擬環紋豹蛛雄蛛觸肢上黑白相間毛飾物的功能

魯　蒙， 趙菊鵬， 江慶生， 陳　建， 劉鳳想， 焦曉國,*

1 行為生態與進化研究中心， 湖北生物資源綠色轉化協同創新中心， 湖北大學生命科學學院，武漢　430062

2 廣東出入境檢驗檢疫局檢驗檢疫技術中心，廣州　510623

3 湖北荊州農業科學院，荊州　434000

擬環紋豹蛛雄蛛觸肢上黑白相間毛飾物的功能

魯蒙1， 趙菊鵬2， 江慶生3， 陳建1， 劉鳳想1， 焦曉國1,*

1 行為生態與進化研究中心， 湖北生物資源綠色轉化協同創新中心， 湖北大學生命科學學院，武漢430062

2 廣東出入境檢驗檢疫局檢驗檢疫技術中心，廣州510623

3 湖北荊州農業科學院，荊州434000

摘要:狼蛛科雄蛛附肢上多樣化的飾裝往往與求偶行為相偶聯，這些特殊的飾裝通常被認為是雌性選擇的結果。擬環紋豹蛛Pardosa pseudoannulata，屬狼蛛科豹蛛屬，雄蛛觸肢脛節密被白毛，跗舟密被黑毛，具有典型的性二型現象；同時，只有成熟的雄蛛才展現觸肢黑白相間的毛飾物。推測擬環紋豹蛛雄蛛觸肢這種黑白相間的毛飾物可能在物種識別中具重要作用。在室內我們擬通過涂抹操作對擬環紋豹蛛雄蛛觸肢黑白相間毛飾物的功能進行分析。實驗分為4組，分別是對照組(A組，雄蛛不做任何處理)、雄蛛觸肢白色脛節全部涂成黑色(B組)、雄蛛觸肢黑色跗舟全部涂成白色(C組)和雄蛛觸肢的黑色跗舟被涂成黑色(D組)，然后采用雌雄配對進行求偶交配行為測定。實驗結果表明，B組雄蛛的交配成功率顯著低于A、C和D組的雄蛛，而后3組雄蛛的交配成功率無顯著差異。相反，B組雄蛛被雌蛛相食百分率顯著高于其它3組。可見擬環紋豹蛛雄蛛觸肢上黑白相間毛飾物，尤其是其脛節上的白色飾物在雌蛛種間識別中起重要作用。

關鍵詞：擬環紋豹蛛; 毛飾物; 求偶; 同類相食; 交配

性選擇是驅使動物進化的強大動力。性選擇導致動物產生極為張揚的動物飾裝和格斗武器，包括絢麗的色彩，發達的角以及銳耳的鳴聲和復雜的求偶舞蹈動作等[1- 2]。在眾多動物中，雄性和雌性在形態和行為上存在明顯差異，通常稱為性二態，這種具有明顯兩性差異的形態和行為特征又稱性二型特征或性征，而性選擇理論對動物兩性間的這種明顯差異提供了最好的解釋。根據Trivers 理論，雌性在生殖上的投資通常大于雄性；“殷勤”的雄性個體通過與盡可能多的雌性個體交配來提高自己的生殖成功率，而雌性個體則只能靠加速產卵和產仔來提高生殖成功率[3]。對雄性動物來說，雌性動物只是它們相互競爭的稀缺資源，因此導致雄性個體為爭奪稀缺雌性而展開激烈競爭。由于在競爭中取勝的雄性個體收益極大，所以，雄性動物面臨著強大的選擇壓力，不斷提高其競爭配偶的能力。雌性動物不急于交配，因為它們要慎重選擇具有性征發育健全、優質基因和占有優質資源的雄性個體作配偶，從而對雄性極為“挑剔”[3]。

動物性選擇通常分為性內選擇和性間選擇[4]。由于雌性生殖投資多于雄性，導致雌性是稀缺資源，對雄性非常“挑剔”；而雄性生殖投資較雌性少，因此雄性更為“殷勤”[4]。性內選擇通常指雄性之間為了競爭配偶而進行的競爭，通常導致格斗武器的多樣化和復雜化。性間選擇就是雌性對雄性的選擇。在許多動物中，雌性通常會被具有最為張揚飾裝的雄性個體所吸引并與之交配[4]。因此，這些飾裝可能是雄性傳遞個體質量優劣的可靠信號[2]，這樣雌性可以通過選擇與具有最為張揚飾裝的雄性個體交配從而獲得最大的直接和/或間接利益[2,4]。長期以來，生物學家對這些性征的研究主要集中于雌性擇偶中的飾裝多樣性及其進化上[2,4]。

與動物界其他類群相比, 蜘蛛由于具有一系列特殊性狀和行為而受到動物學家與行為研究者重視, 如蜘蛛一般都具雌雄二型現象, 有同類相食行為, 雄蛛交替使用兩觸肢交配。有些種類蜘蛛采用視覺、聽覺、震動、嗅覺和觸覺等多種通訊方式展示復雜的求偶及交配行為[5- 6], 它們已逐漸成為動物性選擇研究中重要類群[6]。特別是狼蛛科蜘蛛, 雌蛛性情兇猛，雄蛛在雌蛛面前展示復雜的求偶行為。雄蛛附肢上通常具有特殊的飾裝，如發達的毛叢或不同顏色的毛飾物[7- 16]。雄蛛附肢上這些特殊的飾裝往往與求偶行為相偶聯，因此狼蛛雄性附肢上這些特殊的飾裝通常被認為是雌性選擇的結果[7- 16]。相關研究越來越多，但主要集中于狼蛛科裂腹蛛屬的蜘蛛[7- 16]。已有研究結果存在一定分歧，有些實驗結果證實雄性附肢上這些特殊的飾裝在雌性選擇中確實起作用[7- 11,13,15]，相反，而另一些實驗結果并不支持雌性擇偶假說[12,14,16]。

擬環紋豹蛛Pardosapseudoannulata，屬狼蛛科豹蛛屬，是稻田生態系統中多種害蟲的常見捕食性天敵，在全國廣為分布。與豹蛛屬的其它種相似，擬環紋豹蛛雌蛛一生只交配1次，而雄蛛可進行多次交配[17]，并且擬環紋豹蛛雌蛛具有較高的同類相食習性[17- 18]。擬環紋豹蛛雄蛛觸肢脛節密被白毛，而跗舟密被黑毛。當擬環紋豹蛛雄蛛面對雌蛛時，上下揮舞觸肢，如同船夫劃槳動作一樣進行求偶，若雌蛛接受雄蛛，雌蛛就會向前展平自己的第一對步足，并允許雄蛛爬上自己的背部，隨后進行交配[17]。擬環紋豹蛛雄蛛觸肢這種黑白相間毛飾物的排列方式，加之在求偶過程中上下揮動，據此推測它們極有可能在求偶中具有重要作用，可能是雌性種內識別、避免種間雜交的一個可靠信號。為驗證該假說，在室內擬通過涂抹操作對擬環紋豹蛛雄蛛觸肢黑白相間毛飾物的功能進行分析。

1材料與方法

1.1實驗材料

于2014年3月至4月間在華中農業大學水稻試驗田采集擬環紋豹蛛亞成蛛。亞成蛛采回后單頭放入玻璃試管(直徑25 mm，長度120 mm)中單頭飼養，試管底部用一塊蘸水的海綿保濕，并用脫脂棉塞住管口以防蜘蛛逃逸。將所有試驗用蛛置于培養箱內飼養，培養箱溫度控制在(25±0.5)℃，每天光照14 h。每頭蜘蛛每周飼喂3次，每次提供20—30頭黑腹果蠅成蟲。每兩周試管更換1次，以保證試管的清潔。每天早晚觀察各試管中擬環紋豹蛛的蛻皮情況，記錄蜘蛛的蛻皮時間及成熟時間，成熟后備用。實驗中使用的蜘蛛都為成熟未交配的蜘蛛。

1.2實驗方法1.2.1雄蛛的處理

按照雄蛛的不同處理方式分4組，A組：對照組，雄蛛不做任何處理(C);B組：雄蛛觸肢白色脛節全部涂成黑色(B);C組：雄蛛觸肢黑色跗舟全部涂成白色(W);D組：雄蛛觸肢的黑色跗舟被涂成黑色(WB)。在實驗前隨機挑選成熟健康的擬環紋豹蛛雄蛛，用CO2麻醉雄蛛100 s，將麻醉過的雄蛛正面朝上放置于濾紙上，用毛筆蘸取涂料直接均勻地涂抹在雄蛛觸肢相應部位的正面，動作要輕且快速，涂料干燥需要60 s。在雄蛛完全蘇醒后10 min后進行實驗。對A組的雄蛛的處理除了不涂色以外，其它操作均與B、C和D組相同。實驗中所使用的涂料是純黑色與白色馬利牌國畫涂料，涂抹前用適量純凈水稀釋，正式實驗前已經通過預實驗驗證了該種涂料不會對雄蛛的求偶交配產生明顯影響。預實驗采用白色涂料涂抹雄蛛觸肢白色脛節，比較涂抹雄蛛和對照雄蛛交配成功率差異，發現涂抹雄蛛和對照雄蛛交配成功率分別為75%(15/20)和80%(16/20)，差異不顯著(χ2= 0.143，df=1，P=0.705)。

1.2.2交配實驗

4個實驗組，每組雌雄各25對，雌蛛都是未交配過、成熟日齡為3日齡的成蛛。本實驗選擇透明圓柱形兩端開口的玻璃缸為交配場(直徑140 mm，高度120 mm)，罩在一底部墊有潔凈白色濾紙的培養皿上(直徑160 mm)。交配前將雌蛛輕輕引入交配場中，讓其適應30 min。隨后將處理過的雄蛛輕輕引入交配場中，同時進行計時和視頻拍攝。由于擬環紋豹蛛交配的潛伏期較短，將雄蛛交配潛伏時間設置為30 min，若雄蛛在30 min內成功爬上雌蛛背部，則認為交配成功[17]；若雄蛛在30 min內未能成功爬上雌蛛背部或是直接被雌蛛捕食，則認為交配失敗[17]。實驗過程用索尼攝像機全程拍攝，并記錄下每組實驗的交配或捕食結果。實驗過程保持安靜，實驗溫度控制在(25±0.5)℃。

1. 3統計方法

數據采用SPSS軟件進行處理，采用獨立性卡方檢驗來比較不同處理組交配和相食百分率之間的差異，然后用精確測驗比較不同處理兩兩間的差異顯著性。

2結果與分析

2.1雄蛛觸肢的不同處理對雄蛛交配成功率的影響

雄蛛觸肢的不同涂抹處理對雄蛛交配成功率的影響見圖1，未經任何處理的對照組雄蛛(C)、觸肢黑色跗舟被涂成白色的雄蛛(W)和觸肢的黑色跗舟被涂成黑色的雄蛛(WB)交配成功率顯著高于觸肢白色脛節被涂成黑色的雄蛛(B)(χ2= 16.456，df=3，P=0.001)。而前3個處理的雄蛛之間交配成功率沒有顯著差異(P>0.05)。

2.2雄蛛雄蛛觸肢的不同處理對雌蛛同類相食率的影響

雄蛛觸肢的不同涂抹處理對雌蛛同類相食率的影響見圖2，未經任何處理的對照組雄蛛(C)、觸肢黑色跗舟被涂成白色的雄蛛(W)和觸肢的黑色跗舟被涂成黑色的雄蛛(WB)同類相食率顯著低于觸肢白色脛節全部被涂成黑色的雄蛛(B)(χ2= 18.436，df=3，P<0.001)。而前3個處理的雄蛛之間同類相食率沒有顯著差異(P>0.05)。

圖1　擬環紋豹蛛雄蛛觸肢不同處理對雄蛛交配成功率的影響　Fig.1　Effects of different treatments of male pedipalps Pardosa pseudoannulata on male mating successC: 對照雄蛛, 觸肢不進行任何涂抹操作; B: 白色脛節涂成黑色的雄蛛; W: 黑色跗舟涂成白色的雄蛛; WB: 黑色跗舟涂成黑色的雄蛛; 圖中不同英文字母表示差異顯著

圖2　擬環紋豹蛛雄蛛觸肢不同處理對雌蛛同類相食率的影響　Fig.2　Effects of different treatments of male pedipalps Pardosa pseudoannulata on male sexual cannibalismC: 對照雄蛛, 觸肢不進行任何涂抹操作; B: 白色脛節涂成黑色的雄蛛; W: 黑色跗舟涂成白色的雄蛛; WB: 黑色跗舟涂成黑色的雄蛛; 圖中不同英文字母表示差異顯著

3討論

擬環紋豹蛛只有雄蛛觸肢上才具有黑白相間的毛飾物，具有典型的性二型現象；同時，只有成熟的雄性才展現觸肢黑白相間的毛飾物；并且該毛飾物與雄蛛用于求偶的附肢相偶聯，有理由推測該毛飾物極可能是雌性選擇的結果。當前研究結果表明：觸肢白色脛節被涂成黑色的擬環紋豹蛛雄蛛，其求偶交配成功率顯著低于經過不同處理的另外3組雄蛛；同時，觸肢白色脛節被涂成黑色的雄蛛被雌蛛捕殺的幾率顯著高于經不同處理的另外3組雄蛛。可見擬環紋豹蛛雄蛛觸肢脛節上白毛較之于跗舟上黑毛可能具有更為重要作用。盡管擬環紋豹蛛雄蛛觸肢白色脛節被涂成黑色的雄蛛交配成功率顯著低于其他3組，但其成功率接近20%，可見視覺并不是雌蛛唯一的擇偶信號。已有研究表明，狼蛛科雄蛛通常采用振動和/或視覺求偶[11,13- 16]。在狼蛛科裂腹蛛屬Schizocosafloridana，雄蛛在黑暗條件下通過向雌性傳遞振動信息而成功交配[15]。通過對擬環紋豹蛛雄蛛觸肢白色脛節被涂成黑色實驗組中的交配成功組的一些視頻進行分析，發現這些成功交配的雄蛛往往選擇避開雌蛛的視線，在雌蛛感受到雄蛛的振動信息并采取性接受行為后，雄蛛從側面或后面快速爬上雌蛛的背部。雌蛛沒有機會采用視覺感知雄蛛觸肢的上下舞動，感知雄蛛振動信號后而接受雄蛛的交配。因此雄蛛觸肢白色脛節被涂成黑色的雄蛛成功交配的案例并不能說明脛節白毛在雌性擇偶中沒有作用。下一步要把振動通訊和視覺通訊分隔開，才能真正驗證視覺在擇偶中作用。

狼蛛科雄蛛用于求偶的附肢上飾裝多樣，加之求偶動作復雜多樣，它們可能在雌性物種識別或擇偶中具重要作用[7- 8]。有關狼蛛科雄蛛求偶行為的產生機制及其可能功能，主要集中于以下方面，一是種內識別，避免雜交；二是向配偶展示自己質量，獲得交配機會；三是避免被配偶誤作獵物而被捕食；四是喚醒配偶性欲望，獲得交配機會[5]。如前所述，擬環紋豹蛛雄蛛觸肢上白色毛飾物相較于黑色毛飾物作用更大。由于雌蛛進行單次交配, 其對配偶選擇性強, 促使雄蛛用于求偶的附肢飾裝多樣化和交配前求偶行為的復雜化。一方面，雄蛛觸肢上白色毛飾物可能是擬環紋豹蛛避免種間雜交的一種重要的交配前隔離機制，在自然界中，同一區域內可能生活有豹蛛屬的不同種的狼蛛，它們在個體大小，生活習性，行為模式等很多方面都很相似，而雄蛛觸肢上的白色毛飾物是擬環紋豹蛛區別于另外幾個近緣種的重要特征。為了避免種間雜交，擬環紋豹蛛雌蛛通過雄蛛觸肢上的白色毛飾物來識別對方是否是同一物種。另一方面，擬環紋豹蛛是稻田中一種優勢蜘蛛，在稻田蔭蔽條件下，雄蛛觸肢上脛節白色毛飾物很可能更易被雌蛛感知和識別，從而可以避免被雌蛛誤殺，獲得交配機會。如前所述，擬環紋豹蛛雄蛛觸肢白色毛飾物與雄蛛用于求偶的附肢相偶聯，到底是因為雄蛛觸肢揮舞速率(求偶強度)還是白色毛飾物起第一性作用還需進一步驗證。在狼蛛中，已有研究表明，有些狼蛛雄性求偶強度相較于附肢上的飾裝作用更大，求偶強度對雌性擇偶影響更強[13- 14]。在本實驗中，實驗所用雄蛛隨機分配到每個處理，因此雄性求偶強度不大可能影響當前的實驗結果。另外，我們預實驗表明，我們的涂抹操作對雄蛛求偶行為也沒有明顯影響。

同時，為了排除涂料釋放的化學氣味對實驗的影響，在實驗設計中采用黑色涂料涂抹雄蛛黑色的跗舟，由結果來看，該處理雄蛛交配成功率和同類相食率較之空白對照都沒有顯著差異，可見該操作對雄蛛正常的求偶行為也沒有明顯影響。有理由相信該涂抹技術對其它類群的控制實驗也有借鑒價值。

目前雄性狼蛛求偶所用飾裝的研究主要集中于狼蛛科裂腹蛛屬，該飾裝主要分布于雄蛛第一對步足上[7- 16]；而豹蛛屬的雄蛛求偶所用飾裝主要分布于觸肢上[17,19]。雄性狼蛛求偶所用飾裝的形態及分布的系統進化也是一個非常吸引人的領域，值得做進一步研究。

參考文獻(References):

[1]Darwin C. The Descent of Man and Selection in Relation to Sex. London: John Murray, 1871.

[2]Andersson M. Sexual Selection. Princeton, New Jersey: Princeton University Press, 1994.

[3]Trivers R L. Parental investment and sexual selection // Campbell B. Sexual Selection and the Descent of Man. Chicago: Aldine, 1972: 139- 179.

[4]Andersson M, Simmons L W. Sexual selection and mate choice. Trends in Ecology and Evolution, 2006, 21(6): 296- 302.

[5]Robinson M H. Courtship and mating behavior in spiders. Annual Review of Entomology, 1982, 27(1): 1- 20.

[6]Huber B A. Sexual selection research on spiders: progress and biases. Biological Review, 2005, 80(3): 363- 385.

[7]Stratton G E. Evolution of ornamentation and courtship behavior inSchizocosa: insights from a phylogeny based on morphology (Araneae, Lycosidae). Journal of Arachnology, 2005, 33(2): 347- 376.

[8]Framenau V W, Hebets E A. A review of leg ornamentation in male wolf spiders, with the description of a new species from Australia,Artoriaschizocoides(Araneae, Lycosidae). Journal of Arachnology, 2007, 35(1): 89- 101.

[9]Hebets E A, Uetz G W. Leg ornamentation and the efficacy of courtship display in four species of wolf spider (Araneae: Lycosidae). Behavioral Ecology and Sociobiology, 2000, 47(4): 280- 286.

[10]Scheffer S J, Uetz G W, Stratton G E. Sexual selection, male morphology, and the efficacy of courtship signalling in two wolf spiders (Araneae: Lycosidae). Behavioral Ecology and Sociobiology, 1996, 38(1): 17- 23.

[11]Stafstrom J A, Hebets E A. Female mate choice for multimodal courtship and the importance of the signaling background for selection on male ornamentation. Current Zoology, 2013, 59(2): 200- 209.

[12]Griffero L, Aisenberga A, Costa F G. Female wolf spiders do not prefer made- up males: an experimental study inSchizocosamalitiosa. Ethology Ecology and Evolution, 2013, 26(4): 365- 375.

[13]Hebets E A, Stafstroma J A, Rodriguez R L, Wilgers D J. Enigmatic ornamentation eases male reliance on courtship performance for mating success. Animal Behaviour, 2011, 81(5): 963- 972.

[14]Shamble P S, Wilgers D J, Swoboda K A, Hebets E A. Courtship effort is a better predictor of mating success than ornamentation for male wolf spiders. Behavioral Ecology, 2009, 20(6): 1242- 1251.

[15]Rundus A S, Sullivan- Beckers L, Wilgers D J, Hebets E A. Females are choosier in the dark: environment- dependent reliance on courtship components and its impact on fitness. Evolution, 2011, 65(1): 268- 282.

[16]Hebets E A. Subadult experience influences adult mate choice in an arthropod: Exposed female wolf spiders prefer males of a familiar phenotype. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2003, 100(23): 13390- 13395.

[17]陳占起, 焦曉國, 陳建, 彭宇, 劉鳳想. 擬環紋豹蛛求偶和交配行為的初步研究. 湖北大學學報: 自然科學版, 2009, 31(2): 176- 179.

[18]Wu L B, Zhang H P, He T, Liu Z L, Peng Y. Factors influencing sexual cannibalism and its benefit to fecundity and offspring survival in the wolf spiderPardosapseudoannulata(Araneae: Lycosidae). Behavioral Ecology and Sociobiology, 2013, 67(2): 205- 212.

[19]Chiarle A, Kronestedt T, Isaia M. Courtship behavior in European species of the genusPardosa(Araneae, Lycosidae). Journal of Arachnology, 2013, 41(2): 108- 125.

ThefunctionoftheblackandwhiteornamentsonmalepedipalpsinthewolfspiderPardosa pseudoannulata

LU Meng1, ZHAO Jupeng2, JIANG Qingsheng3, CHEN Jian1, LIU Fengxiang1, JIAO Xiaoguo1,*

1CenterforBehavioralEcology&Evolution,HubeiCollaborativeInnovationCenterforGreenTransformationofBio-Resources,CollegeofLifeSciences,HubeiUniversity,Wuhan430062,China2GuangdongEntry-ExitInspectionandQuarantineTechnologyCenter,Guangzhou510623,China3JingzhouAcademyofAgriculturalSciences,Jingzhou434000,China

Abstract：Sexual selection has long been recognized as a driving force in shaping reproductive characteristics and hence in promotion of speciation. Elaborate ornamentation and courtship displays are among the most visible consequences of sexual selection. Sexual selection generally includes male-male competition and female mate choice. There are three levels of mate choice: species recognition, mate recognition, and mate assessment. Species recognition is the prerequisite for mate choice. In a wide range of wolf spider species in the family Lycosidae, males display a bewildering diversity of ornaments that have presumably evolved under the influence of female mate choice. Most studies on the function of male ornaments in lycosids have primarily focused on the genus Schizocosa and shown that conspicuous visual ornaments on male forelegs are frequently incorporated into complex courtship displays. Nonetheless, such secondary sexual traits of male wolf spiders in the genus Schizocosa do not play a vital role in female mate choice. In order to elucidate the origin and evolution of male ornaments among wolf spiders, comparative studies are needed. Few studies have addressed the function of male ornaments in other lycosid genera, such as Pardosa. The courtship displays of Pardosa males are characterized by complex movements of the pedipalps. The wolf spider, Pardosa pseudoannulata, is among dominant predators in paddy fields. P. pseudoannulata males have pedipalps with white tibia and black cymbium. When the males encounter sexually receptive females, they usually display courtship behavior by rowing their white and black pedipalps. It is assumed that complex movements of the white and black pedipalps may perform an important function in species recognition in P. pseudoannulata. In this study, we tested this hypothesis by manipulating male white and black pedipalps: Group A (control group; male pedipalps were not painted), Group B (white tibias of male pedipalps were painted black), Group C (the black cymbium of male pedipalps was painted white), and Group D (the black cymbium of male pedipalps was painted black). We then randomly paired individual males with 3-day-old virgin females and examined male mating success and female cannibalism. The mating success of Group B males was significantly lower than that of Groups A, C, and D, whereas no significant difference in male mating success was observed among Groups A, C, and D. In contrast, the rate of female cannibalism in Group B was significantly higher than that in the other three groups. We concluded that the white and black hairy ornaments on pedipalps of male P. pseudoannulata may be important for species recognition. We cannot rule out female mate choice.

Key Words:Pardosa pseudoannulata; black and white ornament; courtship; sexual cannibalism; mating

基金項目:國家自然科學基金(30800121)

收稿日期:2014- 07- 16; 網絡出版日期:2015- 07- 22

DOI:10.5846/stxb201407161447

*通訊作者Corresponding author.E-mail: jiaoxg@hubu.edu.cn

魯蒙， 趙菊鵬， 江慶生， 陳建， 劉鳳想， 焦曉國.擬環紋豹蛛雄蛛觸肢上黑白相間毛飾物的功能.生態學報,2016,36(5):1287- 1291.

Lu M, Zhao J P, Jiang Q S, Chen J, Liu F X, Jiao X G.The function of the black and white ornaments on male pedipalps inthe wolf spiderPardosapseudoannulata.ActaEcologicaSinica,2016,36(5):1287- 1291.