多氯聯(lián)苯（PCBs）污染土壤的生物修復

張　雪，劉維濤，梁麗琛，陳　晨，霍曉慧，李　松

（南開大學環(huán)境科學與工程學院環(huán)境污染過程與基準教育部重點實驗室/天津市城市生態(tài)環(huán)境修復與污染防治重點實驗室，天津300350）

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多氯聯(lián)苯（PCBs）污染土壤的生物修復

張雪，劉維濤*，梁麗琛，陳晨，霍曉慧，李松

（南開大學環(huán)境科學與工程學院環(huán)境污染過程與基準教育部重點實驗室/天津市城市生態(tài)環(huán)境修復與污染防治重點實驗室，天津300350）

摘要：多氯聯(lián)苯（PCBs）是一類持久性有機污染物（POPs），因氯原子取代位置和數(shù)量的不同共有209種同系物。近年來，土壤中的PCBs污染問題已引起人們的廣泛關注。由于PCBs具有高分子穩(wěn)定性、低水溶性和顆粒相高吸附勢，土壤基質中PCBs的去除極其困難。此外，PCBs的高憎水性和親脂性使之易于在動物體脂肪組織和母乳富集。生物修復技術是指利用生物有機體（綠色植物、微生物和動物）的作用將環(huán)境中污染物轉化為無害或低毒產(chǎn)物的過程。生物修復技術具有成本低、高效和環(huán)境安全等特征，被認為是可替代傳統(tǒng)的土壤污染修復技術的最佳選擇之一。因此，通過綜述國內外土壤PCBs污染現(xiàn)狀和健康效應，以及土壤PCBs污染的生物修復最新研究進展和相關修復機理，對微生物修復、植物修復和蚯蚓修復目前存在的問題和后續(xù)研究方向進行了討論及展望，以期為今后生物修復PCBs污染土壤提供有益參考。

關鍵詞：生物修復；多氯聯(lián)苯（PCBs）；土壤污染；植物修復；微生物修復；蚯蚓修復

張雪，劉維濤，梁麗琛，等.多氯聯(lián)苯（PCBs）污染土壤的生物修復[J].農(nóng)業(yè)環(huán)境科學學報，2016，35（1）：1-11.

ZHANG Xue，LIU Wej-tao，LIANG Lj-chen，et a1. Bjoremedjatjon of soj1s po11uted by po1ych1orjnated bjpheny1s（PCBs）[J]. Journal of Agro-Environment Science，2016，35（1）：1-11.

多氯聯(lián)苯（Po1ych1orjnated bjpheny1s，PCBs）是一類人工合成的氯代芳香烴類持久性有機污染物（POPs），化學式為C12H10-nC1n（n≤10）[1]。1864年，PCBs首次被人工合成，迄今全球PCBs生產(chǎn)量為100～150 萬t，其中約30％通過各種途徑進入環(huán)境，最終蓄積于土壤或沉積物中[2-3]。PCBs是高憎水化合物，具有高親脂性和生物蓄積性，可通過食物鏈的逐級生物放大作用危害動物和人體健康[4]。

對于PCBs污染土壤的修復，傳統(tǒng)的物理/化學修復技術對環(huán)境干擾大、成本高昂且易造成二次污染[5]，而生物修復技術（Bjoremedjatjon），即利用微生物、綠色植物及其酶類處理污染環(huán)境，使其恢復到初始狀態(tài)或達到環(huán)境健康水平[6]，被認為是可替代傳統(tǒng)修復技術的新興技術，具有生態(tài)安全、成本低廉和環(huán)境友好等優(yōu)點[5]。生物修復包括原位（in situ）生物修復和異位（ex situ）生物修復[6]；狹義的生物修復通常指微生物修復，而廣義的生物修復包括植物修復、微生物修復和動物修復。

近年來，PCBs污染問題引起國內外研究者的日益關注。筆者利用Web of Scjence TM核心合集檢索（主題檢索Po1ych1orjnated bjpheny1s or PCBs，結果中檢索Remedjatjon，至2015-07-09）發(fā)現(xiàn)，2004—2014年間發(fā)表的有關PCBs污染修復的文獻數(shù)量逐年增多（圖1），但僅有少量文獻對PCBs污染的植物修復或微生物修復進行了綜述報道[7-8]，而有關PCBs污染廣義生物修復的綜述尚鮮有報道。因此，本文綜述了微生物修復、植物修復和動物修復PCBs污染土壤的最新研究進展，探討其強化修復技術，并對后續(xù)研究進行討論及展望，以期為今后生物修復土壤PCBs污染的相關研究提供一定參考。

圖1　2004—2014每年發(fā)表的有關PCBs污染修復的文獻數(shù)量Fjgure 1 Number of pub1jcatjons about PCBs remedjatjon per year from 2004 to 2014

1　土壤中的PCBs

1.1PCBs的來源、遷移和歸趨

迄今未見環(huán)境中PCBs天然來源的文獻報道。土壤中的PCBs來源于PCBs的生產(chǎn)、使用和處置過程，土壤不斷地接納由各種途徑輸入的PCBs[8]。建筑、油漆和廢舊設備是北美和歐洲土壤PCBs污染的重要來源，而土壤和水體中的PCBs污染可揮發(fā)導致大氣污染[9]。此外，電子垃圾的拆解和焚燒等活動也是形成環(huán)境PCBs污染的重要原因之一，相關研究發(fā)現(xiàn)我國南方的某些電子垃圾拆解區(qū)土壤存在嚴重PCBs污染[10]。

PCBs具有較高的化學穩(wěn)定性和半揮發(fā)性，易于在環(huán)境中循環(huán)，主要循環(huán)過程涉及污染場地的PCBs向大氣揮發(fā)擴散，?大氣遠距離輸送并通過干濕沉降進入土壤和水體環(huán)境[11]，而且大氣中PCBs沉降是土壤PCBs污染的重要來源之一。PCBs在環(huán)境中的遷移和歸趨取決于PCBs的理化特性和環(huán)境介質特征。辛醇-水分配系數(shù)（Kow）常用于預測PCBs在環(huán)境中的移動性，PCBs的1g Kow值范圍為4.5～8.2，其中1g Kow> 6的高氯代PCBs主要與大氣、土壤和沉積物中的顆粒物結合，低氯代PCBs則主要以氣相形態(tài)存在并可被大氣遠距離運輸。因此，土壤介質中通常包含較高比例的高氯代PCBs，而低氯代PCBs主要分布在大氣中[7]。據(jù)Harrad等[12]估算，英國約有93.1％的PCBs存在于土壤環(huán)境中，海水和海洋沉積物中分別為3.5％ 和2％，而多達0.2％的PCBs可能存在于人體中。

1.2PCBs的含量

環(huán)境中的PCBs在1966年首次被檢出[13]，此后世界各地均有PCBs檢出的報道，甚至包括極地地區(qū)[14]。Mejjer等[15]調查發(fā)現(xiàn)，全球PCBs土壤背景值為26～96 900 pg.g-1，平均值為5410 pg.g-1。Lj等[16]研究報道，全球土壤PCBs含量范圍為40～100 000 pg.g-1，平均值4900 pg.g-1，歐洲和北美洲含量較高，平均值（含量范圍）分別為7500（47～97 000）、4300（110～25 000）pg.g-1，亞洲和非洲地區(qū)含量較低，平均值（含量范圍）分別為580（120～2900）、390（94～620）pg.g-1，南美洲和澳大利亞的平均值（含量范圍）分別為1400（61～9500）、280（140～540）pg.g-1。

Ren等[17]對我國土壤中51種PCBs開展了系統(tǒng)的調查研究，結果發(fā)現(xiàn)全國52個?樣點的PCBs濃度范圍為138～1840 pg.g-1，平均值為515 pg.g-1，約為全球土壤背景值5410 pg.g-1的1/10。我國本底土/農(nóng)村土壤中PCBs同類物主要以三氯苯（～44％）和二氯苯（～28％）為主，而全球本底土主要以六氯苯（～46％）和五氯苯（～27％）為主，與我國城市土壤中PCBs的同類物構成較為類似[15，17]。近年來，文獻報道的國內外不同地區(qū)土壤PCBs含量如表1所示。

1.3PCBs的健康效應

PCBs可通過攝食、吸入或皮膚接觸進入動物體，在肝臟、肌肉和脂肪組織蓄積。通常情況下，PCBs表現(xiàn)出低到中度毒性，動物實驗半致死濃度（LD50）為0.5～11.3 g.kg-1體質量[1]。PCBs引發(fā)的有害健康效應與其暴露途徑、濃度和生物的年齡、性別有關[8]。流行病學研究表明：PCBs長期暴露可引發(fā)氯痤瘡和2型糖尿病，損傷生物體的免疫、生殖、內分泌和神?系統(tǒng)[5]，導致較高的肝癌和惡性黑色素瘤發(fā)病率[1]。美國環(huán)保局（USEPA）、衛(wèi)生與公眾服?部（DHHS）和國際癌癥研究署（IARC）已將PCBs歸類為“疑似人類致癌物”（Suspected human carcjnogens）[5]。

2　微生物修復

微生物修復是指利用天然存在的或培養(yǎng)的功能微生物群，在適宜環(huán)境件下，促進或強化微生物代謝功能，從而達到降低有毒污染物活性或降解成無毒物質的生物修復技術[35]。微生物修復土壤PCBs的主要途徑包括厭氧脫氯（Anaerobjc dech1orjnatjon）和好氧生物降解（Aerobjc bjodegradatjon）[7]。厭氧脫氯是一個能量輸出過程，高氯代PCBs作為電子受體被還原成低氯代PCBs[36]；而好氧生物降解通常被限制在低氯代PCBs（氯原子數(shù)<5），通過氧化反應生成氯-2-羥基-6-氧-6-苯基己-2，4-二烯酸（C1-HOPDA）和氯苯甲酸，開環(huán)甚至完全礦化[37]。盡管還原脫氯并未降低PCBs的摩爾濃度，但這一過程卻降低了其類二噁英毒性，從而使其更易于被好氧菌降解[38]。

2.1厭氧脫氯

表1　國內外不同地區(qū)土壤中PCBs含量Tab1e 1 PCBs concentratjon jn soj1s of varjous regjons jn Chjna and abroad

1987年，Brown等[39]首次報道了底泥中PCBs的厭氧脫氯。Quensen等[40]在實驗室件下證實了PCBs的微生物厭氧還原脫氯，后續(xù)的研究發(fā)現(xiàn)厭氧脫氯導致了低氯代PCBs同系物在底泥中的富集，且PCBs上氯取代位置的優(yōu)?取代程度為間位>對位>鄰位[41]。Bedard等[42]研究表明PCBs在厭氧環(huán)境中存在自然衰減的現(xiàn)象，進一步證實了在厭氧件下PCBs可以被微生物降解。PCBs的微生物厭氧脫氯廣泛存在于厭氧環(huán)境中，包括淡水、河口和海洋的沉積物[43]。

一般而言，氯原子數(shù)量≥4的PCBs難被好氧降解，通?？杀粎捬踹€原性脫氯，即在厭氧微生物作用下，PCBs作為電子受體，其所含氯原子被氫原子取代，其中PCBs間位和對位上的氯原子優(yōu)?被氫原子取代，而鄰位上的氯原子較難被取代[7]。Brown等[44]通過對比PCBs同系物?厭氧脫氯損失和產(chǎn)物組成，將PCBs的厭氧脫氯類型分為八類，并將其命名為M、Q、H'、H、P、N、LP和T，而其他特殊的厭氧脫氯過程則可認為是這八種類型的組合。其中，厭氧脫氯過程N、M、H的產(chǎn)物上的氯原子取代位24-、246-取代模式PCBs上兩側無氯原子排布的對位氯和23-、234-、235-取代模式PCBs上的間位氯，恰是過程LP的目標反應位點，二者聯(lián)合即可完成徹底的脫氯，使微生物修復的功效發(fā)揮到最大[45]。

2.1.1溫度

溫度對PCBs還原脫氯的速率、程度、產(chǎn)物有重要的影響。Wu等[46]在不同的溫度梯度（4～66℃）觀察微生物對沉積物中Aroc1or1260的脫氯情況，結果證實存在一個最佳的總氯脫除溫度范圍（20～27℃），不同的溫度區(qū)間分別對應不同的脫氯過程。溫度范圍雖有部分重疊，但單獨的反應過程仍具有較強的溫度依賴性：8～30℃時類型N（間位脫氯）為主導；12～34℃時類型P（對位脫氯）為主，且溫度越高反應速率越快；18～30℃時也有類型LP（無側位氯取代對位脫氯）存在；在50～60℃的高溫件下則以類型T（脫2345-基團上的間位氯）為主。Tjedje等[47]研究哈德遜河沉積物中Aroc1or1242在12、25、37、45、60℃下還原脫氯時發(fā)現(xiàn)，Aroc1or 1242在12℃時還原脫氯速度為25℃時的兩倍。

2.1.2pH

pH影響脫氯的主要途徑包括：①pH?變PCBs在底泥介質上的吸附行為，從而影響PCBs的生物利用性；②pH?變微生物菌群結構和活性；③pH直接影響吉布斯自由能和氧化還原電位[48]。盡管在pH 5～8 時PCBs還原脫氯都能夠進行，但還原脫氯的最佳pH范圍為7～7.5。pH還可影響脫氯位置，對位脫氯發(fā)生在pH6～8之間，鄰位脫氯在pH6～7.5范圍內進行，僅有間位脫氯受pH影響較少[49]。

2.1.3可利用碳源

PCBs的厭氧脫氯是一個還原反應，PCBs在反應中作為電子受體，脫氯微生物則需要其他化合物作為碳源和電子供體來維持自身的生理代謝活動和生長。外加碳源可為脫氯微生物的生長提供足夠的碳和能量，但也可能導致其他競爭微生物快速生長，抑制脫氯微生物[49]。A1der等[50]研究指出添加脂肪酸（乙酸、丙酸、丁酸和己酸）能加速PCBs還原脫氯的速度。添加20 mmo1.L-1丙酮酸鹽和10 mmo1.L-1蘋果酸鹽能促進2346-CB的間位脫氯，而20 mmo1.L-1丙酮酸鹽能顯著提高246-CB的對位脫氯[49]。

2.1.4電子供體和電子受體

H2是PCBs脫氯微生物可利用的有效電子供體，部分微生物自身有產(chǎn)氫功能，其與脫氯過程結合可促進脫氯反應的進行。通常，小于1％（體積分數(shù)）的H2不會對PCBs脫氯產(chǎn)生顯著影響，中等濃度的H2促進脫氯，而高于10％的H2可以抑制某些脫氯反應的進行并?變脫氯路徑和歷程[49]。Soko1等[51]發(fā)現(xiàn)在H2/CO2情況下，2，3，4-CB被脫氯還原成2，4-CB、2，3-CB和2-CB；在N2或者N2/CO2情況下，還原產(chǎn)物只有2，4-CB。

底泥中NO-2和SO2-4是良好的電子受體。PCBs脫氯反應總與產(chǎn)甲烷、SO2-4還原、Fe3+還原和反硝化等生物過程相伴生。Zwjernjk等[52]研究表明，向哈德遜河底泥沉積物中加入FeSO4能促進Aroc1or 1242的厭氧還原脫氯。添加FeSO4、Na2SO4和PbC12能夠促進對位脫氯，其作用機理可能是添加物為對位脫氯微生物提供了足夠的電子受體，而促進脫氯微生物的生長和活性。

2.2好氧降解

PCBs多被能降解芳香環(huán)的微生物降解，降解過程主要受到4種聯(lián)苯降解酶的控制，即聯(lián)苯雙加氧酶（BphA）、二氫二醇脫氧酶（BphB）、2，3-二羥基雙加氧酶（BphC）和水解酶（BphD）[53]。好氧過程能將低氯（< 5）PCBs氧化為氯代苯甲酸，但很難降解高氯含量的PCBs。低氯PCBs的降解過程主要是通過一個四步鄰位開環(huán)，生成五碳化合物及氯代苯甲酸（圖2），好氧微生物利用BphA對PCBs加氧，加氧位置一般在2，3位，有時也在3，4位，催化形成二氫二醇PCBs；BphB將其催化為2，3-二羥基PCBs；BphC又將其催化為2-羥基-6-氧-6-氯苯基-2，4-己二烯酸；BphD則通過開環(huán)方式催化形成氯代苯甲酸和2-羥基-2，4雙烯戊酸。通常，氯代苯甲酸會作為最終代謝產(chǎn)物進行累積[54]，可被其他細菌降解，2-羥基-2，4雙烯戊酸可為子細菌的生長與繁殖提供有效碳源，最終被氧化成CO2[36]。

近年來隨著研究的深入，不斷有新的PCBs降解菌被分離鑒定。史舜燕等[55]?用富集培養(yǎng)的方法從PCBs污染土壤中篩選到1株PCBs的高效降解細菌，命名為PS-11，此菌株屬于嗜麥芽寡養(yǎng)單胞菌。?何軍等[56]?富集培養(yǎng)從長期受PCBs污染的土壤中篩選分離到1株能以聯(lián)苯為唯一碳源和能源生長的革蘭氏陰性細菌DN2，?形態(tài)觀察、16S rDNA?列分析和系統(tǒng)發(fā)育分析初步鑒定為Pseudomonas sp.。陳濤等[57]從長期受PCBs污染的土壤中篩選出2株多氯聯(lián)苯降解菌，并對其形態(tài)和生物學特性進行了觀察研究，發(fā)現(xiàn)對這2株菌馴化篩選得到的混菌對PCBs的降解效果最好。

2.3好氧-厭氧協(xié)同降解

微生物厭氧脫氯是一個能量輸出過程，高氯代PCBs作為電子受體被還原成低氯代PCBs同系物[36]；而好氧生物降解通常被限制在低氯代PCBs（氯原子數(shù)<5），通過氧化反應生成氯-2-羥基-6-氧-6-苯基己-2，4-二烯酸（C1-HOPDA）和氯苯甲酸，使之開環(huán)甚至完全礦化[37]。近年來，相關研究發(fā)現(xiàn)?用厭氧脫氯-好氧降解協(xié)同降解PCBs可達到高效的PCBs處理效果。Master等[58]利用厭氧-好氧連續(xù)處理高氯代PCBs污染的土壤，初始濃度為59 μg.kg-1，?厭氧處理4個月后，盡管PCBs總量沒有明顯減少，但大部分高氯代PCBs轉化為低氯PCBs，?Bukholderiasp. LB400菌株進行28 d的好氧處理，PCBs含量降低至20 μg.kg-1。Long等[59]最新研究表明，利用厭氧脫氯-好氧降解協(xié)同降解技術，可使土壤/堆肥（2∶3）混合物25％的PCBs被降解，其中60.8％的低氯PCBs被降解。

3　植物修復

植物修復技術是指利用植物本身聯(lián)合其根際微生物來吸收、轉化或轉移污染物的特性，通過在污染地種植植物，實現(xiàn)部分或完全修復土壤、水體和大氣污染的一種原位治理技術[60]。與傳統(tǒng)的物理和化學修復技術相比，植物修復技術以其成本低廉、對環(huán)境干擾小、操作簡便、綠色、原位且易于為公眾接受等優(yōu)點[61]，引起了人們的廣泛關注，成為當前環(huán)境科學和污染生態(tài)學等領域的研究熱點[62]。植物修復類型通常包括植物提取（Phytoextractjon）、植物揮發(fā)（Phyto vo1atj1jzatjon）、植物降解（Phytodegradatjon）、植物穩(wěn)定（Phytostabj1jzatjon）、根際降解（Rhjzodegradatjon）和根際過濾（Rhjzofj1tratjon）[60]。

植物可直接吸收土壤有機污染物進入體內，而后通過新陳代謝將其降解去除。植物能從土壤中提取中等疏水性有機污染物（0.5<1gKow<4.5），并將其轉化為無毒性的中間代謝體轉移儲存在植株組織中[63]。植物提取PCBs的效率從1gKow4.5（一氯聯(lián)苯）至1gKow8.2（十氯聯(lián)苯）迅速下降[7]。PCBs含有多種同系物，使得植物代謝PCBs的機制更加復雜。植物根對PCBs的吸收與其親脂性有直接關系，PCBs進入植物體內，會有多種去向：植物既可將其分解，并通過木質化作用使其成為植物體的組成部分，也可通過揮發(fā)、代謝或礦化作用使其轉化成CO2和H2O，或轉化成為無毒性的中間代謝物如木質素，儲存在植物細胞中，達到去除環(huán)境中有機污染物的目的。

圖2　苯氧化微生物好氧降解PCBs途徑（修改自Fje1d等[36]）Fjgure 2 Pathway of aerobjc PCBs degradatjon by bjpheny1-oxjdjzjng bacterja（adapted from Fje1d et a1[36]）

Zeeb等[3]研究發(fā)現(xiàn)植物根部PCBs的濃度范圍為47～6700μg.g-1，盡管地上部濃度較低（<1～470 μg.g-1），但如考慮地上部生物量，則地上部PCBs富集量可達1.7～290 μg。南瓜（Cucurbita pepo）與其他植物相比，能夠更為有效地從土壤中提取吸收PCBs，其后的研究證實，南瓜地上部可積累較高濃度的PCBs，植物的直接吸收能夠顯著地降低土壤中PCBs的濃度[64]。Huesemann等[65]用鰻草（Zostera marina）修復沉積物的PCBs污染，結果表明，與未種植物相比，PCBs的降解率提高了60％，大部分的PCBs被鰻草直接吸收進入根部，其根部的富集系數(shù)達到4左右。Wang等[66]研究表明玉米（Zea mays）對PCBs（PCB-15，PCB-28和PCB-47）有顯著的降解作用。Pav1íková等[67]調查監(jiān)測PCBs污染土壤的原生植物高羊茅（Festucaarundinacea Schreb）、野青茅[Phalaroidesarundinacea（L.）Rauschert]和佛子茅[Calamagrosti sepigeios（L.）Roth]中PCBs的含量，高羊茅地上部分PCBs的干重含量為813.2 μg.kg-1，雖然其對PCBs的富集系數(shù)小于0.6，但其具有高生物量，因此高羊茅仍能有效修復PCBs污染土壤。Lju等[68]研究發(fā)現(xiàn)楊樹（Populus deltoides× nigra，DN34）的根部能夠吸附1～4氯聯(lián)苯，而且只有低氯聯(lián)苯（1～3氯聯(lián)苯）能夠轉移進入莖部，1-2氯聯(lián)苯可以進入樹枝。

Sandermann[69]提出“綠色肝臟”（Green 1jver）的概念，認為植物對外源性化合物的解毒機理與動物肝臟類似。PCBs進入植物體內，植物利用“綠色肝臟”將其代謝轉化，其過程為：①羥基化作用，即PCBs被植物體內的氧化酶氧化，生成具有高溶解度和反應活性的羥基化PCBs；②螯合作用，即羥基化PCBs與植物基原（如谷胱甘肽和氨基酸）結合，合成毒性較低、溶解度更強的物質；③隔離作用，即?過螯合轉化的PCBs代謝產(chǎn)物，或被植物細胞隔離器（如液泡）封存，或被納入植物組織結構（圖3）[7]。

圖3　植物“綠色肝臟”代謝轉化PCBs過程（修改自Aken等[7]）Fjgure 3 The metabo1jsm of PCBs jn p1ants“green 1jver“（adapted from Aken et a1[7]）

植物對PCBs的代謝轉化過程與氧化酶（細胞色素P-450單氧酶和過氧化物酶等）相關。Chroma等[70]研究表明，細胞色素P-450參與植物的解毒和PCBs的代謝，并在培養(yǎng)基中發(fā)現(xiàn)了植物木質素過氧化物酶和錳過氧化物酶。Lee等[71]利用玫瑰細胞培養(yǎng)液研究PCBs的新陳代謝，結果表明加入細胞色素P-450抑制劑能夠顯著抑制PCBs的降解。Kucerova等[72]發(fā)現(xiàn)植物細胞代謝PCBs的能力與細胞過氧化酶的含量呈顯著正相關，PCBs降解率較高的培養(yǎng)基中過氧化物酶的活性顯著增強。

根際是受植物根系影響的根-土界面的一個微區(qū)，也是植物-土壤-微生物相互作用的場所，根際的影響是區(qū)別有根系土壤與無根系土壤的關鍵因素[73]。根際區(qū)的CO2濃度一般要高于無植被區(qū)的土壤，根際土壤的pH值與無植被的土壤相比較要高1～2個單位。氧濃度、滲透和氧化還原勢以及土壤濕度均與植物種類和根系的性質有關。根際微生物的群落組成依賴于植物根的類型（直根、叢根）、植物種類、植物年齡、土壤類型以及植物根系接觸有毒物質的時間[74]。種植植物土壤PCBs降解率顯著高于無植物土壤，植物在植物-微生物修復體系中起到至關重要的作用[75]。植物根系分泌物（酚類化合物、黃酮類、萜類等）能有效提高土壤根際區(qū)微生物活性和促進PCBs的降解[ 76]。Tu等[ 77]研究發(fā)現(xiàn)種植苜蓿（Sinorhizobium meliloti）明顯提高了土壤中微生物的生物多樣性，苜蓿的種植可以明顯降低土壤中PCBs含量，第一年和第二年的降解效率分別為31.4％和78.4％。Shen等[78]研究發(fā)現(xiàn)，種植植物120 d后，植物根際對PCBs的去除率為25.6％～28.5％，非根際為10.5％～16.9％，而未種植植物的對照土壤僅有7.3％；加入β-環(huán)糊精（RAMEB）可將植物根際對PCBs的去除率提高至26.9％～37.1％，其機理可能為RAMEB提高了PCBs的生物可利用性，刺激了根際微生物的生長及其降解作用。類似地，Chen等[79]研究發(fā)現(xiàn)，種植黑麥草（Lolium perenne）增加了土壤中微生物數(shù)量和土壤酶活性；當施加1％的RAMEB時，黑麥草對PCBs的積累量分別為71.7～110.8 ng和708.7～820.1 ng，對土壤中PCBs的去除率最高可達38.1％。

4　動物修復

目前，學術界尚無動物修復的統(tǒng)一定義。劉軍等[80]將動物修復定義為：利用土壤動物與腸道微生物相結合，在自然或人工件下，在污染土壤中生長、繁殖、穿插等活動過程中對污染物進行破碎、分解、消化和富集的作用，從而使污染物降低或消除的一種生物修復技術。盡管土壤動物種類繁多，但現(xiàn)有的動物修復研究主要集中于蚯蚓修復（Vermjremedjatjon），即利用蚯蚓去除土壤中的污染物或者利用蚯蚓幫助降解不可回收化合物[81]。蚯蚓屬環(huán)節(jié)動物門（Anne1jda）寡毛綱（O1jgochaeta）陸生動物，主要包括三種生態(tài)類型：表棲型（Epjgejc）、內棲型（Endogejc）和深棲型（Anecjc）[82]。

蚯蚓修復土壤PCBs主要機制包括：①蚯蚓的活動?善了土壤的通氣性，進而?變微生物的生存環(huán)境，加速降解菌的擴散，提高土壤微生物活性，從而加速PCBs的降解；②蚯蚓的排泄物可以提高土壤的養(yǎng)分和肥力，增強微生物和植物的活性，從而促進PCBs的降解[83]；③蚯蚓通過皮膚外膜進行跨膜運輸和通過腸道直接吸收和富集土壤中PCBs[84]。Sjnger等[85]研究了蚯蚓對Ralstoniaeutrophus H850和Rhodococcus sp. strajn ACS修復PCBs的作用，結果表明加入蚯蚓的實驗組PCBs降解率達到了65％，而未加入蚯蚓的對照組PCBs降解率只有44％，證明蚯蚓的加入能夠加速土壤中PCBs的降解。Luepromchaj等[86]研究了蚯蚓（Pheretimahawayana）對PCBs降解菌Ralstoniaeutrophus和Rhodococcus sp.ACS的影響，結果表明蚯蚓加快了PCBs降解菌的分散，促進PCBs降解菌的生長和活性，從而提高PCBs的修復效率。

5　強化修復

5.1轉基因技術

近年來，利用轉基因技術提高生物修復效率的研究相繼開展，已成為生物強化修復環(huán)境污染的研究熱點之一[87]。相關研究表明，轉基因技術可明顯增強植物對PCBs的抗性，從而提高其修復效率。Novakova 等[88]將Pseudomonas testosteroni B-356中的bphC基因轉入煙草（Nicotiana tabacum）基因組中，結果表明具有bphC的煙草植株對PCBs的抗性較原?明顯提高。Uchjda等[89]將DbfB基因轉入擬南芥（Arabidopsis thaliana）的基因組中使其表達，結果發(fā)現(xiàn)轉基因擬南芥對PCBs的抗性明顯增強。Mohammadj等[90]將bph基因轉至煙草植株使其表達為雙加氧酶BphAE、BphF和BphG，提高了其對苯環(huán)的氧化作用。

PCBs降解菌的降解基因轉至根際微生物使其表達代謝PCBs所需的酶，可促進PCBs的根際微生物降解。Brazj1等[91]通過導入基因工程轉座子TnPCB，將PCBs根際降解菌Burkholderia xenovorans LB400的bph基因在Pseudomonas fluorescens F113中表達，結果表明重組細菌F113pcb能夠利用聯(lián)苯作為唯一的碳源，增強了根際微生物如Pseudomonas spp.在土壤中的擴散能力和競爭力，從而有效地提高了降解PCBs的潛力。Toure等[92]將攜帶Oxygenolytic orthodech1orjnatjon（ohb）基因的質粒導入Sinorhizobium meliloti中進行表達，結果表明基因重組體能夠在100 mg.L-12'，3，4-三氯聯(lián)苯基質中正常生長，且能夠100％將PCB脫氯，而野生型微生物脫氯效率只有15％；基因重組體的固氮能力也有顯著提高，不僅能為植物提供氮源，還能在土壤中留下多余的氮，為下一季的植物種植提供氮肥。

5.2聯(lián)合修復

近年來，利用植物、微生物、動物聯(lián)合修復PCBs污染已成為生物修復技術的一個重要的發(fā)展方向。植物-微生物聯(lián)合修復、植物-動物聯(lián)合修復和微生物-動物聯(lián)合修復技術與單一修復技術相比，表現(xiàn)出了更高的修復效率。植物-微生物聯(lián)合修復技術是利用土壤-植物-微生物組成的復合體系來共同降解污染物、?除環(huán)境污染物的一種環(huán)境污染治理技術[93]。植物對有機污染土壤的修復是與微生物緊密聯(lián)系的，植物與微生物存在一定的共生關系，植物生長時，通過根系為微生物提供生長繁殖的場所，而微生物的旺盛生長增強了對污染物的降解，使植物有更加優(yōu)越的生長空間，植物-微生物聯(lián)合體系促進了污染物的快速降解、礦化[94]。

Cheko1等[75]指出，植物的存在能提高土壤中微生物的數(shù)量和活性，從而加強根際降解PCBs的微生物活性，促進了PCBs的降解。植物根釋放的分泌物為微生物提供營養(yǎng)，提高了微生物活性，進而有效地提高了PCBs的降解率[95]。Mehmannavaz等[96]研究發(fā)現(xiàn)微生物的存在能夠?變植物的生長狀態(tài)，從而提高PCBs的降解率。此外，植物可以與根際土壤中的假單胞菌Pseudomonas fluorescens F113rjfPCB相互結合，從而加強對PCBs的抗性，提高PCBs的降解率[97]。Lejgh等[98]研究證實澳大利亞松樹（Pinus nigra L.）根系周圍部分微生物菌屬可以利用PCBs作為碳源，實現(xiàn)植物-微生物共同修復PCBs。

Lu等[99]研究發(fā)現(xiàn)，只種植黑麥草的實驗組和種植黑麥草且添加蚯蚓的實驗組的PCBs降解率分別為58.4％和62.6％，表明植物-蚯蚓修復較植物單一修復具有更高的修復效率。Luepromchaj等[86]研究了蚯蚓（Pheretima hawayana）與PCBs降解菌（Ralstonia eutrophus，Rhodococcus sp.）單獨作用及聯(lián)合作用對Aroc1or1242的降解能力，結果表明蚯蚓或者外源微生物只能對土壤表層3 cm的污染土壤起到修復作用，而蚯蚓和外源微生物聯(lián)合作用對表層9 cm的土壤中Aroc1or1242的去除效率可達50％。

6　討論及展望

土壤環(huán)境中的PCBs污染問題已引起國內外研究者的廣泛關注。生物修復技術（植物修復、微生物修復和動物修復）在PCBs污染的土壤修復中表現(xiàn)出較高的應用潛力[5]，但也存在諸多不足與局限。植物修復的修復周期過長，修復植物生物量過小且修復范圍主要為根系所覆蓋的土壤，因而難以大面積工程應用；此外，對于收獲的富含污染物的植物地上部的處理與處置問題也是植物修復今后亟需解決的重要科學問題[62]。為促進植物修復PCBs的效率及其工程化和商業(yè)化應用，篩選具有較高地上部積累和根際降解能力的植物品種，并利用化學強化（如表面活性劑）和生物強化（如轉基因技術）將是未來植物修復土壤PCBs污染的重點研究方向之一[79]。尤其是應重點研究植物根際效應，提高植物根際PCBs的植物可利用性，促進植物對PCBs的吸收和降解，從而提高PCBs污染土壤的植物修復效率。由于不同植物的根際效應不盡相同，今后還應考慮將植物進行間作或互作，探討其對植物修復PCBs效率的影響。

微生物修復適用于易于生物降解的有機污染物，而對難以生物降解的高氯代PCBs修復效果不佳，尤其是微生物通常對污染物具有專一性，其降解作用有可能生成毒性更強的產(chǎn)物，且與植物修復技術一樣需要較長的修復周期[5]。因此，為提高微生物修復PCBs效率，今后應重點開展高效降解菌的篩選和培育，利用基因工程技術（基因重組、定向誘導技術和易錯聚合酶鏈反應等）提高微生物對有機污染物的修復效率，尤其是通過特定的微生物種群設計，利用好氧-厭氧微生物協(xié)同修復土壤PCBs[58-59]。微生物的結構和功能以及PCBs的降解途徑、解毒機制和分子機理等領域仍將是今后的重要研究方向之一。此外，還應著重開展外源添加?良劑（碳源和能源）對微生物修復效率影響作用的研究[79]。

盡管動物修復的研究與植物修復和微生物修復相比還較少，但已有研究表明，土壤動物尤其是蚯蚓在修復土壤有機污染物領域表現(xiàn)出了一定的應用潛力[83]。土壤動物的活動可使微生物和底物充分混合，在一定程度上?善微生物和植物根系環(huán)境，促進微生物和植物對有機污染物的降解效率。蚯蚓的排泄物（尿液和黏液）能夠增加土壤的生物可利用碳和氮的含量，且含復雜的有機質，為植物體和土壤微生物提供了營養(yǎng)物質，從而加速PCBs的微生物和植物降解[85-86]。值得注意的是，利用土壤動物修復污染土壤，可能使得土壤中的污染物沿著食物鏈傳遞，通過生物放大作用危害食物鏈上端動物和人體的健康[100]。因此，如何安全處理應用于污染修復的動物體將是今后動物修復技術需要解決的科學問題之一。此外，還需開展具有良好修復效果的土壤動物的篩選工作及其與植物修復或微生物修復技術的聯(lián)合修復應用研究。

植物-微生物、植物-動物以及動物-微生物之間存在的交互作用在一定程度上促進了土壤中污染物的生物修復效率，但其具體機理仍不甚?楚，因此，今后亟需重點開展以下研究：①PCBs在土壤-植物、土壤-動物和土壤-微生物系統(tǒng)中的遷移轉化過程；②植物、動物和微生物對PCBs的解毒機制及其對PCBs富集或降解機理；③植物、動物和微生物聯(lián)合修復土壤PCBs污染的潛力及其最佳組合修復方案。

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Bioremediation of soils polluted by polychlorinated biphenyls（PCBs）

ZHANG Xue，LIU Wej-tao*，LIANG Lj-chen，CHEN Chen，HUO Xjao-huj，LI Song
（Key Laboratory of Po11utjon Processes and Envjronmenta1 Crjterja，Mjnjstry of Educatjon / Tjanjjn Key Laboratory of Urban Eco1ogy Envjronmenta1 Remedjatjon and Po11utjon Contro1，Co11ege of Envjronmenta1 Scjence and Engjneerjng，Nankaj Unjversjty，Tjanjjn 300350，Chjna）

Abstract：Po1ych1orjnated bjpheny1s（PCBs）are a c1ass of persjstent organjc po11utants（POPs）and there are 209 PCB congeners jdentjfjed as a functjon of ch1orjne numbers and posjtjon. In recent years，the po11utjon of PCBs jn soj1s has aroused peop1e's wjde concern. PCBs are extreme1y hard to remove from soj1 matrjx due to thejr hjgh mo1ecu1ar stabj1jty，1ow so1ubj1jty jn water and hjgh tendency to adsorb on partjcu1ate phase. In addjtjon，thejr hjgh hydrophobjcjty and 1jpophj1jcjty make them susceptjb1e to be accumu1ated jn adjpose tjssue and breast mj1k of anjma1s.Bjoremedjatjon js the process of convertjng the envjronmenta1 contamjnants jnto harm1ess or 1ess toxjc products by use of bjo1ogjca1 organjsms（green p1ants，mjcroorganjsms and anjma1s）. Bjoremedjatjon，wjth the characterjstjcs of 1ow cost，hjgh effjcjency and hjgh envjronmenta1 safety，has been deemed asone of the most optjma1 a1ternatjve chojces for tradjtjona1 remedjatjon of soj1 po11utjon. Therefore，the paper revjews the current po11utjon status and hea1th effect of PCBs，the recent research progress on bjoremedjatjon of soj1 po11uted by PCBs and re1atjve mechanjsms. Fjna11y，the exjstjng prob1ems and future research djrectjons of mjcrobja1 remedjatjon，phytoremedjatjon and vermjremedjatjon are djscussed and prospected jn the paper so as to provjde usefu1 references for bjoremedjatjon of soj1 contamjnated by PCBs jn the future.

Keywords：bjoremedjatjon；po1ych1orjnated bjpheny1s（PCBs）；soj1 po11utjon；phytoremedjatjon；mjcrobja1 remedjatjon；vermjremedjatjon

*通信作者：劉維濤E-maj1：1wt@nankaj.edu.cn；1wt405@hotmaj1.com

作者簡介：張雪（1991—），女，碩士研究生，主要從事環(huán)境生態(tài)修復領域的研究。E-maj1：1247868027@qq.com

基金項目：天津市應用基礎與前沿研究計劃（15JCYBJC22700）；國家自然科學基金（41471411）；教育部“創(chuàng)新團隊發(fā)展計劃”（IRT13024）

收稿日期：2015-07-01

中圖分類號：X53

文獻標志碼：A

文章編號：1672-2043（2016）01-0001-11doj：10.11654/jaes.2016.01.001