杏仁核參與加工認知與情緒相互作用的機制

高飛

摘要：認知與情緒是如何相互作用的已經成為心理學研究領域一個熱點話題。自上而下觀點將情緒看作一種評價過程，個體需要對動機及所處社會背景信息做出評價，以產生合適的情緒；自下而上觀點將情緒看作對刺激特征的感知過程，并促進隨后的再認、記憶和注意等加工過程。社會性情緒、恐懼情緒效價獲得與再認、情緒性記憶與注意的研究表明，情緒是一種受到社會背景所影響的自下而上加工（刺激驅動）和自上而下加工（概念驅動）過程交互作用的結果，而杏仁核則是參與這兩種加工過程最重要的神經基礎。

關鍵詞：杏仁核；恐懼條件反射；社會性情緒；情緒性注意；情緒性記憶分類號B842

1前言：

從古希臘時就在探討情緒與理智的關系，如哲學家亞里斯多德認為人的靈魂具有認知和求動兩種基本的功能。近代笛卡爾提出了靈魂與肉體的二元論思想，而斯賓諾莎（Spinoza）則認為兩者是同一的一個整體，將情緒看作是認知的（許遠理，郭德俊，2004）。但是，心理學從哲學中脫離出來，并極力向自然科學靠攏，使得人們淡化了情緒與認知的關系。詹姆斯（James）認為，只要研究情緒的每種生理喚醒的具體生理機制即可，認知是可有可無的東西（許遠理，郭德俊，2004）。隨著認知心理學的誕生，人們將注意的焦點又轉向認知在情緒中的作用。認知與情緒之間的關系成為當前心理學研究領域一個熱點話題。自上而下觀點將情緒看作一種評價過程，借助個體的動機、需要、目標以及所處的社會背景信息，決定何時（when）、為什么（why）以及怎樣（how）做出評價，從而產生合適的情緒；而自下而上觀點將情緒看作對刺激特征的感知過程，如感知刺激的大小、形狀和顏色等，使個體獲得“情緒性線索”（emotional cues），并促進對刺激的再認、記憶和注意等加工過程。

通過外科手術切除顳葉皮層（temporal cortex）的猴子會表現出異常情緒性行為：如不再對先前所恐懼的刺激感到害怕，試圖用嘴去吃各種各樣的東西等。Weiskrantz（1956）指出，上述異常行為主要是顳中部杏仁核（amygdala）的損傷引起的。杏仁核的損傷使得個體對刺激的感知與情緒信息的表征分離，破壞了個體對刺激的動機意義的覺察能力。從此，杏仁核作為一個情緒加工的重要神經結構受到研究者的重視。

本文通過綜述杏仁核在社會性情緒、恐懼情緒效價獲得與再認、情緒性記憶與注意的研究，指出情緒是一種受到社會背景所影響的自下而上加工（刺激驅動）和自上而下加工（概念驅動）交互作用的結果，而杏仁核則是參與這兩種加工過程最重要的腦神經基礎。

2社會性情緒

在幾百萬年的進化歷程中，人類進化出了高度發達的社會判斷能力，尤其是對面部表情的判斷能力，使人們擁有了“社會性智力”。因此，社會互動在很大程度上依賴于對他人面部表情的準確判斷，如他人是否值得信任、是高興還是厭惡、是恐懼還是憤怒等，只有準確地把握對方的情緒變化才能進行有效的社會交流。杏仁核在社會性情緒加工中起重要作用，尤其是對恐懼面孔刺激的加工。

2.1社會性情緒刺激的內隱加工

功能影像學研究發現，當恐懼性的面孔快速地呈現，以致被試對所呈現的刺激無明顯覺察時，杏仁核同樣顯著性激活，這表明杏仁核能夠內隱地加工情緒性刺激（Whalen， Rauch， Etcoff， Mclnerney， Lee， & Jenike，1998）。甚至在盲視病人的研究中，對盲視野區呈現恐懼性的面孔，也能激活杏仁核（Morris，DeGelder，Weiskrantz，& Dolan，2001）。而另一項fMRI研究中（Hart， Whalen， Shin， Mclnerney， Flscher， & Rauch，2000），個體在觀看其不熟悉的、新異的同種族和不同種族個體的面孔時，杏仁核都出現了顯著激活。進一步分析發現，對于同種族的面孔反應時，杏仁核激活的習慣化形成要快于對其他種族的面孔反應，同時激活程度與個體對這一種族的內隱的評價相關，這說明杏仁核不但能對危險性刺激自動覺察和警覺，還會受到自上而下的調節。

2.2社會性學習方式

恐懼反應能通過學習的方式獲得，即個體無需親自經歷恐懼性的事件，而通過指導語或是觀察的方式就能習得刺激潛在的恐懼性特征，杏仁核在這種學習方式中也起重要作用。例如，個體觀察到當一個藍色的方塊出現時，同伴就會受到電擊并表現出痛苦的反應，那么個體通過觀察這一過程后也會習得恐懼反應，這種情況下觀察者通過內隱的方式習得環境中潛在的恐懼性特征。另外，個體也可通過別人告知這種藍色方塊和電擊之間的關系來習得藍色方塊會預示潛在電擊的發生，這種情況下藍色方塊的情緒特征通過語言這種象征性方式傳遞。在一項fMRI研究中發現（Olsson & Phelps，2007），通過觀察他人遭受痛苦與恐懼條件反射所引起的杏仁核激活程度是相似的，并且所引起的生理反應也相似。而另一項fMRI研究發現（Phelps， OConnor， Gatenby， Gore， Grillon， & Davis，2001），相對于那些指導語提示“安全”的刺激，左側杏仁核對提示“危險”的刺激反應強度更強。與恐懼性條件反射中左、右側杏仁核都起重要作用不同，在指導語方式的恐懼獲得中，左側杏仁核可能起更為重要的作用，這可能與左半球是語言加工的優勢半球相一致。需要指出的是，觀察學習與指導語學習在恐懼習得上可能是不同的，觀察學習可能與恐懼性條件反應更相似并更需要杏仁核的參與，而指導語學習中可能涉及語言符號信息的保持，可能還需要海馬等腦區的參與。但在恐懼的生理表達方面，兩者可能都要依賴于杏仁核。

2.3刺激的社會性和情緒性價值表征

動物研究表明，杏仁核損傷的猴子其社會行為表現出了微妙的變化（Emery， Capitanio， Mason， Machado， Mendoza， & Amaral，2001）：動物變得很安靜，不再膽小，敢于接近新奇的刺激。更為有趣的是，正常猴子對杏仁核損傷的猴子表現出了異常的親和行為，但是杏仁核損傷的猴子卻沒有表現出對正常猴子異常的親和行為。這說明了正常猴子能夠發現異常猴子微妙的變化，即他們不再那么具有攻擊性并且易于接近，而杏仁核損傷的猴子卻不能發現這些變化。人類的研究發現，能夠強烈表達人的目的、意圖、情緒等社會性信息的生物性動作（biological motion）顯著激活了杏仁核（Bonda，Petrides，Ostry，& Evans，1996），而雙側杏仁核損傷的病人卻不能用正常的詞匯來描述這些生物性動作，也不能將這些動作歸入合理的社會范疇（Heberlein，Ravahi，Adolphs，Tranel，& Damasio，2000），這說明杏仁核在從刺激中提取他人的目的、意圖、動機、情緒等社會性信息中具有重要作用。總之，人類的大腦為人類在變化迅速的環境中得以生存提供了保障，使人類能從復雜的環境中提取出有用的信息，從而對事件結果做出預期，而外界的社會環境更為復雜得多也更難預測。杏仁核與其他腦區相互連接提取刺激的社會、情緒和動機等信息，以指導和調節我們的行為表達，實現社會交流，并更好適應社會環境。

3恐懼性條件反應

3.1恐懼性反應建立：外側核

大量的證據表明，杏仁核在經典恐懼性條件反射的習得中起重要的作用。通過將中性的刺激與厭惡性刺激配對出現，最終使中性刺激也具有了條件反應的特性，這就是恐懼性條件反射的典型范式（蔡厚德，2010）。神經心理學的研究發現，當中性刺激與厭惡性刺激伴隨出現時，動物的皮電反應增加，同時伴隨杏仁核激活的增加（LaBar，Gatenby，Gore，LeDoux，& Phelps，1998）。這表明杏仁核不但在參與負性情緒價值的習得，而且在恐懼性情緒的表達中也起重要作用。進一步的研究表明，杏仁核的外側核（lateral nuclei，LC）聚集來自大腦許多區域的信息，在外側核建立了條件刺激和非條件刺激表征的突觸可塑性（synaptic plasticity）的聯結，而損毀LC則影響恐懼性條件反射的建立（Campeau & Davis，1995）。因此，LC對恐懼性條件反射的習得起關鍵作用。外側核將信息投射到中央核（central nucleus）和基底核（basal nucleus），最后由中央核輸出信息，投射到其他腦區引起相應的恐懼和焦慮等情緒反應。

3.2信息傳遞的“低”路和“高”路

杏仁核能對早期的模糊情境作出定向判斷，而隨后的一些信息再提示情境是危險的或是安全的，從而將刺激的外顯特征與情緒反應連接起來。研究表明，存在兩條通路將刺激特征的有關信息傳遞到杏仁核。一條是直接的丘腦-杏仁核通路，也叫“低”路（“low”road）。這條通路傳遞刺激的感知覺信息，不經皮層的快速刺激輸入，稱之為“快通道”，能讓有機體做出快速的反應，以應對突如其來的情景變化。如果這些來自丘腦的信息中包含了危險性的信號，那么杏仁核在粗略的、快速的評價刺激的情緒意義后，便可率先激活并啟動自主、行為和內分泌反應。第二條通路是丘腦-皮層-杏仁核通路，也叫“高”路（“high”road）。這一通路將來自丘腦的感覺信號投射到感覺和聯絡皮層。大腦皮層基于對刺激的認知加工（外側前額皮層）、動機與情緒意義評價（腹內側前額皮層、眶額皮層和前扣帶回皮層）進一步調節杏仁核的情緒反應（劉飛，蔡厚德，2010）。

這兩條通路的存在對于物種的生存具有重要的意義，尤其是杏仁核與聽覺皮層的關系（LeDoux & Phelps，2010）。第一，皮層下通路的存在可以讓杏仁核迅速地覺察環境中危險性的刺激，尤其是在缺乏對刺激完整的、足夠時間的分析的情況下，這種“快速、直接的”加工通路使物種獲得了進化上的優勢。第二，這種快速的皮層下的通路可以啟動杏仁核去評價皮層通路所接收到的信息。如一個大的聲音可以讓杏仁核快速發出警告，以防被附近潛在的狩獵者捕獲的危險，但機體的防御機制并沒有立即完全發動，而是要等聽覺皮層去分析這一聲音的位置、頻率和強度，以決定這一潛在危險性的聲音的本質和范圍，而皮層下和皮層上信息的整合則發生在杏仁核的外側核。第三，皮層下通路可以起一種注意中斷的作用，使大腦通過杏仁核-皮層通路投射的方式，將注意力轉移到注意焦點范圍之外的危險刺激上。

3.3恐懼性反應消退：內側前額葉與背外側前額葉

恐懼的習得對于物種延續具有重要的作用，然而習得某些刺激不再具有危險性也是必要的。如果無危險性的刺激也引起不必要的恐懼反應而個體沒有能力去抑制這種恐懼反應的話，可能會干擾個體正常的生活和工作，甚至會引起非常嚴重的后果，如患恐怖癥、創傷后應激障礙、廣泛性焦慮癥和其他的焦慮障礙等。因此，恐懼反應的正常的習得和消退對于人類的正常生活具有非常重要的意義。

內側前額葉（medial prefrontal cortex）可能具有抑制杏仁核激活的作用，在恐懼消退中起重要作用。在一項fMRI研究中（Phelps，Delgado，Nearing，& LeDoux，2004），在對被試進行消退訓練時，內側前額葉激活增加。進一步分析發現，內側前額葉的激活程度與消退學習的程度呈正相關關系，而與杏仁核的激活呈負相關關系。臨床研究指出（Rauch，Shin，& Phelps，2006），內側前額葉功能紊亂則會引起與恐懼相關的臨床障礙。由于人類具有思考的能力，能夠采用認知策略去控制和管理自己的情緒，這使得研究者開始關注認知策略在恐懼反應消退中所涉及的神經基礎。研究經常會呈現一些負性的、具有情緒誘發的刺激，讓個體運用認知策略控制情緒反應。在這些研究中，杏仁核激活呈現下降的趨勢，而背外側前額葉（dorsolateral prefrontal areas）的激活則呈現上升的趨勢（LeDoux & Phelps，2010）。背外側前額葉可能參與更高級認知功能的加工，如執行控制功能等，而這一腦區與杏仁核沒有任何的纖維聯系，因此對杏仁核的任何調節作用可能都是通過腹側或內側前額葉作為中介進行的。研究也證實，當一個負性的情緒通過認知策略所消除時，內側前額葉的激活強度增加（Urry，2006）。

總之，杏仁核在恐懼反應的習得和消退上具有重要的作用，內側前額葉可能起了重要的調節作用。而“高”“低”通路則使杏仁核作為一種監控系統，不斷地監控情緒性刺激的背景信息的變化，并調節感知和記憶系統的激活水平以覺察和編碼這些變化，做出相應行為和情緒反應。

4情緒性注意

4.1刺激特征的前注意分析

對環境進行前注意分析（preattentive processing）可能是杏仁核的特性之一，以對有意義的信息進行編碼并記憶。Cherry（1953）提出了著名的“雞尾酒會效應”（cocktail party effect），指出像名字等這種情緒性突出的刺激（emotionally salient stimulus），可以突破有限的注意資源上的障礙到達意識的層面，并且會得到優先的加工權。人們一般通過注意瞬脫（attentional blink）實驗范式來研究注意的時間限制問題，發現當第二個目標刺激為情緒性刺激時，相比于中性的目標刺激，注意瞬脫效應明顯降低（Anderson，2005）。Anderson和Phelps（2001）對比了杏仁核損傷者和正常人的注意瞬脫效應，發現杏仁核損傷患者在情緒性刺激呈現時不能出現注意瞬脫減小的現象，這說明杏仁核可以調節對情緒性刺激的注意效果。

4.2感知皮層的調節

有研究者認為杏仁核可以增強感知皮層對情緒性刺激的加工（Morris，Ohman，& Dolan，1998），當呈現情緒性刺激時，對刺激的情緒特征接受快于刺激的意義，而情緒特征的較早發現可以影響后來的認知加工，如感知、注意和記憶等。負性情緒效價不但能夠激活與情緒加工相關的腦區，而且還能顯著激活相關的感知皮層，如恐懼性面部表達要比中性面孔更強地激活了面孔加工的腦區，如梭狀回皮層（fusiform cortex） （Pizzagalli， Lahmann， Hendrick， Regard， PascualMarqui， & Davidson， 2002），而這種感知皮層對信息加工的增強可能是通過杏仁核信息反饋調節（feedback）的結果。Vuilleumier等人對三組被試：海馬損傷的被試、海馬和杏仁核都損傷的被試和正常的控制組被試，呈現恐懼性的面孔和中性的面孔刺激，結果發現控制組被試和單獨海馬損傷的被試在恐懼面孔呈現條件下視覺皮層出現了更為強烈的激活，但是杏仁核損傷者的視覺皮層則沒有出現顯著性激活（Vuilleumier，Richardson，Armony，Driver，& Dolan，2004），這說明當視覺皮層加工情緒性刺激時，杏仁核可以調節視覺皮層的變化，在刺激加工的早期就接收到了有關刺激的情緒性意義的信息，并且通過與視覺皮層之間的相互作用來調節對感覺信息的加工。

總之，杏仁核能夠在刺激加工的早期分析有關情緒性的信息，并對感知皮層進行反饋調節以增強對刺激感知信息的加工，從而確保那些具有高喚醒度和顯著情緒性的刺激能夠得到優先注意和加工。

5情緒性記憶

5.1記憶的調節：編碼、鞏固和回憶

對情緒性事件的外顯記憶或陳述性記憶的強度增強方面，杏仁核具有重要作用，損傷杏仁核會損害這種增強效應。這主要表現在記憶的三個成分上：編碼、鞏固和回憶的主觀感。首先，杏仁核能夠影響海馬對刺激的編碼能力。有研究（McGaugh，2004）顯示，生理喚醒能夠激活杏仁核的β腎上腺素受體（betaadrenergic receptors）以調節海馬對信息的編碼，從而增強由生理喚醒所誘導的對事件的記憶能力。杏仁核的損傷并不能直接削弱對外顯記憶的鞏固，但是卻損傷了由生理喚醒所引起的對事件記憶增強的作用。其次，杏仁核在情緒性記憶鞏固中具有重要的作用。一項fMRI研究發現杏仁核在刺激編碼階段的激活能夠預測對于情緒性刺激的隨后的記憶情況（Stefanacci，Suzuki，& Amaral，1996）。而另一項研究發現在對情緒性的刺激進行編碼時，杏仁核和前部海馬的激活能夠增強后來對這些刺激的回憶能力（Dolcos，LaBar，& Cabeza，2004）。最后，杏仁核在對情緒性刺激的回憶中具有重要作用。一項fMRI研究發現，后部旁海馬和顳極在對中性的刺激作出“回憶”和“知道”判斷時激活增強，而杏仁核卻在對情緒性的刺激作出“回憶”和“知道”判斷時激活增強（Wheeler & Buckner，2004），這說明對于中性和情緒性刺激回憶的主觀判斷所涉及的神經機制是不同的。

5.2激素的調節作用

雙分離研究表明杏仁核對于情緒學習的內隱表達是必要的，而海馬對于外顯的或陳述性情緒記憶至關重要（蔡厚德，2010）。對動物和人的研究表明，杏仁核和海馬的不同記憶功能還會受一些激素的影響，如腎上腺素（epinephrine）、糖皮質激素（glucocorticoids）等。適當劑量的激素可以增強對事件的外顯記憶能力，激素水平過高則會損傷這種記憶（LeDoux & Phelps，2010），這可以解釋為什么情緒性喚醒有時會增強對事件記憶的能力，而有時則會降低對一些事件的記憶能力。進一步研究表明，這些激素對杏仁核和海馬起相反的作用（Kim & Diamond，2002），當杏仁核覺察到危險事件時，便會調節釋放激素。當激素到達大腦皮層時，會抑制海馬對外顯記憶的加工過程，而增強杏仁核對內隱情緒的加工（如恐懼條件反應獲得）。因此，在強烈的壓力或是刺激下，大腦外顯記憶的能力有時會被損壞，但內隱記憶的能力則不會受到影響，這可以解釋在遭受重大的創傷或壓力后對有關事件的記憶會喪失的現象，同樣也可以解釋抑郁癥患者和創傷后應激障礙患者的記憶功能失調現象（LeDoux & Phelps，2010）。

總之，杏仁核對記憶的易化作用使得情緒性事件在過了很長時間后仍能回憶起來。雖然，對情境記憶大多依靠海馬進行長時存儲而不是杏仁核，然而，當這一事件具有情緒性或是適度喚醒時，杏仁核能調節海馬并增強記憶的鞏固性。

6總結和展望

認知和情緒現象常摻雜在一起，認知任務經常包含情緒過程（如態度），同樣情緒任務也經常用社會性刺激（如面孔）。個體需從社會性刺激中提取情緒信息，以指導個體社會性行為的表達，同時，個體通過對刺激特征的感知，不但能夠通過認知策略調節恐懼反應的消退，而且使情緒影響認知加工，尤其是對注意和記憶功能的影響，能增強情緒性刺激的注意和記憶能力。而杏仁核作為邊緣系統的一部分，與前額皮層（prefrontal cortex）、感知皮層（sensory cortices）和海馬復合體（hippocampal complex）等腦區相互連接，是認知與情緒加工中的重要神經系統之一。綜上所述，情緒是一種受到社會背景所影響的自下而上加工（刺激驅動）和自上而下加工（概念驅動）交互作用的結果，而杏仁核則是參與這兩種加工過程最重要的腦神經基礎。今后，研究者需要在以下幾個方面進行深入拓展研究。

第一，注重對實驗設計及實驗條件的控制能更好研究杏仁核在認知與情緒加工中的作用。在動物研究中，當非條件刺激與條件刺激不再匹配呈現時，外側杏仁核對于條件刺激的激活強度隨時間的延長而下降（Repa， Muller， Apergis， Desrochers， Zhou， & LeDoux，2001）。人類的研究也表明，相比于恐懼獲得階段，恐懼消退階段杏仁核激活強度降低（Phelps et al.，2004）。但對患有特殊恐懼癥（specific phobia）的病人研究表明，在成功治愈時杏仁核并未表現出激活強度的降低（Straube，Glauer，Dilger，Mentzel，& Miltner，2006），這種不一致的情況可能是由于后者采用了block設計，這種實驗設計可能會引起杏仁核激活的習慣化。因此，有必要采用事件相關fMRI（eventrelated fMRI，erfMRI）技術來探究杏仁核是否能在消退反應中激活降低。另外，當觀看面部表情圖片時，個體對他人內部心理狀態的正常判斷中，杏仁核表現出顯著激活（Morris et al.，1996）。但有研究發現，雙側杏仁核的損傷只破壞了對來自靜態面部情緒所傳遞的社會和情緒信息的加工，而復雜視覺環境中的其他社會和情緒線索卻沒有受到影響（Adolphs & Tranel，2003）。那杏仁核是否只專門加工面部情緒？面孔既可以提供有關情緒狀態的信息，同時對面孔的加工也涉及社會認知的成分。或許，在根據社會性視覺線索做社會性判斷時要比對基本情緒做簡單判斷時更需要杏仁核的參與。將來有關研究還需關注實驗所采用的刺激類型或任務類型對實驗結果的影響。

第二，杏仁核與情緒的正負效價關系。負性或是正性的刺激相比于中性刺激均能更增強記憶能力，這種情緒對記憶的增強效應可能取決于情緒喚醒度以及杏仁核的激活程度而與情緒的正負效價無關（Cahill & McGaugh，1998）。有研究指出，正、負情緒分別激活一些額外的神經系統，如正性情緒能激活參與獎賞加工的神經系統（Hamann，Ely，Grafton，& Kilts，1999）。但參與正、負情緒對記憶的這種增強作用的腦神經機制的關系仍不清楚，有待進一步深入研究。