華北平原玉米葉片光合及呼吸過程對實驗增溫的適應性

鄭云普, 黨承華, 郝立華, 程東娟, 徐　明

1 河北工程大學 水電學院,邯鄲　056038 2 中國科學院地理科學與資源研究所 生態系統網絡觀測與模擬重點實驗室,北京　100101

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華北平原玉米葉片光合及呼吸過程對實驗增溫的適應性

鄭云普1,2, 黨承華1, 郝立華1, 程東娟1, 徐明2,*

1 河北工程大學 水電學院,邯鄲056038 2 中國科學院地理科學與資源研究所 生態系統網絡觀測與模擬重點實驗室,北京100101

利用典型農田生態系統的原位實驗增溫平臺,探討我國華北平原重要農作物玉米葉片光合及呼吸過程對實驗增溫的適應性,并深入分析其產生適應性的原因和機理。研究結果顯示,實驗增溫使玉米葉片凈光合速率(An)顯著升高(P<0.001),同時增溫也導致An的最適溫度(Topt)升高1.56℃;相似地,實驗增溫也同樣導致了光合作用過程中最大電子傳遞速率(Jmax)顯著增加(P<0.001),并且其最適溫度(Topt)升高了1.45℃,但并沒有對最大羧化反應速率(Vcmax)及其溫度敏感性(Q10)產生顯著的影響(P>0.05)。然而,實驗增溫卻顯著降低了玉米葉片的暗呼吸速率(Rd)及其Q10值(P<0.05)。另外,研究結果還顯示實驗增溫沒有對Rd/Ag和Jmax/Vcmax產生顯著的影響(P>0.05)。此外,盡管實驗增溫顯著提高了玉米葉片的蒸騰速率(Tr),但卻并沒有顯著改變葉片的氣孔導度(Gs)及水分利用效率(WUE)。研究結果表明,玉米可以通過調控葉片光合及呼吸等關鍵生理過程的最適溫度對增溫產生一定的適應性。然而,盡管玉米能夠在葉片尺度上做出調整來適應增溫環境,但這種適應能力卻十分有限,以至于未來氣候變暖仍可能會對華北平原玉米的生長發育過程和糧食產量造成一定的影響。

氣候變暖;玉米;適應性;生理代謝過程;華北平原

自從工業革命以來,大氣溫室氣體濃度的增加已經導致全球地面平均溫度上升約0.74 ℃,到21世紀末全球地表溫度還將會上升1.1—6.4 ℃[1]。氣候變暖通過多種方式來間接或直接地影響植物的生理生化過程[2-11],并進一步導致生物量積累及其分配格局的變化[12- 14]。相關研究結果表明,全球變暖不僅能夠通過增加土壤氮的礦化速率及其有效性[15-19]、降低土壤濕度[20- 21]以及延長生長季[21- 22]對植物產生間接影響,還可以通過改變植物的光合與呼吸過程直接改變植物的生長和發育進程[10, 12, 23- 27]。

近年來,相關的研究結果顯示,植物的光合特性能夠對其生長環境的溫度產生一定的適應性,即光合反應過程的最適溫度會隨著植物生存環境溫度的改變而發生移動[28- 30]。然而,目前關于引起植物光合作用最適溫度變化的機理還并不是十分的清楚。一些研究結果表明,光系統Ⅱ的電子傳遞決定著光合作用最適溫度的適應性[31- 32];例如,近年來的研究利用葉綠素熒光技術發現,光系統Ⅱ的熱穩定性在不同的生長溫度下發生了變化[33]。另有研究的結果還表明,植物光合作用最大反應速率最適溫度的移動還同1,5-二磷酸核酮糖(Ribulose- 1,5-Bisphosphate,RuBP)的羧化、再生和活性有著非常密切的關系[34- 38]。同時,在不同的生長溫度下光合作用的最大電子傳遞速率(The Maximum Capacity of Electron Transport MediatedRuBPRegeneration,Jmax)的最適溫度也會發生移動[34,39- 40]。因此,這種Jmax對生長溫度的響應也可能是引起RuBP再生限制凈光合的溫度曲線移動的原因之一。另外,以往的研究還發現,RuBP再生過程中所需酶的耐熱性在不同的生長溫度下發生了變化。Badger等[31]發現夾竹桃葉片卡爾文循環中不同酶的熱穩定性在不同的生長溫度下發生了變化。此外,RuBP羧化和再生之間的平衡也可能會影響植物光合的溫度敏感性[37,41]。由于RuBP羧化限制的A和RuBP再生限制的A的溫度敏感性不同[34, 42],則不同的生長溫度下受RuBP羧化限制的A和受RuBP再生限制的A的溫度敏感性也會發生相應的變化。當植物從較低的生長溫度轉移到較高的生長溫度下時,RuBP羧化限制的A和RuBP再生限制的A會同時增加,但是兩者的比率會降低,此時A就變為受RuBP羧化和再生的雙重限制。例如,Wullschleger[43]對109個物種的最大羧化反應速率(Vcmax)和Jmax進行整合分析的結果顯示,盡管生長環境和物種間存在差異,但是Jmax和Vcmax兩者的比率為定值。然而,Hikosaka等[34]的研究卻發現不同生長溫度下栓皮櫟(Quercusmyrsinaefolia)的Jmax/Vcmax發生了改變。植物葉片呼吸過程對溫度的響應可以表現在短期和長期兩個不同的時間尺度上[44]。以往的研究普遍認為呼吸速率與溫度之間是指數函數的關系,并且一般認為呼吸的溫度敏感性為一個常數Q10= 2.0[44-45]。然而,植物呼吸對溫度的響應非常敏感,其溫度敏感性Q10并不是一個常數并且會隨著溫度的改變而發生變化[46- 48]。從另一方面來講,長期的增溫也會導致植物的呼吸過程對溫度產生一定的適應性[47],則Q10也不是一個固定不變的值。盡管如此,目前許多關于碳平衡的模型將Q10作為一個定值來描述呼吸對溫度的短期響應,并且忽視其對溫度的適應性。從機理上來說,通常影響植物呼吸溫度敏感性Q10最主要的兩個因素是溫度和底物供應[44],其中溫度主要是通過影響呼吸相關的酶,從而對呼吸的溫度敏感性產生影響[45]。然而,植物的呼吸過程在比較合適的溫度下幾乎不會受到酶活性的限制,這主要是由于此時無論是可溶性酶還是與膜結合的酶都具有較高的Vmax[46];這種情況下限制呼吸過程的因素就成為底物的供應狀況[45- 47]。底物的供應能力也會隨著溫度的改變而變化,從而影響到呼吸的溫度敏感性[48-50]。

華北平原是我國最重要的糧食產區之一,該區域主要以玉米和小麥輪作系統為主,每年全國大約50%的小麥和30%的玉米均產自于該糧食產區[51]。然而,值得關注的是,許多氣候模型已經證實我國的氣候正在逐漸呈現變暖的趨勢,特別是自從20世紀70年代以后我國北部地區 (如華北平原) 的氣候呈現出年平均氣溫升高的特征[51- 54]。這種區域甚至全球范圍內的氣候變暖勢必改變農作物的蒸散和水分利用效率[55],并進一步影響其生長速率和糧食產量[56]。此外,近年來的許多研究結果還表明,全球變暖也會通過改變農作物的生長季而對其物候期產生深遠的影響。例如,Tao等[57]的研究表明,全球氣候變暖導致作物產量形成的重要生長階段(從開花到成熟)呈現延長的趨勢。Hou等[58]在華北平原的增溫實驗研究發現,氣候變暖將會縮短小麥的生長季,但并不改變其生育期,最終導致小麥產量減少。同樣,以往的研究結果已經發現氣候變暖導致全球許多地區玉米產量的減少[59]。由此看來,氣候變暖對農作物產量的影響將會直接關系到未來區域/全球糧食供應的安全問題。然而,目前全球氣候變暖對作物產量產生影響的機理還不清楚。此外,值得注意的是葉片光合和呼吸等關鍵生理過程在一定程度上決定著糧食的產量;同時,農作物也可能會對光合和呼吸兩大生理過程的最適溫度做出調整,來應對氣候變暖給其帶來的不利影響,即在一定程度上適應氣候變暖。因此,深入探討作物葉片的光合和呼吸過程對未來氣候變暖的適應能力將有助于準確估算未來氣候變暖對華北平原糧食產量的影響以及全面理解全球糧食供應面臨的風險。本研究利用野外原位的紅外線增溫實驗,探討華北平原典型農田生態系統玉米葉片的光合和呼吸過程對實驗增溫的適應性機理,為預測未來氣候變暖對該區域的糧食產量產生的影響和全球糧食安全供應問題提供數據支撐和理論依據。

1　材料與方法

1.1研究區概況

本研究在中國科學院禹城綜合試驗站((36°57′N,116°38′E,海拔 23.4 m)完成。該試驗站位于山東省禹城市, 屬大陸性季風氣候暖溫帶地區。年平均氣溫 13.1 ℃,1月份平均溫度-3 ℃,7月份平均溫度26.9 ℃;年平均降水量610 mm, 降水季節分配不均勻,3—5月平均降水量75.7 mm,占年平均降水量的12.4%;6—8月降水量平均為419.7 mm,占年平均降水量的68.8%。實驗站土壤質地以粉砂和輕壤為主;pH值較高,為7.9—8.0;土壤有機質含量較低,為0.6%—1.0%;全N含量為0.05%—0.065%。從土壤自然條件看,該站在華北平原具有典型代表性。當地種植制度以冬小麥-夏玉米輪作為主。

1.2野外增溫實驗設計

在2009年9月份,在試驗區隨機選取6個2 m × 3 m 的樣方用以布置增溫實驗。隨機選取其中的3個樣方作為增溫組,另3個為對照組。3個增溫樣方從2009年11月18日開始利用懸掛于樣方正上方距離地表2.25 m高度的MSR- 2420型紅外發射器(165×1.5 cm, Kalglo Electronics Inc., Bethlehem, PA) 進行連續的增溫處理。每個對照樣方內同樣在距離地面2.25 m高度處懸掛一個相同大小和形狀的“偽”紅外增溫裝置模擬紅外發射器對下方土壤產生陰影的效果。增溫樣方和對照樣方相距約5 m,避免紅外增溫裝置對對照樣方產生影響。利用PT100熱電偶系統(Unism Technologies Incorporated, Beijing, China)自動記錄每小時2.25 m高度處的空氣溫度和5 cm 深處的土壤溫度。另外,在本研究中還利用紅外溫度計 (FLUKE 574, Fluke Inc., USA) 測量玉米冠層葉片表面的溫度。在整個玉米生長季從2011年6月24日到2011年10月7日,相對于對照樣地,增溫樣地平均的空氣溫度、土壤溫度、冠層溫度分別增加了(1.42±0.18)/(1.77±0.24) ℃(白天/夜晚)、(1.68±0.9)/(2.04±0.16) ℃(白天/夜晚)、(2.08±0.72) ℃(白天)。同時,本實驗還利用FDS100土壤濕度傳感器(Unism Technologies Incorporated, Beijing, China)監測了樣方內0—10 cm深度土壤濕度的變化狀況。在整個監測時期,對照樣地10 cm 深處土壤濕度為26%,而增溫樣地10 cm 深處土壤濕度為25%[58]。

1.3實驗材料

優良玉米品種 (ZeamayL. cv.Zhengdan958) 的種子播種之前先在黑暗、干燥的環境下4 ℃冷藏2 d。隨后,2011年6月24日將玉米種子分別播種到增溫和對照樣地,增溫和對照樣地的玉米苗均于7月1日出苗。為了避免干旱脅迫,利用地下水在整個生長季從2011年6月24日到2011年10月7日對各個樣地的玉米苗灌溉。隨機從增溫和對照樣地中選取1個樣地作為取樣的樣地。由于玉米穗位葉是決定玉米產量最重要的葉片,因此在玉米播種60 d后(即2011年8月24日)在所選的采樣樣地各隨機采集5個完全伸展的穗位葉進行各個指標的測量和觀察。

1.4實驗方法

1.4.1葉片An/Ci曲線的測定

本研究利用Li- 6400便攜式光合測定系統 (LI-COR Inc. Lincoln, Nebraska, USA)來測定玉米葉片的An/Ci曲線。同Li- 6400便攜式光合測定系統配套使用的2 cm × 3 cm 標準氣室能獨立控制光合光量子通量密度 (PPFD)、CO2濃度、葉片溫度及氣室濕度。由于Li- 6400便攜式光合測定系統自身對葉片溫度的調整范圍非常有限,通過增加一些具有內部水槽的金屬塊來加熱或冷卻葉室。這些水槽通過塑料管與2個既能加熱又能冷卻的容器相連接。該容器加熱或冷卻的功能通過添加熱水或冰水來實現,最終達到改變葉室溫度的目的。在華北平原夏季玉米的生長季,經過改造后的Li- 6400便攜式光合測定系統能夠使葉片溫度的調控范圍擴大到10— 40 ℃。

分別從增溫和對照樣地隨機的選擇5個完全伸展開的穗位葉進行不同葉片溫度下典型An/Ci曲線的測定。分別測定以5 ℃為間隔從10 ℃升高到40 ℃葉片溫度下的An/Ci曲線。為了利用自然環境的溫度變化,從7:00 am開始測定低溫下的An/Ci曲線(葉片溫度10 ℃),然后隨著環境溫度的逐漸升高,再測定稍高溫度下的An/Ci曲線(葉片溫度15 ℃、20 ℃和25 ℃);當下午空氣溫度最高的時候測定高溫下的An/Ci曲線(葉片溫度30 ℃、35 ℃和40 ℃)。每次在測定An/Ci曲線之前先使葉片處于飽和的光合光量子通量密度(1500 μmol photons m-2s-1)和大氣CO2濃度(380 μL/L)下至少10min,以保證氣室內葉片氣體交換過程達到平衡。為了避免測定溫度的大幅改變導致Li- 6400便攜式光合測定系統氣室內水汽凝結,從而影響測定數據和結果的準確性,在整個An/Ci曲線測定過程中始終控制氣內的相對濕度低于70%。待An/Ci曲線的測定開始后,Li- 6400便攜式光合測定系統氣室內的CO2濃度首先逐漸從380 μL/L降低為50 μL/L,然后再由380 μL/L增加到1200 μL/L,每條An/Ci曲線均由9個數據點組成,氣室內具體的的CO2濃度變化為5、100、200、300、380、600、800、1000、1200 μL/L。

1.4.2葉片暗呼吸速率的測定

當An/Ci曲線測定結束后關閉葉室內的LED光源至少5 min,然后進行葉片暗呼吸的測定。葉片暗呼吸測定的過程中保持LED光源處于關閉狀態,其它所有的測定條件與An/Ci曲線測定時一致,整個測定過程中保證氣室內的CO2濃度固定為380 μL/L不變。葉片暗呼吸的測定過程中以30 s間隔采集5個數據值。將這5個數值的平均值作為該葉片在特定溫度下的呼吸值。

1.4.3參數擬合和計算

根據Farquhar光合作用模型(FvCB),光合作用受到Rubisco羧化過程(Ac)影響時的計算方程為：

(1)

式中,Vcmax為最大羧化反應速率,Cc是Rubisco羧化點的CO2分壓,Г*代表了CO2的補償點,Kc和Ko分別是Rubisco酶對于CO2和O2的Michaelis-Menten常數,O為葉綠體處的氧氣濃度,Rd指白天的呼吸速率[41]。

當光合作用受到RuBP再生限制時,光合作用的方程為:

(2)

式中,Jmax表示最大電子傳遞速率。凈光合速率的值由Ac和Aj中較小的值決定。

(3)

本研究中利用Sharkey等[60]的Microsoft Excel軟件對測定的所有An/Ci曲線擬合出參數Vcmax和Jmax。另外,葉片暗呼吸的Q10用方程Q10= e10b來計算[48]。

1.4.4葉片組織碳水化合物及碳氮元素測定

將用于氣體交換參數測定的植物葉片樣品在75 ℃下烘干至恒重,然后利用球形研磨儀研磨成粉末。根據Wong[61]和Hoch等[62]的方法提取和確定葡萄糖、蔗糖、果糖及淀粉的含量。總非結構性碳含量(Non-structural Carbohydrates,NSC)為可溶性糖(葡萄糖、蔗糖及果糖)和淀粉的總和。另外,利用元素分析儀(Vario Max CN; Elemnetar Corp., Germany) 測定葉片內總碳、總氮的含量,并進一步計算組織中的碳氮比率。所有化學成分含量的表達均基于樣品干重,每個指標的測量均有5個重復。

1.5數據統計分析

本研究中關于增溫對玉米葉片生理參數影響的數據利用多因素方差分析的方法(ANOVA)比較處理間的顯著性差異。本研究中所有的統計分析均利用SPSS 13.0 (Chicago, IL) 統計軟件完成,所有作圖利用Sigmaplot來實現。

2　結果與分析

2.1增溫對光合及呼吸作用的影響

無論是對照還是增溫處理的玉米葉片凈光合-葉溫曲線(An-TleafCurve)均呈現出典型的“鐘形”分布 (圖1)。研究結果表明,增溫導致玉米葉片的凈光合速率顯著升高 (P<0.001)。增溫還導致玉米葉片An-Tleaf曲線向高溫端發生了移動。增溫使基于葉面積凈光合速率的最適溫度從28.97 ℃增加到30.53 ℃ (圖1)。另外,增溫顯著降低了玉米葉片的暗呼吸速率Rd(P<0.001,圖1),同時降低了Rd的溫度敏感性Q10,增溫使玉米基于葉面積暗呼吸的Q10由1.53降低為1.44 (P<0.05, 圖1)。

圖1　玉米葉片的凈光合速率(An)及暗呼吸速率(Rd)對增溫的響應Fig.1　Responses of net photosynthesis rates (An) and dark respiration rates (Rd) to experimental warming in maize leaves

2.2增溫對Jmax和Vcmax的影響

同凈光合速率對溫度的響應相似,對照和增溫葉片Jmax對溫度的響應曲線也均呈現出典型的“鐘形” (圖2)。然而,增溫葉片的Jmax顯著高于對照(P<0.001),尤其是在較高的葉片溫度下(圖2)。本研究結果還表明,增溫不僅使Jmax-Tleaf曲線在縱向上發生移動,而且還導致Jmax-Tleaf曲線在水平方向上產生移動。我們的研究發現增溫使Jmax的最適溫度由31.84 ℃升高為33.29 ℃(P<0.05, 圖2)。另外,本研究的結果還顯示,對照和增溫處理葉片的Vcmax值非常相似,表明增溫對低溫下的Vcmax幾乎沒有影響。統計的結果表明,增溫確實沒有對Vcmax產生影響(P=0.259)。另外, 增溫也沒有對Vcmax的溫度敏感性產生顯著的影響 (P>0.05, 圖2)。

圖2　最大羧化反應速率(Vcmax)和最大電子傳遞速率(Jmax) 對增溫響應Fig.2　Responses of Vcmax and Jmax to experimental warming in maize leaves

2.3增溫對Rd/Ag比率和Jmax/Vcmax比率的影響

由于凈光合作用速率為總光合速率與呼吸速率的差值,因此植物呼吸過程和光合過程之間的平衡關系是影響凈光合作用溫度響應及其最適溫度的重要特征。本研究的結果發現,對照和增溫處理的玉米葉片暗呼吸速率與總光合速率的比值(Rd/Ag) 隨著溫度的上升均呈現出增加的趨勢,但是增溫和對照組的差異并不顯著(P=0.181，圖3)。另外,本研究的結果還顯示Jmax/Vcmax比率同測量溫度之間呈現出線性相關關系(對照r2=0.89;增溫r2=0.81)(圖3)。同時,統計結果表明實驗增溫并沒有顯著影響Jmax/Vcmax的比率 (P=0.104，圖3)。

圖3　增溫對玉米葉片Rd/Ag 和 Jmax/Vcmax 比值的影響Fig.3　Warming effects on Rd/Ag ratio Jmax/Vcmax ratio of maize leaves

2.4增溫對氣孔導度、蒸騰速率和水分利用效率的影響

本研究的結果顯示,對照和增溫葉片的氣孔導度(Gs)均隨著葉片溫度的逐漸增加呈現出先增加后降低的趨勢(圖4)。對照和增溫葉片的Gs在葉片溫度分別達到約20 ℃和25 ℃之前,Gs呈現增加的趨勢;但當葉片溫度超過20 ℃和25 ℃后Gs卻逐漸降低。更有趣的是增溫降低了葉片在低溫時(10—20 ℃)的Gs,但卻增加了葉片在高溫時(25—40 ℃)的Gs。然而,統計結果卻表明, 增溫并沒有顯著增加玉米葉片的Gs(P>0.05)。另外,與Gs不同的是對照和增溫處理下玉米葉片的蒸騰速率(Tr)均隨著葉片溫度的升高而逐漸增加 (圖4)。在葉片溫度低于大約25 ℃時對照和增溫葉片的Tr差別不大;但當葉片溫度高于約25 ℃時,增溫處理葉片的Tr明顯高于對照葉片。同時。本研究的統計結果表明增溫顯著增加了玉米葉片的Tr(P<0.01)。另外,對照和增溫葉片的水分利用效率(WUE)對溫度的響應均呈現出先增加再降低的趨勢 (圖4)。當葉片溫度升高到約30 ℃時,對照和增溫葉片的WUE均達到最大值。增溫使葉片最大的WUE增加約30%。此外,本研究結果還顯示當葉片溫度低于約25 ℃時增溫增加葉片的WUE,但當葉片溫度高于約25 ℃時增溫卻降低葉片的WUE (圖4)。然而,統計結果表明增溫并沒有顯著增加葉片的WUE (P>0.05)。

圖4　玉米葉片氣孔導度(Gs)、蒸騰速率(Tr)和水分利用效率(WUE)對實驗增溫的響應Fig.4　Responses of stomatal conductance (Gs), transpiration rates (Tr), and water use efficiency (WUE) to experimental warming in maize leaves

2.5增溫對葉片非結構性碳水化合物和碳氮比的影響

本研究的結果表明,盡管增溫并沒有顯著改變玉米葉片中淀粉的含量,但是卻增加可溶性糖(主要為葡萄糖、蔗糖及果糖)的含量,從而顯著提高葉片總非結構性碳的含量(NSC)。相對于對照溫度,增溫分別提高玉米葉片中葡萄糖、果糖、蔗糖的含量25%、53% 和83%,從而使NSC含量增加約44%(P<0.05, 表1)。然而,盡管增溫沒有對葉片中淀粉的濃度產生影響,但由于葉片可溶性糖含量的顯著增加,導致葉片NSC含量增加約30%(表1)。同時,實驗增溫顯著提高葉片的C/N比 (P<0.05),但并沒有明顯影響到基于干重的葉片C、N元素的含量。具體來講,對照環境下玉米葉片中的碳氮元素含量低于增溫環境下的葉片,但增溫并沒有顯著增加單位干重葉片C、N元素的含量(表 1)。更為有趣的是盡管增溫沒有顯著改變葉片中C、N的濃度,但卻明顯增加了葉片C/N比約10%(表 1)。

3　討論

許多基于實驗室增溫或野外增溫的實驗研究探討了不同物種光合作用對溫度的響應及適應性機理[25, 38, 40]。本研究的結果顯示,野外實驗增溫使華北平原玉米光合作用的最適溫度從27.50 ℃到29.06 ℃增加了1.56 ℃(圖1)。然而,值得注意的是不同物種的光合作用對于增溫的響應存在著很大的差異,尤其是C3和C4利用不同光合途徑的物種之間的差異會更大[65]。玉米是一種典型的C4植物,而C4植物可能對增溫比其他的C3植物更加敏感,這可能主要是由于不同物種對溫度響應的差異造成的。本研究中玉米葉片的凈光合速率的最適溫度增加了1.56 ℃,表明葉片在增溫條件下對高溫環境產生了適應(圖1)。根據解釋光合作用適應性機制提出的5個假說,通過對光合作用二氧化碳羧化系統、電子傳遞系統、呼吸作用與光合作用平衡關系以及二氧化碳擴散過程等幾個方面分析光合作用產生適應性的機制。在本研究中,增溫沒有對Vcmax的溫度敏感性產生顯著影響(圖2),表明Rubisco酶羧化過程溫度響應曲線的改變不是導致光合作用溫度適應性的原因。然而,增溫條件下Jmax的最適溫度卻向高溫一端發生了移動(圖2),表明電子傳遞系統對高溫的適應性可能是導致光合作用最適溫度改變的原因之一。

表1　增溫對玉米葉片碳水化合物含量及組織碳氮比的影響

以往的研究認為,Rubisco羧化和RuBP再生兩個過程之間的平衡關系也可能會影響到光合作用的最適溫度[37,41, 43]。這種推斷主要是基于光合系統中氮素利用效率最大化理論[38]。已有的研究已經發現,Rubisco羧化和RuBP再生兩個光合系統的酶系統并不相同,并且這兩個系統的溫度敏感性也存在較大的差異[42]。通常來講,氮素利用效率的最大化要求光合作用主要受到這兩個過程的共同限制,假如只是受到其中一個系統的限制,那么就會造成N素在另一個系統之中的多余累積,就會導致氮素從這個系統轉移到另一個系統之中[42]。當植物所處的生長溫度發生改變時,由于這兩個系統的溫度敏感性不同,會有一個系統的速率增加的快,而另一個系統的速率增加的相對較慢,這就導致N素在兩個系統中重新分配[42]。然而,近年來關于增溫對Jmax/Vcmax比例影響的研究結果還尚無定論[37]。本研究的結果顯示,增溫對玉米葉片Jmax/Vcmax比值的影響不顯著(圖3,P>0.05),表明增溫并沒有使玉米葉片Rubisco羧化和RuBP再生兩個光合系統中N素的分配比例發生變化。因此,玉米葉片光合作用最適溫度的移動并不是由于Jmax/Vcmax比值的改變而引起的。

從光合作用溫度響應曲線來看,凈光合速率在高溫下的降低是由于呼吸作用在高溫下非線性增加引起的[43],這也可能是決定光合作用最適溫度的一個重要因素。總光合作用與呼吸作用之間的比例關系決定了凈光合作用的最適溫度[41- 43]。呼吸作用的溫度適應性常表現為低溫下葉片暗呼吸速率的增長和在高溫下暗呼吸速率的降低[44]。此外,關于光合和呼吸速率還存在一種平衡態觀點,認為適應性的產生使得在一定的培養溫度范圍內,植物的光合速率和呼吸速率都維持在一個穩定的值[41]。FvCB光合作用模型理論認為,這種現象通常用呼吸速率與光合速率之間的比值(Rd/Ag)來表征[41]。本研究的結果顯示,增溫并沒有顯著影響玉米葉片呼吸速率與光合速率之間的比值Rd/Ag(圖3，P>0.05),表明玉米葉片光合作用最適溫度的移動也不是由于Rd/Ag比值的改變而引起的。

通常,植物葉片的暗呼吸(Rd)與葉片溫度之間呈現為典型的指數關系[45]。然而,植物生長溫度的增加能夠降低相同葉片溫度下的呼吸速率,從而使呼吸的溫度敏感性(Q10)降低[44]。以往的許多研究結果發現,植物葉片Rd的溫度敏感性Q10隨著植物生長溫度的增加而降低[41- 44]。本研究的結果也同樣發現玉米生長溫度的增加使葉片Rd的溫度敏感性Q10顯著降低(P<0.05),再次證實了葉片暗呼吸與植物生長溫度之間的負相關關系。近年來的研究普遍認為,植物呼吸的溫度敏感性主要由基質的有效性和最大的酶活性而決定[44]。然而, 在本研究中增溫增加了玉米葉片中非結構性碳水化合物(NSC)的含量 (尤其是可溶性糖的含量) (表1)。因此,本研究中葉片Rd溫度敏感性的降低可能是由于較高的生長溫度使玉米葉片呼吸過程中關鍵酶活性的降低而引起的。另外,以往的大量研究結果表明,植物葉片含氮量同葉片呼吸存在正相關的關系[23]。我們的研究也發現增溫使玉米葉片的組織含氮量降低約10% (表 1),由此分析認為,組織含氮量的降低也可能是導致玉米葉片Rd溫度敏感性下降的原因之一。

4　結論

本文利用華北平原典型農田生態系統的原位實驗增溫平臺,研究了玉米葉片光合及呼吸過程對實驗增溫的適應能力,并深入探討了其產生適應性的潛在原因和機理,得到如下4點結論：(1) 實驗增溫提高了玉米葉片的凈光合反應速率(An)及其最適溫度;(2) 實驗增溫導致最大電子傳遞速率(Jmax)及其最適溫度的升高,表明電子傳遞系統對高溫的適應性是導致光合作用最適溫度改變的原因;(3) 實驗增溫降低了玉米葉片的暗呼吸速率(Rd)及其Q10值,但沒有對Rd/Ag和Jmax/Vcmax產生影響。(4) 玉米在葉片尺度上調控葉片光合及呼吸過程最適溫度來適應增溫環境的能力很有限,未來氣候變暖仍可能會對華北平原玉米的生長發育過程以及糧食的品質和產量造成一定的影響。

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Photosynthetic and respiratory acclimation of maize leaves to experimental warming in the North China Plain

ZHENG Yunpu1,2, DANG Chenghua1, HAO Lihua1, CHENG Dongjuan1, XU Ming2,*

1SchoolofWaterConservancyandHydropower,HebeiUniversityofEngineering,Handan056038,China2KeyLaboratoryofEcosystemNetworkObservationandModeling,InstituteofGeographicalSciencesandNaturalResources,ChineseAcademyofSciences,Beijing100101,China

Temperature responses of photosynthesis and respiration are critical for understanding plant growth, primary productivity of the ecosystem, and carbon balance. Plants do not live under constant temperature conditions in natural ecosystems; instead, growth temperature shows diurnal and seasonal variations. Hence, temperature responses of photosynthesis and respiration are critical for understanding the balance between photosynthesis and respiration in plants and changes in the balance between the atmosphere and terrestrial biosphere. However, the mechanisms underlying thermal acclimation of photosynthesis and respiration in plants to experimental warming are still unclear, especially in agricultural ecosystems. In this study, we examined the acclimation of foliar photosynthesis and dark respiration in maize plants by performing a field-warming experiment with infrared heaters in a typical agriculture ecosystem in the North China Plain. We also discussed thermal acclimation mechanisms and verified five hypotheses for understanding thermal acclimation mechanisms underlying photosynthesis. The results showed that experimental warming significantly increased net photosynthetic rates (An,P< 0.001) and increased the optimal temperature ofAnby 1.56 ℃. Similarly, we found that experimental warming significantly increased the maximum rate of photosynthetic electron transport (Jmax,P< 0.001), and the optimal temperature ofJmaxwas increased by 1.45 ℃; however, it had little effect on the maximum rate of Rubisco carboxylation (Vcmax) and its temperature sensitivity (Q10,P> 0.05). In contrast, experimental warming significantly decreased foliar dark respiration (Rd) and its temperature sensitivity (Q10,P< 0.05). Moreover, our results showed that experimental warming barely affected the ratios ofRd/AgandJmax/Vcmax(P> 0.05). Experimental warming significantly increased transpiration rates, but it had no effect on stomatal conductance and water use efficiency in maize leaves. These results suggest that maize plants have a limited ability to acclimate to a warmer climate in the North China Plain and that thermal acclimation may be controlled by the adjustment of photosynthesis and respiration in maize leaves. Our results may be helpful in the management of agricultural ecosystems and estimation of crop-safety risk due to global warming.

global warming; maize; acclimation; physiological and metabolic processes; North China Plain

國家重點基礎研究發展計劃項目(2012CB417103); 國家自然科學基金青年項目(31400418); 中國博士后科學基金面上項目(2014M561044); 河北省自然科學基金項目(14964206D- 3)

2015- 01- 19; 網絡出版日期:2015- 11- 30

Corresponding author.E-mail: mingxu@igsnrr.ac.cn

10.5846/stxb201501190154

鄭云普, 黨承華, 郝立華, 程東娟, 徐明.華北平原玉米葉片光合及呼吸過程對實驗增溫的適應性.生態學報,2016,36(16):5236- 5246.

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