原發性肺黏液腺癌的影像學表現

涂 燦，鄧生德，汪建華，于志海，俞文英，鄧 茜，周成偉，王玉濤，于 亮，江 凱

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原發性肺黏液腺癌的影像學表現

涂 燦，鄧生德，汪建華，于志海，俞文英，鄧 茜，周成偉，王玉濤，于 亮，江 凱

目的 探討原發性肺黏液腺癌(PPMA)的影像和臨床、病理特征及影像診斷價值。方法 收集2011年3月—2014年3月寧波大學醫學院附屬醫院經手術病理或穿刺活檢證實的7例PPMA患者的臨床、影像及病理資料。7例患者均行CT平掃，其中4例行CT多期增強掃描，1例行MR平掃及MR多期增強掃描。觀察其影像學表現并與臨床和病理結果進行對照。結果 4例單發結節型，1例多發結節型，2例實變型，共9個病灶。外圍及胸膜下分布8個，另1個占據整個肺左下葉。最大徑0.5～17.3 cm，平均(4.9±5.0) cm。7例病變均未見出血、鈣化，分葉、空泡征、血管集束征各4例，空氣支氣管征、支氣管截斷征、暈征、胸膜凹陷征各3例，細小短毛刺、棘狀突起、碎石路征、衛星播散病灶、血管造影征、肺葉膨隆各2例；3例呈囊實性，實性成分均以邊緣分布為主或內部散在斑片樣分布；1例MR白肺征，實性成分彌散加權成像(DWI)明顯高信號，表觀擴散系數(ADC)值明顯降低。6例術后病理均為浸潤型肺黏液腺癌，分期為Ⅰa期1例，Ⅱa期1例，Ⅲa期4例。1例穿刺活檢證實為肺黏液腺癌。結論 PPMA的影像及病理表現有一定的特異性，正確認識其病理學特點，有助于提高對其影像征象的理解和認識。對懷疑肺黏液腺癌的肺實變患者應常規行MR重T2加權像(T2WI)及DWI。

原發性肺黏液腺癌；體層攝影術，X線計算機；磁共振成像；病理學

涂燦，鄧生德，汪建華，等.原發性肺黏液腺癌的影像學表現[J].中國全科醫學，2015，18(15)：1849-1853.[www.chinagp.net]

肺黏液腺癌是2011年肺腺癌國際多學科分類中一個新的術語，為腺癌的一種特殊類型[1]。原發性肺黏液腺癌(primary pulmonary mucinous adenocarcinoma，PPMA)臨床少見，其臨床表現無特異性，極易誤診為肺炎、肺結核及其他肺部疾病，導致延誤治療[2]。肺黏液腺癌在所有分化良好的腺癌中占30%，較其他類型肺癌5年生存率更長[1]。PPMA國內多以臨床、病理分析為主[2-4]，影像學分析多以個案報道為主[5-6]。本文收集7例經手術病理或穿刺活檢證實的PPMA患者的臨床、影像及病理資料，并復習相關文獻，總結和分析該病的影像特征與病理特征的相關性及影像診斷價值，以提高對PPMA的認識及診斷水平。

1 資料與方法

1.1 一般資料 收集2011年3月—2014年3月寧波大學醫學院附屬醫院經手術病理或穿刺活檢證實的7例PPMA患者，其中男6例，女1例；發病年齡54～75歲，中位發病年齡65歲，平均發病年齡63.9歲；病程1個月～2年。臨床以反復出現咳嗽、咳痰就診3例：1例咳大量白色黏痰，1例輕微胸痛，1例氣促；1周前受涼后出現流涕、咳嗽、咳痰、發熱就診1例；體檢時發現2例；痔瘡術前常規胸部X線片檢查發現1例。所有患者無消化道癥狀及其他臟器腫瘤病史。吸煙者5例，均為男性，吸煙>20支/d，煙齡34～40年。

1.2 影像學檢查 7例患者均行CT平掃，其中4例行CT多期增強掃描，1例行MR平掃及MR多期增強掃描。CT掃描均采用Philipsi CT 256層螺旋CT機，掃描條件為：120 kV、230 mA，層厚5 mm，層間距5 mm；對比劑采用非離子型對比劑碘海醇(350 mg I/ml)，劑量1.5 ml/kg，采用高壓注射器經肘靜脈團注，注射速率為3.0 ml/s，延遲時間30～180 s。MR平掃采用GE Signa HDXT 1.5 T雙梯度超導MR儀，腹部相控陣線圈，所有序列采用呼吸門控和屏氣掃描。檢查序列包括平掃軸面、冠狀T1加權像(T1WI)，快速梯度回波(FSPGR)雙回波序列及軸面T2加權像(T2WI)，快速回聚快速SE(FRFSE)序列，軸面T1WI FS FSPGR雙回波序列及T2WI FS FRFSE序列，軸位重T2WI及彌散加權像(DWI)(b=800)，軸面、冠狀面三維容積超快速多期動態增強掃描(3D LAVA)序列，軸面掃描層厚6 mm，間隔3 mm，冠狀面掃描層厚8 mm，間隔4 mm。對比劑為Gd-DTPA 1.0 mmol/kg，注射速率為2.0 ml/s，經肘靜脈注射并分別于注射前及注射后25、60、90、120 s行軸面動態增強掃描，延遲180 s掃描冠狀面。

1.3 圖像分析與測量 所有患者圖像由2名高年資主治醫師獨自閱片分析，對病變的部位、數目、形態、最大徑、邊緣及周圍情況、密度、內部結構及強化表現、有無縱隔、肺門腫大淋巴結及胸膜、胸壁侵犯進行評價。對1例行MR平掃的病變信號(與背部肌肉對比)、增強表現進行觀察分析，并將DWI傳至高級工作站(ADW )4.5工作站，自動生成表觀擴散系數(ADC)圖和DWI，參照病變在常規平掃、增強序列圖像和DWI上的位置，在ADC圖中選取感興趣區，測量其ADC值，分別測量3次，取其平均值作為病變的ADC值。意見不一致時與1名高級醫師共同協商確定。

1.4 實驗室及其他輔助檢查 所有患者行紅細胞沉降率、血常規、腫瘤標志物及腹部B超檢查，5例行低劑量CT引導經皮肺穿刺活檢，3例行纖維支氣管鏡檢查。

1.5 手術方式及病理檢查 5例行根治性肺葉切除及淋巴結清掃術，1例行姑息性切除術，手術切除的標本行常規固定和HE染色及免疫組化染色。

2 結果

2.1 CT表現

2.1.1 病變部位、數目、形態及最大徑 單發6例，多發1例，總共9個病灶。

本研究背景：

原發性肺黏液腺癌(PPMA)臨床少見，其臨床表現無特異性，極易誤診為肺炎、肺結核及其他肺部疾病，導致延誤治療。PPMA國內多以臨床、病理分析為主，影像多以個案報道為主,且其MRI表現少有報道。本文總結和分析PPMA的影像特征與病理的相關性及影像診斷價值，強調MRI在實變型黏液腺癌的診斷價值。

肺右上葉4個，右下葉1個，左上葉2個，左下葉2個。外圍及胸膜下分布8個，其中1個位于縱隔胸膜下(見圖1)；1個占據整個肺左下葉。結節型(類圓形、類橢圓形或不規則形)5例，其中4例呈單發結節，1例呈多發結節；實變型2例。最大徑0.5～17.3 cm，平均(4.9±5.0) cm，除1個結節為0.5 cm(出現在多發結節患者中)，其余病變均大于2.0 cm。

2.1.2 病變邊緣及周圍情況 6例邊緣毛糙不整，分葉、血管集束征各4例，暈征、胸膜凹陷征、支氣管截斷征各3例(見圖2)，細小短毛刺、棘狀突起、碎石路征各2例，肺葉膨隆2例(見圖3A)，2例病變所在肺葉有衛星播散病灶，1例邊緣呈不規則厚壁狀(見圖1B)。

2.1.3 病變的密度、內部結構及強化表現 7例均未見出血、鈣化，4例有空泡征，且分布于病灶邊緣部(見圖2、3A)。3例內部見空氣支氣管征，其中2例呈病理性支氣管(見圖3A)。行CT平掃及CT增強掃描的4例患者，血管造影征2例(見圖3A、B)，3例密度不均勻，呈囊實性，實性成分均以邊緣分布為主或內部散在斑片樣分布(見圖3B)，1例密度均勻；實性成分平掃CT值29.5～36.9 HU，平均(34.0±3.5)HU。CT增強掃描后，囊性成分無強化，實性成分中度或明顯強化，強化幅度25.9～59.5 HU，平均(40.0±15.0) HU，1例于60 s達峰值，而后緩慢下降，另3例于120～180 s仍持續強化。

2.1.4 縱隔、肺門腫大淋巴結及胸膜、胸壁侵犯情況 5例有縱隔腫大淋巴結，1例有肺門腫大淋巴結，其中1例縱隔腫大淋巴結內部出現明顯壞死。均無胸膜、胸壁侵犯。

2.2 MR表現 肺葉膨隆，以長T1、長T2信號為主(見圖3C)，重T2WI呈明顯高信號，呈白肺征(見圖3D)，可見血管造影征及病理性空氣支氣管征，邊緣多發含氣小泡狀低信號；內部及邊緣散在分布斑片狀、片絮狀實性成分，呈等T1、等T2信號(見圖3C、D)，DWI呈高信號(見圖3E)，ADC值明顯減低(ADC=1.42×10-3mm2/s)(見圖3F)；MR增強掃描后，實性成分明顯強化，黏液成分無強化(見圖3G)。

2.3 病理特征 6例手術患者大體病理肉眼見腫物呈灰白色、濕潤、半透明似膠凍狀；鏡下腫瘤細胞排列成細支氣管肺泡結構或腺腔，細胞呈柱狀或杯狀，胞質豐富、透亮呈分泌狀，胞核位于基底，細胞異型不明顯或輕度，核分裂象罕見，肺泡及腺腔內充滿黏液，部分浸潤間質(見圖4)。免疫組化均呈CK7(+)、CK5/6(-)、P63(-)，2例CK20(+)、甲狀腺轉錄因子1(TTF-1)部分(+)(見圖5A、B)。6例術后病理均為浸潤型肺黏液腺癌，分期為Ⅰa期1例，Ⅱa期1例，Ⅲa期4例。另1例未行手術治療，經穿刺活檢證實為肺黏液腺癌。

2.4 影像診斷 CT檢查4例單發結節型中1例誤診為縱隔腫瘤，另3例診斷為肺癌；1例多發結節型及2例實變型均誤診為肺炎癥性病變。實變型1例MR檢查診斷為肺黏液腺癌。

注：患者，男，57歲

圖1 A (肺窗)、B(CT增強掃描靜脈期)顯示肺右上葉尖段縱隔胸膜下類橢圓形腫塊，內部囊性成分無強化，邊緣呈不規則厚壁，明顯強化

Figure 1 A(lung window) and B(CT enhanced venous phase) showed a oval mass in mediastinal subpleura of apical segment of the right lung,which cystic components were no enhancement and the edge was enhanced obviously thick and irregular wall

注：患者，男，66歲

圖2 右上肺實變，上葉及前段支氣管開口呈魚嘴樣狹窄，后段支氣管截斷，邊緣呈磨玻璃樣(暈征)，且見多發小空泡

Figure 2 The consolidation in the right upper pulmonary showed the upper lobe and anterior segmental bronchus opening were stricture like fish mouth,posterior segmental bronchus was truncation,the edge was ground glass (halo sign) and there were many small vacuoles in it

注：患者，男，75歲

圖3 A、B 為CT增強掃描顯示肺左下葉實變，肺葉膨隆，實變影內見病理性支氣管征、血管造影征，上緣多發小空泡，囊性成分無強化，腫瘤實性成分中度強化，以病變邊緣分布為主，肺門未見腫塊；C為T2壓脂像黏液成分呈高信號，腫瘤實性成分呈低信號，呈片絮狀分布于病變邊緣部；D為 T2黏液成分仍呈高信號；E為DWI 腫瘤實性成分明顯高信號；F為ADC圖ADC值明顯減低(ADC=1.42×10-3mm-2/s)，G為MR增強掃描顯示實性成分明顯強化，黏液成分無強化

Figure 3 A and B enhanced CT showed left lower lobe pulmonary consolidation,lung lobe distention,pathological bronchial sign and angiogram sign in the lesion,multiple small vacuoles within the upper edge of the lesion,cystic components without enhancement,solid components with moderate enhancement and distribution mainly in the edge of the lesion,no mass in hilus of the lung；C T2 fat suppression showed mucus components with high signal,solid components with low signal and distribution in the edge of the lesion；D mucus components still showed high signal in T2；E solid components with significantly higher signal in DWI；F ADC diagram showed the ADC value of the solid lesions were significantly lower (ADC=1.42×10-3mm-2/s)；G MR enhancement showed the solid components with obvious enhancement and mucus components without enhancement

圖4 手術后標本病理切片，肺泡腔內充滿大量黏液，癌細胞胞質透亮、細胞核位于基底部，沿細支氣管肺泡壁伏壁生長及漂浮在大量黏液湖中(HE染色，×200)

Figure 4 Pathological specimens after operation showed the alveolar spaces were filled with mucus,cancer cells with cytoplasmic lucency,the nucleus located in the basal part of cells,growth along the bronchial alveolar wall and floating in the mucus lake

圖5 A為CK7陽性，B為P63陰性(免疫組化染色，×100)

Figure 5 Immunohistochemical staining showed CK7 positive in A and P63 negative in B

3 討論

3.1 PPMA的臨床與病理表現 PPMA多見于中老年患者[2]，本組中位發病年齡為65歲，與普通型腺癌患者的平均67歲接近。肺腺癌一般以女性較多見[7]，本組男女發病之比為6∶1，可能與樣本數少有關。臨床表現無特異性，不易早期發現。本組3例為體檢或偶然發現。肺黏液腺癌分泌大量黏液導致肺泡內黏液增多，患者可咳出大量白色黏痰[8],但多在病變晚期出現，且無特異性，本組僅1例病變占據整個左下肺葉的患者出現反復咳大量白色黏痰。

根據最新肺腺癌分類標準[1]，PPMA包括黏液性原位腺癌(AIS)、微浸潤腺癌(MIA)及浸潤型黏液腺癌，前兩者非常罕見。PPMA的病理特征為癌組織呈界限不清的灰褐色、柔軟、半透明似膠凍狀。由于癌細胞分泌較多的黏液并堆積在細胞中，將細胞核擠壓到細胞的一側呈新月形，肺泡內可見大量的黏液。癌細胞產生的細胞外黏液形成大小不等的黏液池(黏液湖)，常可見成堆或散在的癌細胞漂浮在其中，黏液湖周圍常有結締組織反應[9]。腫瘤細胞具有杯狀或柱狀細胞形態，不典型增生細胞不明顯或缺如，當發現間質浸潤，則腫瘤細胞分泌黏蛋白減少及不典型增生增多[10]。PPMA的組織學特征與轉移性胃腸道腺癌極為相似，有時需要結合免疫組化檢測免疫表型以鑒別[4]。文獻研究證實，PPMA具有獨特的免疫表型：高表達CK7，部分表達TTF-1、CK20，而轉移性胃腸道腺癌高表達CK20，而陰性表達CK7、TTF-1[4]。PPMA分化程度高，惡性程度較低，臨床癥狀出現的晚，本組6例PPMA患者的病理分期位于Ⅰa～Ⅲa期，所有患者術前未發現遠處及對側肺轉移。

3.2 PPMA的影像診斷價值及其影像學表現 PPMA影像上可分為單發結節型、實變型及多發結節型。

3.2.1 單發結節型 本組4例表現為單發結節，均位于肺外圍及胸膜下。1例位于縱隔胸膜下而誤診為縱隔腫瘤，其余3例術前診斷為肺癌。通過本組患者總結，筆者認為，PPMA除具備一般肺癌的影像特征外，還有一些相對特異的影像特征：(1)由于腫瘤內含有黏液成分，其密度常低于肌肉的密度；(2)暈征及碎石路征，暈征是圍繞病變周圍的磨玻璃影，邊界常不清，病理上，磨玻璃影相當于分泌到肺泡間隙的黏液及巨噬細胞聚集或肺泡周圍部分，被腫瘤細胞替代而肺泡間隙未被完全填充[11]。碎石路征見于暈征背景上，為腫瘤細胞沿肺泡間隔生長，肺泡壁增厚，但肺泡未閉塞，其內可見少量黏液或脫落的腫瘤細胞；(3)空泡征，尤其是病變邊緣部或周圍磨玻璃影內出現空泡征，其病理基礎主要是尚未被腫瘤破壞、替代的肺結構，如肺泡、擴張扭曲的未閉細支氣管等[12]；(4)粟粒狀衛星瘤灶，呈“衛星”樣圍繞病變，小葉中心分布，多呈磨玻璃影，這可能與腫瘤沿氣道播散或分泌黏液有關。本組1例單發結節CT增強掃描后呈中度強化，且密度均勻，并未出現明顯黏液或囊性成分，另一呈囊實性腫塊的患者，內部為囊性密度，實性成分分布于病變邊緣，呈不規則厚壁狀，且厚壁明顯強化，與文獻報道腫塊無或輕度強化有所不同[5-6]，這可能與黏液池周圍常有結締組織反應使病變呈結節樣或周圍間質浸潤時，腫瘤細胞分泌黏蛋白減少及不典型增生增多有關。

3.2.2 實變型 實變型PPMA是唯一在影像學上表現為非支氣管阻塞性的實變的肺癌[13]，其影像學表現與大葉性肺炎、干酪性肺炎等肺部感染性病變相似，常被誤診。本組1例表現為不完全的肺葉實變，另1例表現為整個肺葉的實變，CT均誤診為大葉性肺炎，后1例MR診斷正確。本研究發現，MR平掃也能達到CT增強掃描的顯示征象效果，可通過信號強度的變化而間接做出診斷。復習相關文獻，總結其相對特異的影像特征主要有：(1)外圍性分布，其起源于細支氣管黏液杯狀細胞。(2)肺葉膨隆，腫瘤產生的黏液可使肺葉膨脹，導致葉間裂向外膨隆。(3)病理性支氣管充氣征，見于病變后期，表現為葉段性實變內見走行僵硬、分支少、呈“枯樹枝”狀的充氣支氣管。病理基礎是腫瘤細胞沿支氣管壁伏壁生長及肺泡腔內黏液擠壓。(4)空泡征，實變病灶邊緣多發含氣小囊狀透亮影。(5)暈征及周圍衛星瘤灶，暈征為實變中央相對密實，邊緣淺淡，逐漸過渡為磨玻璃影；病變周圍出現結節播散灶，且鄰近病變的結節逐漸與病變結節相互融合，是由于腫瘤細胞或黏液沿支氣管播散而形成，或沿肺泡間隔或肺泡孔蔓延所致[14]。(6)實性成分以邊緣分布為主，當黏液成分較多時，實性成分呈斑片絮狀分布于病灶內部或邊緣，以增強掃描后期顯示最清楚。其原因是：癌細胞產生的細胞外黏液形成大小不等的黏液湖，癌細胞成堆或散在地漂浮在其中；或黏液組織擠壓癌細胞偏向邊緣側；增強掃描后期，黏液及癌細胞強化程度差異大。(7)“白肺征”，MR重T2WI上黏液成分表現為明顯高信號，此征象對肺黏液腺癌的診斷有高度的特異度和靈敏度[13，15]。“白肺征”也可見于阻塞性肺炎，可通過發現中央氣道內腫塊予以鑒別。(8)DWI明顯高信號，病變實性成分彌散顯著受限，呈明顯高信號，實性成分ADC值明顯降低。癌細胞內及細胞外黏液蛋白分泌，造成細胞內、外水分子彌散明顯受限；PPMA癌細胞沿肺泡壁生長并相對保留肺的組織結構，其癌組織細胞密度低于鱗癌等其他組織類型肺癌，DWI及ADC值有助于肺良惡性病變的診斷，不同病理類型的肺癌間ADC值亦有差異[16]。

3.2.3 多發結節型 本組該例PPMA患者合并肺炎，在臨床抗感染治療中，肺炎性結節吸收好轉，而惡性結節依舊存在，且部分結節具有融合趨勢，出現新的斑片狀實變影，鄰近的結節與實變影亦具有融合趨勢。過去常認為多發結節是病變經氣管或淋巴管肺內播散的結果，但現在多數學者支持多克隆假說，即多發結節不一定是肺內轉移[17]。本型主要CT征象有：(1)母瘤，即多發結節中一較大的腫塊，其位于肺外圍及胸膜下，可見分葉、毛刺、空泡、暈征及胸膜凹陷等征象。(2)結節融合、結節與實變融合趨勢，由于腫瘤細胞或黏液沿肺泡間隔、肺泡孔蔓延。

綜上所述，PPMA是一種分化良好的腫瘤，其臨床表現無特異性且常與影像學表現不相符。PPMA的影像學及病理表現有一定特異性，正確認識其病理學特點，有助于提高對其影像特征的理解和認識。對懷疑肺黏液腺癌的肺實變患者應常規行MR重T2WI及DWI。

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修回日期：2015-03-13)

(本文編輯：李婷婷)

Tu C,Deng SD,Wang JH,et al.Imaging features of primary pulmonary mucinous adenocarcinoma[J].Chinese General Practice，2015，18(15)：1849-1853.

Imaging Features of Primary Pulmonary Mucinous Adenocarcinoma

TUCan,DENGSheng-de,WANGJian-hua,etal.DepartmentofRadiology,theAffiliatedHospitalofSchoolofMedicineofNingboUniversity,Ningbo315020,China

Objective To study the imaging,clinical and pathologic characteristics of primary pulmonary mucinous adenocarcinoma (PPMA) and their diagnostic value.Methods Seven patients with histopathologically or needle biopsy proved PPMA in the Affiliated Hospital of School of Medicine of Ningbo University from March 2011 to March 2014,were selected as study subjects,the imaging,clinical and radiographic data of the subjects were collected.All patients underwent CT plain scan,among them，4 patients underwent CT multi-phase enhanced scan，and 1 patient underwent MR plain scan and multi-phase enhanced scan.Imaging findings were analyzed and compared with clinical and pathologic findings.Results 7 patients had 9 lesions,among whom 4 patients had solitary nodule,1 patient had multiple nodule and 2 patients had nodular consolidation.Of the 9 lesions,8 lesions were located in peripheral areas or under the pleural membrane,another lesion occupied the whole of the left lower lobe.The maximum diameter of the lesions ranged from 0.5 to 17.3 cm〔mean value was(4.9±5.0 )cm〕.Hemorrhage and calcification were not found among all lesions in 7 patients;lobulated sign,vacuole sign and vascular convergence sign was found in 4 cases respectively;air bronchograms,bronchial cut-off sign,halo sign and pleural indentation sign was found in 3 cases respectively;spiculation,spiculate protuberance,crazy paving pattern,′satellite′ disseminated nodules,angiogram sign and lung lobe distention was found in 2 cases respectively;3 cases had solid cystic lesions,solid components showed marginal distribution or internal scattered patchy distribution;MRI features of the lesion in 1 case showed "white lung sign",diffusion weighted imaging (DWI) of solid components showed obviously high signal and the apparent diffusion coefficient (ADC) value decreased obviously.6 patients had histopathologically proved invasive mucinous adenocarcinoma of lung,among whom 1 was in stage Ia，1 was in stage Ⅱa,4 were in stage Ⅲa.Conclusion PPMA had specific imaging and pathologic characteristics,understanding of the pathologic characteristics correctly can contribute to improving the image understanding.Lung consolidation patients with suspected pulmonary mucinous adenocarcinoma should undergo routinely MRI heavy T2WI and DWI.

Primary pulmonary mucinous adenocarcinoma；Tomography,X-ray computed；Magnetic resonance imaging；Pathology

315020浙江省寧波市，寧波大學醫學院附屬醫院放射科(涂燦，鄧生德，汪建華，于志海，王玉濤，于亮，江凱),胸外科(周成偉)；寧波市臨床病理診斷中心(俞文英，鄧茜)

鄧生德，315020浙江省寧波市，寧波大學醫學院附屬醫院放射科；E-mail：dengsd116@163.com

R 734.2

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10.3969/j.issn.1007-9572.2015.15.025

2014-12-21；