎湖山研究凋落物分解對氮沉降的響應時發現，6 個月的氮沉降對荷木葉片凋落物無顯著影響，而同樣處理卻促進了馬尾松針葉凋落物的分解。造成上述不同結論的原因可能與外源氮的形態、分解物中基質含量、森林類型等有關［30］。

細根元素含量的變化對N 沉降的響應因樹種的不同、分解階段的不同和外加氮水平的不同而異。本研究中各處理凋落物分解過程中N 元素的遷移模式為富集－釋放，C 元素都為直接釋放，說明細根中營養元素的遷移模式并沒有因為外源氮的輸入而打破。但是外源氮的輸入對C、N 含量變化的幅度在不同氮水平下產生了不同程度的影響，表現為施氮處理的細根中C、N 含量基本都高于對照。這與涂利華等［31］的研究結論基本一致。這可能是因為外源N 與木質素分解過程中產生的中間產物（如多酚等）發生反應并被固定至凋落物中，進一步致使凋落物中抗分解物質增加，并導致更多的C、N 累積于凋落物層。類似的現象在美國哈佛森林長期N 沉降試驗中也有發現［32］。天山云杉細根分解過程中，C元素殘留率與分解率的趨勢并不完全一致，這可能是與干物質分解對氮沉降的響應相比，C 元素對氮沉降的響應有一定的滯后性。干重殘留率隨時間的變化趨勢與C 量、N 量、C／N 在分解過程中的變化趨勢有著較顯著的相關關系［33］。4種氮處理下，天山云杉細根分解率均與C含量為負相關，與N 含量的關系并不一致。這主要與N 元素在細根分解中遷移模式有關［22］。

［1］ ZHANG L，JACOB D J，KNIPPING E M，etal.Nitrogen deposition to the United States：distribution，sources，and processes［J］.AtmosphericChemistryandPhysicsDiscussions，2012，12（10）：241－282.

［2］ NADELHOFFER K J，EMMETT B A，GTMDERSEN P.Nitrogen deposition makes a minor contribution to carbon sequestration in temperate forests［J］.Nature，1999，398：145－148.

［3］ XIAO H L（肖輝林）.Atmospheric nitrogen deposition and nitrogen dynamics of forest ecosystems［J］.ActaEcologySinica（生態學報），1996，16（1）：91－96（in Chinese）.

［4］ LIU X J，DUAN L，MO J M，etal.Nitrogen deposition and its ecological impact in China：An overview［J］.EnvironmentalPollution，2011，159（10）：2 251－2 264.

［5］ ZHANG Y L，ZHENG L X，LIU X J.Evidence for organic N deposition and its anthropogenic sources in China［J］.AtmosphericEnvironment，2008，42（5）：1 035－1 041.

［6］ ZHOU X B（周曉兵），ZHANG Y M（張元明）.Review on the ecological effects of N deposition in arid and semi－arid areas［J］.ActaEcologySinica（生態學報），2009，29（7）：3 835－3 845（in Chinese）.

［7］ SU J SH（蘇紀帥），CHENG J M（程積民），GAO Y（高 陽），etal.Fine root biomass of four main vegetation types in Daluo Mountain of Ningxia，Northwest China［J］.ChineseJournalofAppliedEcology（應用生態學報），2013，24（3）：626－632（in Chinese）.

［8］ WEI Y Y（魏圓云），WU ZH CH（武志超），YANG W Q（楊萬勤），etal.Fine root decomposition dynamics during freeze－thaw season in the Subalpine／Alpine forests［J］.ScientiaSilvaeSinicae（林業科學），2013，49（8）：21－28（in Chinese）.

［9］ LIN CH F（林成芳），GUO J F（郭 劍芬），CHEN G SH（陳光水），etal.Research progress in fine root decomposition in forest ecosystem［J］.ChineseJournalofEcology（生態學雜志），2008，27（6）：1 029－1 036（in Chinese）.

［10］ WANG R L（王瑞麗），CHENG R M（程瑞梅），etal.Fine root production and turnover inPinusmassonianaplantation in Three Gorges Reservoir area of China［J］.ChineseJournalofAppliedEcology（應用生態學報），2012，23（9）：2 346－2 352（in Chinese）.

［11］ LIU G ZH（劉冠志），LIU G H（劉果厚），HE X（賀 曉），etal.Anatomical characteristics of roots with different orders and fine root ofSalixgordejevii［J］.ActaBot.Boreal.－Occident.Sin.（西北植物學報），2014，34（5）：932－937（in Chinese）.

［12］ ZHANG N（張 楠），YANG X Q（楊雪芹），CAO D CH（曹德昌），etal.Soil water and fertilizer factors in the trade－off of growth and lignification ofPopuluseuphraticaseedling［J］.ActaBot.Boreal.－Occident.Sin.（西北植物學報），2013，33（4）：771－779（in Chinese）.

［13］ WANG H T（王會提），ZENG F J（曾凡江），etal.Effects of irrigation on root growth and distribution of the seedling ofTamarixramosissimain oasis－desert ecotone［J］.ActaBot.Boreal.－Occident.Sin.（西北植物學報），2013，33（12）：2 521－2 528（in Chinese）.

［14］ CHNE X（陳 曦），ZHANG N L（張乃莉），ZHOU X M（周曉梅），etal.The research progress of fine roots decomposition and its problems［J］.JournalofJilinNormalUniversity（Nat.Sci.Edi.）（吉林師范大學學報·自然科學版），2012，（2）：36－40（in Chinese）.

［15］ SANG W G（桑衛國），WANG Y X（王云霞），SU H X（蘇宏新），etal.Tree ring－width response ofPiceaschrenkianato climate change［J］.ChineseScienceBulletin（科學通報），2007，52（19）：2 292－2 298（in Chinese）.

［16］ WANG Y（王 燕），ZHANG SH D（趙士洞）.Biomass and net productivity ofPiceaschrenkianavartianshanicaforest［J］.ChineseJournalofAppliedEcology（應用生態學報），1999，10（4）：6－8（in Chinese）.

［17］ WANG Y（王 燕），ZHANG SH D（趙士洞）.Productivity pattern ofPiceaschrenkianavartianshanicaforest［J］.ChineseJournalof PlantEcology（植物生態學報），2000，24（2）：186－190（in Chinese）.

［18］ ZHANG Y T（張毓濤），HU SH SH（胡莎莎），LI J M（李吉玫）.Characteristic of root biomass of three main forest types in Xinjiang［J］.AridLandGeography（干旱區地理），2013，36（2）：269－276（in Chinese）.

［19］ ZHANG Y T（張毓濤），LI J M（李吉玫），CHANG SH L（常順利），etal.Spatial distribution pattern of thePiceaschrenkianavar.tianshanicaand its relationship with topographical factors in the middle part of Tianshan Mountain［J］.ChineseJournalofAppliedEcology（應用生態學報），2011，22（11）：2 799－2 806（in Chinese）.

［20］ YUE P（岳 平），SONG W（宋 韋），LI K H（李凱輝），etal.Inorganic N deposition in bayinbuluke alpin grassland of the central tianshan Mountains［J］.ChineseJournalofAppliedEcology（應用生態學報），2014，25（6）：1 592－1 598（in Chinese）.

［21］ WANG SH J（王圣杰），ZHANG M J（張明軍），WANG F T（王飛騰），etal.Atmospheric nitrogen deposition in the glacier regions of Northwest China：a case study of Glacier No.1at the headwaters of Urumqi River，Tianshan Mountains［J］.ActaEcologySinica（生態學報），2012，32（3）：777－785（in Chinese）.

［22］ 常雅軍.秦嶺西部針葉林凋落葉分解及其對模擬氮沉降的響應［D］.蘭州：蘭州大學，2009.

［23］ KNORR M，FREY S D，CURTIS P S.Nitrogen additions and litter decomposition：a meta－analysis［J］.Ecology，2005，86（10）：3 252－3 257.

［24］ TU L H（涂利華），HU T X（胡庭興），ZHANG J（張 健），etal.Effect of simulated nitrogen deposition on nutrient release in decomposition of several litter fractions of two bamboo species［J］.ActaEcologySinica（生態學報），2011，31（6）：1 547－1 557（in Chinese）.

［25］ BRAGAZZA L，BUTTLER A，HABERMACHER J，etal.High nitrogen deposition alters the decomposition of bog plant litter and reduces carbon accumulation［J］.GlobalChangeBiology，2012，18：1 163－1 172.

［26］ LI K X（李考學）.Effects of nitrogen deposition on litter decomposition of two main coniferous tree species in Changbai Mountain［J］.JournalofNortheastForestryUniveristy（東北林業大學學報），2007，35（2）：17－19（in Chinese）.

［27］ KUPERMAN R G.Litter decomposition and nutrient dynamics in oak－hickory forests along a historic gradient of nitrogen and sulfur deposition［J］.SoilBiologyandBiochemistry，1999，31（2）：237－244.

［28］ LIAO L P，GAO H，WANG S.The effect of nitrogen addition of Chinese fir leaf litter［J］.ActaPhytoecologicaSinica，2000，24：34－39.

［29］ MO J M（莫江明），XUE J H（薛璟花），FANG Y T（方運霆），etal.Litter decomposition and its responses to simulated N deposition for the major plants of Dinghushan forests in subtropical China［J］.ChineseJournalofAppliedEcology（應 用 生 態 學 報），2004，24（7）：1 413－1 420（in Chinese）.

［30］ FANG H（方 華），MO J M（莫江明）.Effects of nitrogen deposition on forest litter decomposition［J］.ActaEcologySinica（生態學報），2006，29（9）：3 217－3 136（in Chinese）.

［31］ TU L H（涂利華），HU H L（胡紅玲），HU T X（胡庭興），etal.Response ofBetulaluminiferaleaf litter decomposition to simulated nitrogen deposition in the Rainy Area of West China［J］.ChineseJournalofPlantEcology（植物生態學報），2012，36（2）：99－108（in Chinese）.

［32］ MELILLO J M，ABER J D，M J F，Nitrogen and lignin control of hardwood leaf litter decomposition dynamics［J］.Ecology，1982，63（1）：621－626.

［33］ HE F（何 帆），WANG D X（王得祥），LEI R D（雷瑞德）.Decomposition rate of four dominant tree species leaf litters in Qingling Huoditang forests［J］.ChineseJournalofEcology（生態學雜志），2011，30（3）：521－526（in Chinese）.