亞高山森林林窗大小對凋落葉木質素降解的影響

吳慶貴, 譚 波, 楊萬勤, 吳福忠, 何 偉, 倪祥銀

1 綿陽師范學院,生態安全與保護四川省重點實驗室, 綿陽 621000 2 四川農業大學,生態林業研究所,林業生態工程省級重點實驗室, 成都 611130

?

亞高山森林林窗大小對凋落葉木質素降解的影響

吳慶貴1,2, 譚 波2, 楊萬勤2,*, 吳福忠2, 何 偉2, 倪祥銀2

1 綿陽師范學院,生態安全與保護四川省重點實驗室, 綿陽 621000 2 四川農業大學,生態林業研究所,林業生態工程省級重點實驗室, 成都 611130

木質素降解是認識高寒森林凋落物分解過程的關鍵環節,可能受到林窗大小及其在不同季節水熱環境的影響。采用分解袋法,研究了川西亞高山森林不同面積大小林窗下紅樺(Betulaalbo-sinensis)和岷江冷杉(Abiesfaxoniana)凋落葉在初凍期、深凍期、融化期、生長季節初期、生長季節中期和生長季節后期的木質素分解動態特征。研究結果表明,采樣時間和林窗面積大小對兩種凋落葉的木質素降解均有顯著影響。經歷1a分解,紅樺凋落葉的木質素降解了21.53%—27.65%,而岷江冷杉凋落葉的木質素富集了7.95%—19.40%。較大林窗促進了冬季岷江冷杉凋落葉和生長季節紅樺凋落葉木質素的降解,抑制了冬季紅樺凋落葉木質素的降解；而生長季節岷江冷杉凋落葉木質素富集速率則為林下>大林窗>中林窗>小林窗。逐步回歸分析表明,凋落葉木質素的降解過程在冬季主要受到負積溫和土壤凍融循環次數的影響(木質素結構的物理破碎),而在生長季節則主要受到平均溫度和正積溫的影響(木質素的生物降解)。可見,川西亞高山森林木質素降解受林窗格局變化的顯著影響,且林窗大小對凋落葉木質素降解的影響與物種和分解時期有關。

亞高山森林；林窗；凋落物分解；木質素降解；冬季；生長季節

木質素降解是陸地生態系統碳循環過程的關鍵環節[1-2],并受到土壤生物活性[3]、凍融物理作用[4-5]以及光照[6]等因素的綜合影響。寒冷林區林窗能通過對光、溫和水的再分配改變地表水熱動態,形成有異于鄰近林下的局域微環境[7-9],進而可能對不同微環境下凋落葉的木質素降解過程產生深刻影響,且不同的分解時期具有不同的影響機制。例如,冬季林窗中心較厚的雪被覆蓋能夠提供絕熱保溫作用維持一定的生物活性[10-11],進而促進木質素的降解；而林下強烈的凍融循環能物理破碎凋落葉組織結構[12],增強木質素的可降解性。生長季節林窗中心能接收較多的太陽輻射,促進凋落葉木質素的光降解過程；而郁閉林下良好的遮陰能較好的維持分解環境的穩定性[13]。更為重要的是,林窗面積的大小決定著冬季林窗中心雪被覆蓋的厚度和持續時間以及生長季節達到林窗地表的太陽輻射量。這些微環境的差異不僅影響凋落葉木質素的降解過程,而且可能通過改變凋落葉的質量調控后一階段凋落葉木質素的降解過程。然而,迄今有關季節性雪被區不同大小林窗對凋落葉木質素降解過程的研究尚少,限制了對季節性雪被區地下生態系統物質循環過程的理解。

川西亞高山森林作為我國西南林區的主體,在調節區域氣候、保持水土、涵養水源和保育生物多樣性等方面具有不可替代的作用和地位[14-15],且該區域地質災害頻發,加之其他不同程度外力的干擾致使該生態系統隨處可見不同面積大小的林窗。前期研究表明,林窗是川西亞高山森林群落最主要的自然更新方式[16],冬季存在的雪被覆蓋以及相伴隨的凍融作用對凋落物分解具有顯著的影響[5],但有關該區林窗對凋落葉木質素降解的研究未見報道。理論上,木質素的降解過程主要靠生物作用[17]。因此,基于前期的研究結果,我們假設：(1)冬季凋落葉木質素的降解可能隨著林窗面積增大導致的雪被厚度增加而增大；(2)生長季節凋落葉木質素的降解可能隨著林窗面積減小相對穩定的微環境及較好的凋落葉可降解性而表現出較大的木質素降解。為驗證上述假設,本文采用分解袋法進一步深入研究了林窗大小對亞高山岷江冷杉(Abiesfaxoniana)、紅樺(Betulaalbo-sinensis)凋落葉冬季和生長季節木質素降解過程的影響,以期了解亞高山典型森林凋落葉冬季和生長季節的木質素降解對不同大小林窗微環境變化的響應與適應機制,為深入認識地質災害頻發情景下該區域的森林更新特征及森林可持續管理提供一定的理論依據。

1 材料與方法

1.1 研究區概況

研究區域位于四川省理縣畢棚溝自然保護區(31°14′—31°19′ N,102°53′—102°57′ E, 2458—4619 m a.s.l.),地處青藏高原東緣與四川盆地的過渡帶。年平均氣溫2—4℃,最高氣溫23℃ (7月),最低溫度為-18℃ (1月),年降水量約850 mm。該區域土壤季節性凍融期長達5—6月,冬季雪被覆蓋和凍融時間約長達120d[18]。區域內典型植被有岷江冷杉(Abiesfaxoniana) 、紅樺(Betulaalbo-sinensis)和川西云杉(Piceabalfouriana)。土壤為發育于坡積物上的雛形土,基本理化性質可見楊玉蓮等[19]。

2 研究方法

2.1 試驗設計與樣品處理

在海拔3598m選取具代表性的原始岷江冷杉林(坡向NE 38°,坡度24°)設置1 hm2樣地。樣地內喬木層由岷江冷杉占據絕對優勢,樹齡約90a,其次是紅樺,伴生少量野櫻桃(P.tatsienensis),林分密度約2250株/hm2；灌木層主要有高山杜鵑(Rhododendrondelavayi)、三顆針(Serberissargentiana)和絹毛薔薇(Rosasericea)等；草本以鐵線蓮屬(Clematis)、苔草屬(Carex)和羊茅屬(Festuca)等為主,林窗內草本蓋度約85%。于2011年秋季,在樣地內搜集岷江冷杉和紅樺新鮮凋落葉,并帶回實驗室室溫下自然風干。待風干后,稱取10 g風干凋落葉裝入大小為20 cm×20 cm、網孔大小為貼地面孔徑0.50 mm,上表面孔徑1 mm的凋落物袋中備用,每個物種凋落物袋各制備720袋。另外各稱取5份紅樺和岷江冷杉凋落葉10g于65℃烘箱烘干至恒重,粉碎并過篩(0.3 mm),以測定兩種凋落葉的初始化學組分[20](表1)。

表1 紅樺和冷杉凋落葉初始質量(平均值±標準偏差, n=5)

不同的小寫字母表示顯著性差異(獨立樣本t檢驗,P< 0.05)

基于前期的調查結果[16],為保證冬季具有不同厚度的雪被覆蓋以及生長季節擁有不同水平的光照和水分輸入,按照林窗面積大小,在樣地內分別選取環境(坡度、坡向以及林窗形成木、邊界木、形成方式等)相對一致的大林窗(LG)、中林窗(IG)以及小林窗(SG)各3個(表2)。同時,在岷江冷杉郁閉林下(Closed canopy, CC)設置3個10 m×10 m的樣方作為對照。各林窗和林下的基本性質見表2。凋落物袋于2011年11月21日埋設于樣地(分解試驗為期1a,共埋設分解袋1440袋=取樣10袋/次 × 4林窗處理 × 3個重復 × 2物種 × 6次采樣),同時采用紐扣式溫度記錄器(iButton DS1923-F5, Maxim/Dallas Semiconductor, Sunnyvale, USA)記錄空氣和各林窗下凋落袋內溫度,設定每2 h記錄1次溫度數據(圖1,表3)。

表 2 樣地內不同林窗的面積、形成木、邊界木和形成方式

圖1 不同面積大小林窗下土壤表層和大氣的日平均溫度動態Fig.1 Dynamics of average temperature between surface soil in different sizes of forest gap and atmosphereLG: 大林窗large gap; IG: 中林窗intermediate gap;SG: 中林窗small gap;CC: 郁閉林下the closed canopy;A: 大氣atmosphere

為了解各林窗下凋落葉木質素在冬季和生長季節的不同關鍵時期的降解特征,在前期的觀測基礎上,分別于1a的初凍期(12月27日, OF)、深凍期(3月7日,DF)、融化期(4月27日,TP)；生長季節的初期(6月16日,EP)、中期(8月25日, MP)和后期(10月29日,LP)進行采樣。由于樣地地處高山森林、冬季人跡罕至,無法適時監測,雪被厚度只能在取樣當日用直尺多點測量的平均值(圖2)。

圖2 不同面積大小林窗下的雪被厚度(平均值±標準偏差, n=5)Fig.2 Snow cover depth under different sizes of forest gaps (mean ± SD, n=5)

2.2 化學分析

將采集到的凋落葉分解袋密封在干凈的聚乙烯袋中帶回實驗室,待細心去除混入凋落葉分解袋中的泥土雜物以及新生根系后,于65 ℃烘干至恒重、粉碎并過篩(0.3mm)備用。采用酸性洗滌木質素測定法[21]測定采回凋落葉袋中凋落葉的木質素含量。

2.3 計算與統計分析

為表征不同冬季雪被形成、覆蓋、融化以及生長季節不同時期溫度的整體動態,計算了各階段的平均溫度(AT, 各階段內逐日日平均溫度的平均值)、正積溫(PAT, 各階段內高于0 ℃的逐日日平均溫度的總和)、負積溫(NAT, 各階段內低于0 ℃的逐日日平均溫度的總和), 以及土壤凍融循環次數(FSFC, 各階段內高于或低于0 ℃ 3 h以上直到低于或高于0 ℃ 3 h以上計為1次)[18](附表1)。

式中,M0凋落袋埋置時的凋落葉木質素含量；(Mt-1-Mt) 為相鄰采樣時間凋落袋中剩余凋落葉的木質素含量

采用獨立樣本T檢驗法(Independent samples t-test)檢驗兩物種凋落葉各初始化學成分的差異。采用單因素方差分析(One-way ANOVA)和Tukey檢驗法比較各分解時期兩種凋落葉林窗間的木質素損失率差異。基于配對樣本T檢驗法(Paried samplest-test)檢驗各物種不同林窗下1a分解時期的木質素分解動態,將具有顯著差異性的分解動態采用LOESS(Locally weighted scatterplot smoothing)回歸方法進行擬合(95%置信區間)。此外,利用重復測量方差分析(Repeated measures analysis)檢驗采樣時期和林窗大小以及它們的交互作用對整個研究時期凋落葉木質素降解的作用；逐步回歸分析檢驗各時期決定凋落葉木質素降解的主要環境因子。所有分析均采用SPSS 21.0 (IBM SPSS Statistics Inc., Chicago, IL, USA)軟件包完成。

3 結果與分析

3.1 林窗大小對凋落葉殘留質量及木質素含量的影響

經過1a的分解,紅樺凋落葉的殘留質量隨林窗面積的減小而減少,而岷江冷杉凋落葉的殘留質量在大林窗最大,在中林窗最小(圖3),且各林窗下紅樺凋落葉的殘留質量均較岷江冷杉的殘留質量低。此外,兩種凋落葉的木質素含量均較初始含量高(圖3),紅樺凋落葉的木質素含量在初凍期(2011-12-27)有一個降低過程,隨后直至生長季節初期(2012-06-16)增至全年最大值,且大林窗下的木質素含量顯著最高；岷江冷杉凋落葉的木質素含量則從初凍期開始逐漸升高。

3.2 林窗大小對凋落葉木質素損失的影響

圖3 不同面積大小林窗下各時期紅樺和岷江冷杉凋落葉的殘留質量和木質素含量Fig.3 Remaining mass and lignin concentration of Betula albo-sinensis and Abies faxoniana under different sizes of forest gaps at different critical periods

經過1a分解,各林窗下紅樺凋落葉的木質素均呈現降解過程(降解了21.53%—27.65%),且其損失率主要集中在冬季；而各林窗下的岷江冷杉凋落葉其木質素的損失均為負(富集了7.95%—19.40%),且主要發生在生長季節(圖4)。在整個冬季,紅樺凋落葉在大林窗下的木質素損失顯著(P<0.05)低于中林窗、小林窗以及林下；而岷江冷杉凋落葉在大林窗下的木質素損失速率則高于中林窗、小林窗以及林下。在生長季節,大林窗和中林窗下紅樺凋落葉木質素降解速率顯著(P<0.05)高于小林窗和林下；而岷江冷杉凋落葉木質素的富集速率則呈現林下>大林窗>中林窗>小林窗。在初凍期,不同林窗下的紅樺凋落葉均表現出木質素降解過程,而岷江冷杉凋落葉均表現出木質素富集過程。其中,紅樺大、中、小林窗下的凋落葉木質素損失皆大于林下,而岷江冷杉中、小林窗下凋落葉的木質素富集高于林下。隨著雪被厚度的加深,在深凍期,各林窗下兩種凋落葉的木質素均表現為降解過程。其中大林窗下兩種凋落葉的木質素損失率最低,而紅樺林下的凋落葉和岷江冷杉中林窗的凋落葉表現出最高的木質素損失率。在融化期,紅樺中林窗和大林窗分別表現出最高和最低的凋落葉木質素損失率,但岷江冷杉凋落葉表現出相反趨勢。經歷整個冬季過后,生長季節初期各林窗下兩物種的木質素損失率均為負(富集),且大林窗下兩種凋落葉的木質素富集最大。生長季節中期,紅樺各林窗下的凋落葉木質素損失率均為正(降解),而岷江冷杉除大林窗下的凋落葉表現除木質素損失外,其余林窗下的損失率均為負(富集)。此外,該時期大林窗下的兩種凋落葉木質素損失均顯著最高。而在生長季節后期,大林窗下的兩種凋落葉的木質素富集最大,而中、小林窗表現出一定的木質素損失。

利用LOESS回歸對兩種凋落葉不同林窗下全年各時期的木質素分解動態進行擬合可知,盡管兩種凋落葉的木質素降解特征不同,但各自在不同面積大小林窗下的全年分解動態相似。紅樺凋落葉各林窗下全年的木質素降解均表現出從初凍期到生長季節初期逐漸降低的趨勢,而在生長季節中期有一個較大的木質素損失(圖4)；岷江冷杉凋落葉各林窗下的木質素降解均表現為從初凍期到深凍期顯著增加,隨后至生長季節初期各分解階段的木質素降解率逐漸降低,而在生長季節中期開始其損失率又逐漸升高(圖 4)。

圖4 不同面積大小林窗下各時期紅樺和岷江冷杉凋落葉的木質素損失率Fig.4 Lignin loss rates of Betula albo-sinensis and Abies faxoniana under different sizes of forest gaps at different critical periodsCI: 置信區間 confidence intervals; 不同小寫字母表示同一分解時期內不同面積大小林窗下凋落葉木質素損失的差異顯著(P<0.05); 圖中數據為平均值±標準偏差(n=6);由于LOESS回歸擬合的不同面積大小林窗下凋落葉木質素在各分解時期的損失動態類似,為簡便起見,只選擇其中1個列出,如圖所示為大林窗下紅樺和岷江冷杉凋落葉第1年各時期的木質素降解動態(平均值±95%置信區間,n=6);圖中斜體文本表示不同采樣時期(Date)和不同面積大小林窗(Gap)以及它們的交互作用(Gap × Date)對凋落葉木質素降解的重復測量方差分析結果

3.3 凋落葉木質素損失與環境因子的關系

逐步回歸分析表明(表3),全年初凍期和生長季節初期,雪被厚度、平均溫度、正積溫、負積溫以及凍融循環次數對兩種凋落葉的木質素降解無顯著影響。深凍期的雪被厚度、平均溫度、負積溫以及正積溫對紅樺凋落葉的木質素降解有顯著影響,而對岷江冷杉凋落葉的木質素降解無顯著影響。融化期兩種凋落葉的木質素降解主要受正積溫的影響,而紅樺凋落葉的木質素降解還受到土壤凍融循環次數以及平均溫度的影響。生長季節中期,兩種凋落葉的木質素降解主要受到平均溫度以及正積溫的影響。生長季節后期,兩種凋落葉的木質素降解主要受到平均溫度的影響,并且,岷江冷杉凋落葉的木質素損失還受到正積溫以及土壤凍融循環次數的影響。

表3 凋落葉不同分解時期環境因子與木質素損失率的逐步回歸方差分析(n=24)

Table 3 Stepwise regression multiple correlations of lignin degradation rate in foliar litter with environment factors at different critical periods (n=24)

環境因子Environmentalfactors初凍期Onsetofsoilfreezingperiod深凍期Soilfreezingperiod融化期Soilthawingperiod紅樺Betulaalbo-sinensis岷江冷杉Abiesfaxoniana紅樺Betulaalbo-sinensis岷江冷杉Abiesfaxoniana紅樺Betulaalbo-sinensis岷江冷杉Abiesfaxoniana平均溫度AT0．373(1)0．917(3)正積溫PAT0．785(3)0．707(1)0．510(1)負積溫NAT0．721(2)凍融循環次數FSFC0．875(2)雪被厚度SCD0．836(4)環境因子Environmentalfactors生長季節初期Earlygrowthperiod生長季節中期Mid-growingperiod生長季節后期Latergrowthperiod紅樺Betulaalbo-sinensis岷江冷杉Abiesfaxoniana紅樺Betulaalbo-sinensis岷江冷杉Abiesfaxoniana紅樺Betulaalbo-sinensis岷江冷杉Abiesfaxoniana平均溫度AT0．253(1)0．328(1)0．321(1)0．320(1)正積溫PAT0．792(2)0．705(2)0．454(2)負積溫NAT凍融循環次數FSFC雪被厚度SCD0．575(3)

AT：平均溫度 Average temperature；PAT：正積溫 Positive accumulated temperature；NAT：負積溫 Negative accumulated temperature；FSFC：土壤凍融循環次數 Frequency of soil freeze-thaw cycle；SCD：雪被厚度 Snow cover depth

4 討論

以地震、滑坡等為主要特征的地質災害正在改變川西高山森林林窗格局[14],影響著森林生態系統更新循環以及凋落物的分解過程。本研究表明,林窗面積大小和分解時間對兩種凋落葉的木質素降解均有顯著影響。冬季初凍期和融化期兩種凋落葉木質素的分解特征表現出降解或富集有隨林窗面積減小而減少的趨勢,而與初始假設不完全一致的是,冬季深凍期大林窗下的兩種凋落葉的木質素降解均最低,生長季節兩種凋落葉的木質素降解均在大林窗下表現出最大的富集或降解過程。此外,逐步回歸分析表明,大部分時期(深凍期、融化期、生長季節中期和生長季節后期)平均溫度、正積溫、負積溫以及土壤循環次數對兩物種凋落葉的木質素降解有主要影響,而初凍期和生長季節初期這些環境因子并不是決定兩個物種凋落葉木質素降解的主要因素。這表明,川西高山森林林窗不僅能改變冬季和生長季節的環境因子從而影響凋落葉木質素的降解過程,而且還能通過改變凋落葉的質量(quality)調控整個時期凋落葉木質素的降解過程。

4.1 林窗對冬季凋落葉木質素降解的影響

木質素被普遍認為是凋落物組成成分中相對難以分解的組分[1-2, 5],其含量的多寡顯著影響著凋落物的分解過程[22]。本研究結果發現,經歷了初凍期,各林窗下紅樺凋落葉的木質素含量均減少,而岷江冷杉凋落葉的木質素含量卻明顯增加。這與McClaugherty和Berg等[22]的研究結果相似,即初始木質素含量較高的凋落葉在分解的初期階段會表現出木質素的凈損失,而含量相對較低的凋落葉其木質素凈損失發生前會有一個木質素含量增加的過程。木質素含量增加的可能原因是：凋落葉分解過程中,其組分與微生物作用形成了類似于木質素的酸不溶組分,進而導致凋落葉的“木質素”增加[23]。此外,在初凍期,雪被的隔熱保溫環境能維持相對強度的微生物活性[10-11],因此,兩種凋落葉的木質素降解或富集趨勢在具備雪被覆蓋的林窗下明顯高于幾乎無雪被的林下。

在深凍期,大林窗下凋落葉的木質素損失均低于其它林窗,這與以下兩方面原因有關。一方面,大林窗的雪被不僅形成較早較厚,而且在覆蓋期間還具有比中林窗和小林窗更高的雪被密度[24]。可能由于大林窗的雪被在其形成過程中被逐漸“壓實”減弱了環境微生物與外界大氣的物質交換能力,不利于有助于凋落葉木質素降解的特有種的生存[25]而降低了該時期生物因素對其下凋落葉木質素損失的貢獻。另一方面,由于小面積林窗和林下凋落葉的木質素在初凍期的降解或富集程度相對較低,而頻繁的凍融循環破壞了凋落葉木質素的物理結構,故而較小面積林窗的凋落葉在該時期表現出較大的木質素可降解性[4]。而在一定程度上代表了凍結程度的負積溫[18]對該時期紅樺凋落葉的木質素損失有主要影響,這表明,雪被創造的微環境可能對初始木質素含量較高的凋落葉(表1)在該時期的影響更為明顯。

隨著溫度的回升,在融化期,較厚的雪被在融化過程中能顯著增加地表的水分有效性促進土壤生物活性的增強[26]；與此同時,其融化伴隨的土壤凍融循環頻率的增強也有助于凋落葉木質素結構的進一步物理破壞[4]。故此,在上述兩方面作用的促進下,大、中林窗下兩種凋落葉的木質素含量變化在該時期較小林窗和林下大。然而,頻繁的凍融循環也能夠破碎死亡微生物的細胞釋放其細胞內的營養物質供存活下來的土壤生物利用從而影響土壤生物生物量和生物活性[27]。由于融化期頻繁的凍融條件下形成的土壤生物群落對紅樺和岷江冷杉兩種凋落葉的分解具有選擇機制[28],再加上凋落葉質量隨分解發生變化[29],故而導致了該時期大林窗和中林窗兩種凋落葉木質素的相對降解程度截然相反的結果(圖4)。

4.2 生長季節各林窗凋落葉的木質素降解

相比較而言,在生長季節初期,環境溫度回暖,覆蓋雪被逐漸消失,相對于林下來說,林窗地表能夠接收相對較長時間的太陽輻射以及充沛的降水[17]。該時期各林窗下兩種凋落葉的木質素均表現出明顯的富集特征可以表明,隨著土壤溫度的升高,土壤生物群落變得更為豐富[30-31],促進了凋落葉的分解；同時,凋落葉物質組成發生復雜的變化,形成了大量的酸不溶組分。這不僅影響生長初期凋落葉的分解過程,還對其后續的分解進程也產生重要的影響[5]。另外,生長季節初期,不同面積大小的林窗內其溫度模式迥異(圖1,表3),大林窗內具有更為充沛的水分和光照下,土壤生物群落最為豐富[30-31],故而使兩種凋落葉的“木質素”含量增加最多。

生長季節中期,兩種凋落葉均在大林窗下表現出最大的木質素損失,且各林窗下與生長季節初期相比兩種凋落葉木質素的凈損失比例也顯著增加。由于該時期兩種凋落葉的木質素降解主要受平均溫度和正積溫影響來看(表3),導致大林窗下凋落葉木質素損失快的因素可能有以下兩個方面。首先,生長季節中期強烈的太陽輻射能夠促進凋落葉木質素的光降解過程[6],隨著林窗面積的減小太陽輻射強度的減弱可能使這種光降解過程的強度和持續時間依次減少,因此導致木質素的凈損失量在該時期隨林窗面積的減小而逐漸降低。其次,在該時期,大林窗強烈的太陽輻射可導致地表溫度急劇上升(圖1,表3)加速土壤表層水分蒸發。相對而言,小林窗和林下郁閉的林冠能夠削弱太陽輻射強度,提供的遮蔭能夠降低其地表溫度以及水分蒸發速度[13]。因此,小型林窗和林下的微環境可能更利于土壤生物群落的穩定[7]進而對凋落葉的木質素降解過程發揮著作用。另外,在生長季節初期,土壤生物群落豐富度隨著林窗面積的減小而升高[32],導致其“木質素”含量增加比例高于大林窗和中林窗。而與生長季節初期相比較,該時期兩種凋落葉木質素的凈損失比例較大,因而在上述兩方面因素的綜合作用下,可能光降解過程對該時期凋落葉木質素的降解過程作用更大[6]。

生長季節后期,兩種凋落葉的木質素降解皆主要受到平均溫度的影響表明,太陽輻射強度的逐漸減弱顯著改變著林窗地表生物群落的組成。由于前期太陽輻射強烈(生長季節中期),因此,可能形成了林窗面積越小而越穩定的微環境[32]。然而在該時期,隨著后期季節性凍融時期的到來,雪被的出現又再次保護了較大面積林窗地表的生物群落[33],而小林窗和林下穩定的生物群落又不得不面臨逐漸惡劣的微環境[34]。再加上該時期木質素的光降解過程可能被消弱[6],故而微生物作用和光降解過程所占比例隨凋落葉物質組成的協同變化,導致大林窗下的凋落葉木質素出現富集。

綜上所述,川西亞高山森林不同大小林窗通過對光、溫、降水/降雪的分配形成的溫度動態及凍融格局顯著影響了兩種凋落葉木質素第1年的降解過程。相對于林下,冬季一定厚度的雪被覆蓋能夠提供相對穩定的微環境維持土壤生物對凋落葉木質素的作用,而生長季節較大面積的林窗能夠接收較強的太陽輻射而維持凋落葉木質素的光降解過程。然而,由于凋落葉初始質量的差異,各林窗對兩種凋落葉的木質素損失影響在各時期表現出不一致的規律,且經歷1a的分解期后,各林窗下紅樺凋落葉的木質素的含量有所減少,而各林窗下岷江冷杉凋落葉的木質素含量卻有所增加。負積溫因子以及土壤凍融循環能夠顯著影響冬季凋落葉的木質素降解,而生長季節平均溫度(太陽輻射)主要影響凋落葉木質素的降解過程。可見,川西亞高山森林頻發的地質災害所帶來的不同林窗格局將顯著影響該生態系統的碳循環過程,但影響趨勢隨物種和林窗面積大小的差異而具有明顯的差異,有待進一步研究。本研究為深入認識地址災害頻發情景下川西亞高山森林凋落葉分解及其碳循環過程提供了重要的科學依據。

致謝：感謝四川農業大學生態林業研究所徐振鋒、劉洋、張丹桔老師在野外采樣及數據分析工作中給予的幫助。

[1] Melillo J M, Aber J D, Muratore J F. Nitrogen and lignin control of hardwood leaf litter decomposition dynamics. Ecology, 1982, 63(3): 621-626.

[2] Taylor B R, Parkinson D, Parsons W F J. Nitrogen and lignin content as predictors of litter decay rates: a microcosm test. Ecology, 1989, 70(1): 97-104.

[3] Berg B. Litter decomposition and organic matter turnover in northern forest soils. Forest Ecology and Management, 2000, 133(1/2): 13-22.

[4] Wu F Z, Yang W Q, Zhang J, Deng R J. Litter decomposition in two subalpine forests during the freeze-thaw season. Acta Oecologica, 2010, 36(1): 135-140.

[5] 鄧仁菊, 楊萬勤, 張健, 吳福忠. 季節性凍融期間亞高山森林凋落物的質量變化. 生態學報, 2010, 30(3): 830-835.

[6] Austin A T, Ballaré C L. Dual role of lignin in plant litter decomposition in terrestrial ecosystems. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2010, 107(10): 4618-4622.

[7] Zhang Q S, Zak J C. Potential physiological activities of fungi and bacteria in relation to plant litter decomposition along a gap size gradient in a natural subtropical forest. Microbial Ecology, 1998, 35(2): 172-179.

[8] Muscolo A, Sidari M, Mercurio R. Influence of gap size on organic matter decomposition, microbial biomass and nutrient cycle in Calabrian pine (Pinuslaricio, Poiret) stands. Forest Ecology and Management, 2007, 242(2-3): 412-418.

[9] Denslow J S, Ellison A M, Sanford R E. Treefall gap size effects on above-and below-ground processes in a tropical wet forest. Journal of Ecology, 1998, 86(4): 597-609.

[10] Campbell J L, Mitchell M J, Groffman P M, Christenson L M, Hardy J P. Winter in northeastern North America: a critical period for ecological processes. Frontiers in Ecology and the Environment, 2005, 3(6): 314-322.

[11] Saccone P, Morin S, Baptist F, Bonneville J M, Colace M P, Domine F, Faure M, Geremia R, Lochet J, Poly F, Lavorel S, Clément J C. The effects of snowpack properties and plant strategies on litter decomposition during winter in subalpine meadows. Plant and Soil, 2013, 363(1/2): 215-229.

[12] Henry H A L. Soil freeze-thaw cycle experiments: trends, methodological weaknesses and suggested improvements. Soil Biology and Biochemistry, 2007, 39(5): 977-986.

[13] Zhang Q S, Liang Y W. Effects of gap size on nutrient release from plant litter decomposition in a natural forest ecosystem. Canadian Journal of Forest Research, 1995, 25(10): 1627-1638.

[14] Yang W Q, Wang K Y, Kellomaki S, Gong H D. Litter dynamics of three subalpine forests in Western Sichuan. Pedosphere, 2005, 15(5): 653-659.

[15] 楊萬勤, 馮瑞芳, 張健, 王開運. 中國西部3個亞高山森林土壤有機層和礦質層碳儲量和生化特性. 生態學報, 2007, 27(10): 4157-4165.

[16] 吳慶貴, 吳福忠, 楊萬勤, 譚波, 楊玉蓮, 倪祥銀, 何潔. 川西高山森林林隙特征及干擾狀況. 應用與環境生物學報, 2013, 19(6): 922-928.

[17] Zhang Q S, Zak J C. Effects of gap size on litter decomposition and microbial activity in a subtropical forest. Ecology, 1995, 76(7): 2196-2204.

[18] 何偉, 吳福忠, 楊萬勤, 武啟騫, 何敏, 趙野逸. 雪被斑塊對高山森林兩種灌木凋落葉質量損失的影響. 植物生態學報, 2013, 37(4): 306-316.

[19] 楊玉蓮, 吳福忠, 楊萬勤, 譚波, 徐振鋒, 劉洋, 康麗娜. 雪被去除對川西高山冷杉林冬季土壤水解酶活性的影響. 生態學報, 2012, 32(22): 7045-7052.

[20] 魯如坤. 土壤農業化學分析方法. 北京: 中國農業科技出版社, 2000.

[21] Vanderbilt K L, White C S, Hopkins O, Craig J A. Aboveground decomposition in arid environments: results of a long-term study in central New Mexico. Journal of Arid Environments, 2008, 72(5): 696-709.

[22] McClaugherty C, Berg B. Cellulose, lignin and nitrogen concentrations as rate regulating factors in late stages of forest litter decomposition. Pedobiologia, 1987, 30: 101-112.

[23] Brandt L A, King J Y, Hobbie S E, Milchunas D G, Sinsabaugh R L. The role of photodegradation in surface litter decomposition across a grassland ecosystem precipitation gradient. Ecosystems, 2010, 13(5): 765-781.

[24] 吳彥. 季節性雪被覆蓋對植物群落的影響. 山地學報, 2005, 23(5): 550-556.

[25] Clein J S, Schimel J P. Microbial activity of tundra and taiga soils at sub-zero temperatures. Soil Biology and Biochemistry, 1995, 27(9): 1231-1234.

[26] Hicks Pries C E, Schuur E A G, Vogel J G, Natali S M. Moisture drives surface decomposition in thawing tundra. Biogeosciences, 2013, 118(3): 1133-1143.

[27] Schimel J P, Mikan C. Changing microbial substrate use in Arctic tundra soils through a freeze-thaw cycle. Soil Biology and Biochemistry, 2005, 37(8): 1411-1418.

[28] Berg B, McClaugherty C. Plant Litter: Decomposition, Humus Formation, Carbon Sequestration. 3rd ed. Berlin, Heidelberg: Springer, 2014.

[29] 徐振鋒, 尹華軍, 趙春章, 曹剛, 萬名利, 劉慶. 陸地生態系統凋落物分解對全球氣候變暖的響應. 植物生態學報, 2009, 33(6): 1208-1219.

[30] 周曉慶, 吳福忠, 楊萬勤, 朱劍霄. 高山森林凋落物分解過程中的微生物生物量動態. 生態學報, 2011, 31(14): 4144-4152.

[31] 譚波. 長江上游不同海拔代表性森林土壤動物對凋落葉分解的影響 [D]. 成都: 四川農業大學, 2013.

[32] Wu Q Q, Wu F Z, Yang W Q, Zhao Y Y, He W, Tan B. Foliar Litter nitrogen dynamics as affected by forest gap in the alpine forest of eastern Tibet Plateau. PLOS ONE, 2014, 9(5): e97112.

[33] Bokhorst S, Bjerke J W, Melillo J, Callaghan T V, Phoenix G K. Impacts of extreme winter warming events on litter decomposition in a sub-Arctic heathland. Soil Biology & Biochemistry, 2010, 42(4): 611-617.

[34] Freppaz M, Celi L, Marchelli M, Zanini E. Snow removal and its influence on temperature and N dynamics in alpine soils (Vallée d′Aoste, northwest Italy). Journal of Plant Nutrition and Soil Science, 2008, 171(5): 672-680.

附表 1 不同面積大小林窗各分解時期的土壤平均溫度、正積溫、負積溫和土壤凍融循環次數特征

Additional table 1 Soil average temperature (AT), positive accumulated temperature (PAT), negative accumulated temperature (NAT) and frequency of soil freeze-thaw cycles (FSFC) in each decomposition period under different sizes of forest gaps

林窗類型Typesofgap環境因子Environmentalfactors初凍期Onsetofsoilfreezingperiod深凍期Soilfreezingperiod融化期Soilthawingperiod生長季節初期Earlygrowthperiod生長季節中期Mid-growingperiod生長季節后期Latergrowthperiod大林窗平均溫度AT-0．56-1．390．089．7812．517．94Largegap正積溫PAT93．3121．525．48439．22805．77367．95負積溫NAT-4．63-172．58-1．55凍融循環次數FSFC32．0029．0030．000．000．0010．00中林窗平均溫度AT-1．60-2．123．369．4012．345．68Intermediategap正積溫PAT56．3421．52172．42470．16863．49284．45負積溫NAT-31．04-172．02-0．81-0．56凍融循環次數FSFC32．0030．0022．001．000．0024．00小林窗平均溫度AT-1．98-2．132．156．1611．635．66Smallgap正積溫PAT42．7236．18116．70308．16814．33369．38負積溫NAT-63．37-135．04-6．86凍融循環次數FSFC16．0066．0024．004．000．009．00郁閉林下平均溫度AT-2．40-3．140．396．0410．134．37Closedcanopy正積溫PAT36．9645．04331．94740．13516．04負積溫NAT-59．54-364．67-25．08凍融循環次數FSFC18．0019．0033．001．000．004．00

AT: 平均溫度 Average temperature; PAT: 正積溫 Positive accumulated temperature; NAT: 負積溫 Negative accumulated temperature; FSFC: 土壤凍融循環次數 Frequency of soil freeze-thaw cycle

Effects of gap sizes on the lignin degradation of foliar litter in a subalpine forest

WU Qinggui1,2, TAN Bo2, YANG Wanqin2,*, WU Fuzhong2, HE Wei2, NI Xiangyin2

1 Ecological Security and Protection Key Laboratory of Sichuan Province, Mianyang 621000, China 2Long-termResearchStationofAlpineForestEcosystem,KeyLaboratoryofEcologicalForestryEngineering,InstituteofEcology&Forestry,SichuanAgriculturalUniversity,Chengdu611130,China

Lignin, a major component of foliar litter, plays a crucial role in litter decomposition process in forest ecosystems. However, forest gap may affect lignin degradation of foliar litter in subalpine forests, since gaps with different sizes not only regulate snow cover and its associated freeze-thaw events in winter, but also affect temperature and moisture conditions during the following growing season; however, little information about the gap size-effect is currently available. To test the seasonal effects of forest gap sizes on litter lignin degradation, a field experiment using litterbags was conducted in a subalpine forest in western Sichuan, which is located along the upper reaches of the Yangtze River and in the eastern part of the Tibetan Plateau. Litterbags containing red birch (Betulaalbo-sinensis) and Minjiang fir (Abiesfaxoniana) foliar litter were placed on the forest floor under four gap sizes conditions: a closed canopy, a large gap, an intermediate gap and a small gap. The litterbags were sampled at the onset of the soil freezing, during soil deep freezing and soil thawing, and during the early, middle and late growing season. The experiment was conducted from November 2011 to October 2012. The lignin concentrations of the litter were measured, and the rates of lignin degradation were calculated. The results indicated that season and gap size had significant effects on lignin degradation of both red birch and Minjiang fir litter. Over the course of the one-year study period, lignin losses from the foliar litter were 21.53—27.65% for red birch and-7.95—19.40% for Minjiang fir, across the four size gaps. The large gap promoted the degradation of lignin in the Minjiang fir litter during winter, and that of lignin in the red birch litter during the growing season. Conversely, the large gap inhibited the degradation of lignin in the red birch litter during winter, while the lignin degradation rate of the Minjiang fir litter during the growing season was as follows: closed canopy > large gap > intermediate gap > small gap. In addition, a step-wise regression analysis result revealed that lignin degradation of foliar litter is significantly correlated with negative accumulated temperature and frequency of soil freeze-thaw cycle in winter, suggesting that the degradation of lignin that occurs during winter is mainly driven by physical damage to its molecular structure. Furthermore, close correlations were detected between litter lignin degradation rate and average temperature, and positive accumulated temperature, suggesting that biological processes may contribute to lignin degradation during the growing season. These results imply that differences in forest gap size significantly affect the lignin degradation process of foliar litter in subalpine forests; however, the effects may depend on plant species and season.

subalpine forest; forest gap; litter decomposition; lignin degradation; winter; growing season

國家自然科學基金項目(31170423, 31270498)；國家“十二五”科技支撐計劃(2011BAC09B05)；四川省杰出青年學術與技術帶頭人培育項目(2012JQ0008, 2012JQ0059)；中國博士后科學基金(2012T50782)；四川省教育廳青年基金(2013SZB0553, 13ZB0121, 13TD0015)；綿陽師范學院校級項目(QD2015A004, 2015A01)；生態安全與保護四川省重點實驗室開放基金項目(ESP201309, ESP1404)

2015-03-24;

日期:2016-01-05

10.5846/stxb201503240562

*通訊作者Corresponding author.E-mail: scyangwq@163.com

吳慶貴, 譚波, 楊萬勤, 吳福忠, 何偉, 倪祥銀.亞高山森林林窗大小對凋落葉木質素降解的影響.生態學報,2016,36(18):5701-5711.

Wu Q G, Tan B, Yang W Q, Wu F Z, He W, Ni X Y.Effects of gap sizes on the lignin degradation of foliar litter in a subalpine forest.Acta Ecologica Sinica,2016,36(18):5701-5711.