干旱脅迫下3個楊樹品種葉片膜透性及部分滲透調節物質的變化

楊淑紅，朱 鏑，任媛媛，朱延林

（1河南省林業科學研究院，鄭州 450008；2福建農林大學林學院，福州 350002）

干旱脅迫下3個楊樹品種葉片膜透性及部分滲透調節物質的變化

楊淑紅1，朱 鏑2，任媛媛1，朱延林1

（1河南省林業科學研究院，鄭州 450008；2福建農林大學林學院，福州 350002）

在土壤持續干旱脅迫下，研究了楊樹品種‘2025’及其2個芽變品種‘全紅楊’、‘中紅楊’當年生嫁接苗葉片的質膜相對透性及滲透調節物質可溶性糖、脯氨酸和可溶性蛋白質含量的變化及關系，并進行了抗旱性評價。結果表明：隨干旱脅迫的持續，三者葉片質膜相對透性明顯增大，‘全紅楊’始終高于‘中紅楊’和‘2025’。三者葉片可溶性蛋白質和游離脯氨酸總量有減少的趨勢，但可溶性糖含量均能保持在較高的水平，與質膜相對透性成顯著正相關（1＞｜r｜≥0.7），這有利于植株適應干旱脅迫和抗旱能力的獲得；‘2025’葉片脯氨酸的變化與質膜相對透性呈顯著正相關（1＞｜r｜≥0.7），膜系統相對穩定。3個品種各生理指標對照組和處理組均有極顯著差異（P＜0.01），經隸屬函數法分析得出：抗旱能力為‘2025’＞‘中紅楊’＞‘全紅楊’，但差異不顯著（P＞0.05）；通過灰色關聯法分析各指標對干旱脅迫的敏感性可知：游離脯氨酸是反映3個楊樹品種抗旱能力的主要指標。

楊樹品種；干旱脅迫；滲透調節；抗旱能力

干旱是我國目前面臨的重要生態問題，水是樹木生長和形成的先決條件，對樹種分布、生長、生態生理過程等有重要的影響，因此進行樹木新品種干旱脅迫研究尤為必要［1］。樹木的耐干旱性是長期自然選擇的結果，主要由體內的遺傳基因控制，具有遺傳的相對穩定性和潛在反應性，樹木只有處于干旱環境一段時間，耐水脅迫性才能充分顯示出來。大量證據表明，細胞膜是植物體內部與外部物質交換的通道，為植物細胞維持正常的生理代謝活動提供相對穩定的內環境。干旱脅迫首先造成細胞膜系統狀態發生改變而觸發一系列水分傷害反應，樹木葉片質膜相對透性變化可反映出細胞遭受逆境傷害的程度，質膜相對透性增強，細胞及細胞器內穩定的生理生化環境遭到破壞，導致細胞生理功能喪失，大量內溶物外滲，最終細胞衰老死亡［2-4］，嚴重影響樹木的正常生長發育。干旱脅迫也可使蛋白質和核酸變性失活，嚴重時會抑制蛋白質的合成并誘導其降解以及纖維分子間的橋鍵松馳，從而破壞生物膜的結構與功能。可溶性蛋白質、可溶性糖和游離脯氨酸均是植物體內重要的有機滲透調節物質，其含量有助于細胞和組織的保水，起到抗脫水作用，是判斷植物細胞遭受水分脅迫程度的常用生理指標［5-7］。

‘中紅楊’（Populus×euramericana‘Zhonghong’）為美洲黑楊‘2025’（P.deltoids cv.‘Lux’（I-69/55）× P.deltoids cv.‘Shan Hai Guan’）的芽變彩葉品種，隨后在‘中紅楊’基礎上選育出芽變新品種‘全紅楊’（Populus×euramericana‘Quanhong’）。‘全紅楊’姿態秀麗，枝葉色澤較‘中紅楊’更加亮麗持久，觀賞效果甚佳。‘中紅楊’和‘全紅楊’均已通過新品種認定，并分別于2006年和2011年獲得國家新品種保護權，均為難得的速生豐產性高品質彩葉園林觀賞樹木。本試驗以‘全紅楊’、‘中紅楊’和‘2025’當年生嫁接苗為試材，盆栽控水使植株處于土壤持續干旱脅迫下，研究葉片膜透性和滲透調節物質可溶性糖、脯氨酸及可溶性蛋白質含量的變化及相互關系，比較三者抗旱性生理差異，并采用隸屬函數法和灰色關聯分析法對3個楊樹品種及生理指標進行抗旱能力綜合評價。

1 材料與方法

1．1 試驗材料

試驗地點為河南省林業科學研究院院內，2011年2月下旬將長勢健康一致的‘2025’一年生實生苗移植于普通塑料圓形花盆內（上直徑×下直徑×高：350 mm×250 mm×350 mm），每盆1株，平茬至20 cm高，盆土為50%普通園土+50%腐質土，裝土量一致，正常管理。3月末分別嫁接‘全紅楊’、‘中紅楊’和‘2025’各50盆。4個月后待嫁接苗穩定成活，長勢旺盛時進行控水試驗。

1．2 試驗處理

2011年7月28日，各品種挑選長勢良好均衡的30盆嫁接苗，搬至排水條件良好的硬化地面上，隨即澆水至飽和。試驗完全隨機區組設計，對照（CK）組與土壤干旱脅迫處理（H）組每個品種15盆，按5株/行×3行排列，CK和H組組間距3 m。CK組苗木每隔3—5 d澆1次水至盆土飽和，H組苗木7月29日起停止澆水，使土壤含水量逐漸降低，遇陰雨天采用移動遮雨棚防風遮雨，8月25日解除脅迫澆復活水至飽和，隨后正常養護。分別在干旱脅迫0 d（7月28日）、4 d（8月1日）、7 d（8月4日）、14 d（8月11日）、21 d（8月18日）、28 d（8月25日）及復水7 d（9月1日）的8：00采集各組各品種植株枝條頂端往下第3—5片葉，設3個重復，采樣后的植株不再重復采樣。樣葉袋封存置于冰桶中并立即帶回實驗室進行理化指標測定。

1．3 測定指標及方法

質膜透性測定采用相對電導率法［8］；可溶性糖測定采用蒽酮比色法；游離脯氨酸測定采用磺基水楊酸比色法；可溶性蛋白質測定采用考馬斯亮藍法［9］。

1．4 統計分析

采用Excel 2007和SPSS 17.0軟件進行數據處理及統計分析。

采用隸屬函數法對3個楊樹品種抗旱能力進行綜合評定［3，10］。為避免不同物種間對照值的差異對試驗結果造成影響，對所測得的各項生理指標值進行轉換，求得各生理指標在不同時間的變化系數。公式：Ii＝處理指標i/對照指標i0。

指標與抗旱性正相關隸屬函數公式：R（Xij）＝（Xij－Xmin）/（Xmax－Xmin）；指標與抗旱性負相關隸屬函數公式：R（Xij）＝1－（Xij－Xmin）/（Xmax－Xmin）。式中Xij為i品種j指標抗旱系數，Xmax、Xmin為j指標抗旱系數的最大值和最小值，R（Xij）為i品種j指標的抗旱隸屬值。求取各抗旱指標隸屬函數值的平均值，綜合評定值越大說明抗旱能力越強。

采用灰色關聯分析法［11］將3個楊樹品種的各項生理指標及抗旱隸屬函數均值設為數據集合，建立灰色系統。設抗旱隸屬函數平均值作為參考數據列（母序列）X0；以各項生理指標的平均抗旱系數作為比較列（子序列）X1、X2、X3、X4，分別表示質膜相對透性、可溶性糖、脯氨酸和可溶性蛋白質。利用計算機DPS處理系統執行灰色關聯分析，分辨系數取常規值0.5［3，10］，得出3個楊樹品種各指標與抗旱性的關聯度與關聯序。

2 結果與分析

2．1 土壤持續干旱對葉片質膜相對透性的影響

由圖1可知，對照組‘全紅楊’、‘中紅楊’和‘2025’葉片相對電導率平均值分別為29.69%、30.80%和30.78%，差異不顯著（P＞0.05）。干旱脅迫期間，三者葉片相對電導率持續升高，脅迫21 d時‘全紅楊’較對照組升高102.27%；脅迫28 d時，‘全紅楊’、‘中紅楊’和‘2025’葉片相對電導率極顯著高于各自對照組（P＜0.01），分別升高84.96%、85.09%和91.83%，且‘全紅楊’顯著高于‘中紅楊’和‘2025’。復水7 d時，‘全紅楊’相對電導率較對照組升高43.51%，極顯著高于對照組，‘中紅楊’和‘2025’顯著高于對照組（P＜0.05）。

2．2 土壤持續干旱脅迫對葉片可溶性糖含量的影響

可溶性糖是合成其他有機溶質的碳架保護和能量來源，脅迫條件下可增加細胞原生質濃度，降低細胞滲透勢，維持細胞內正常的水分代謝，對細胞膜和原生膠體有穩定作用，有利于提高植株的抗逆性［6］。由圖2可知，對照組‘全紅楊’葉片可溶性糖含量平均值顯著低于‘中紅楊’和‘2025’。干旱脅迫期間，三者葉片可溶性糖含量均明顯增加，處理初期‘全紅楊’葉片可溶性糖含量迅速升高，脅迫21 d時達最大值29.78 mg/g FW，較對照組升高48.95%；脅迫28 d時，‘全紅楊’、‘中紅楊’和‘2025’可溶性糖含量為28.55 mg/g FW、33.49 mg/g FW和35.28 mg/g FW，分別較各自對照組升高39.24%、45.13%和56.17%。復水7 d時，三者葉片可溶性糖含量仍極顯著高于各自對照組47.02%、41.43%和43.40%。相關分析表明：干旱脅迫下，‘全紅楊’、‘中紅楊’和‘2025’葉片可溶性糖的變化均與質膜相對透性呈顯著相關（Y＝3.1196+0.8917X－0.0076X2，r＝0.793**，df＝18，F＝24.074**；Y＝14.3991+0.3312X，r＝0.791**，df＝19，F＝31.7233**；Y＝22.0955+0.0039X2，r＝0.806**，df＝19，F＝37.7383**；P＝0.01，1＞｜r｜≥0.7為顯著相關；0.7＞｜r｜≥0.4為有相關；0.4＞｜r｜≥0為無相關［12］，下同）。

圖1 干旱脅迫及復水對葉片質膜相對透性的影響Fig．1 Effects of drought stress and rewatering on the relative permeability of the plasma membrane of leaves

圖2 干旱脅迫及復水對葉片可溶性糖含量的影響Fig．2 Effects of drought stress and rewatering on the soluble sugar content in leaves

2．3 土壤持續干旱脅迫對葉片脯氨酸含量的影響

游離脯氨酸作為一種碳水化合物的來源，是酶和細胞結構的保護劑，在含水量很低的細胞內仍能提供足夠的自由水，穩定膜系統，參與葉綠素合成，提高植物抗性［7，13］。由圖3可知，對照組‘全紅楊’葉片游離脯氨酸含量平均值顯著低于‘中紅楊’和‘2025’。干旱脅迫期間，‘全紅楊’、‘中紅楊’和‘2025’葉片脯氨酸含量均先升后降，積累峰值分別為31.27μg/g FW（脅迫14 d）、32.71μg/g FW（脅迫21 d）和31.98 μg/g FW（脅迫21 d），較各自對照組升高28.96%、36.24%和26.29%；脅迫28 d時，‘全紅楊’、‘中紅楊’和‘2025’葉片脯氨酸含量仍極顯著高于對照組，分別較各自對照組升高13.62%、17.03%和24.44%，脅迫后期‘全紅楊’葉片游離脯氨酸含量極顯著低于‘中紅楊’和‘2025’。復水7 d，三者葉片脯氨酸含量仍顯著高于各自對照組2.57%、4.44%和8.52%。相關分析表明：干旱脅迫下，葉片脯氨酸的變化與質膜相對透性‘全紅楊’、‘中紅楊’為正相關（r＝0.473；r＝0.671），‘2025’為顯著正相關（Y＝18.4872+0.2228X，r＝0.748**，df＝19，F＝24.134**）。

2．4 土壤持續干旱脅迫對葉片可溶性蛋白質含量的影響

植物體內可溶性蛋白質大多是參與各種代謝的酶類，具有較強的親水膠體性質，其含量可影響細胞的保水力，也是植物對逆境脅迫適應的一種表現。由圖4可知，對照組中，‘全紅楊’、‘中紅楊’和‘2025’葉片可溶性蛋白質含量平均值差異不顯著。干旱脅迫期間，三者葉片可溶性蛋白質含量變化各不相同，‘全紅楊’葉片可溶性蛋白質含量先升高后降低，脅迫7 d時達到最大值47.17 mg/g FW，較對照組升高15.98%，脅迫28 d時為29.36 mg/g FW，較對照組降低25.12%；‘中紅楊’葉片可溶性蛋白質含量呈降-升-降變化曲線，脅迫7 d、21 d和28 d時含量分別為36.08 mg/g FW、47.69 mg/g FW和37.34 mg/g FW，分別較對照組升高－11.69%、13.42%和－11.01%；‘2025’葉片可溶蛋白質含量呈振蕩升高后快速下降的趨勢，脅迫21 d時達最大值50.01 mg/g FW，較對照組升高19.90%，脅迫28 d時降為40.65 mg/g FW，較對照組降低5.20%。脅迫前期，‘中紅楊’葉片可溶性蛋白質含量極顯著低于‘全紅楊’、‘2025’及對照組；脅迫后期，‘全紅楊’葉片可溶性蛋白質含量極顯著低于‘中紅楊’、‘2025’及對照組。復水7 d時，‘全紅楊’葉片可溶性蛋白質含量極顯著低于對照組，較對照組降低35.71%，‘中紅楊’和‘2025’顯著低于各自對照組11.01%和4.04%。相關分析表明：干旱脅迫下，‘全紅楊’可溶性蛋白質的變化與質膜相對透性為有相關（r＝－0.456），‘中紅楊’和‘2025’可溶性蛋白質的變化與質膜相對透性為無相關（r＝0.291；r＝0.208）。

圖3 干旱脅迫及復水對葉片脯氨酸含量的影響Fig．3 Effects of drought stress and rewatering on the proline content in leaves

圖4 干旱脅迫及復水對葉片可溶性蛋白質含量的影響Fig．4 Effects of drought stress and rewatering on the soluble proline content in leaves

2．5 抗旱性的綜合評價

利用隸屬函數法，對3個楊樹品種在干旱脅迫下質膜相對透性、可溶性糖、游離脯氨酸和可溶性蛋白質所表現的抗旱性狀進行綜合評價。分析結果表明（表1），抗旱能力為：‘2025’＞‘中紅楊’＞‘全紅楊’，差異不顯著。

表1 3個楊樹品種葉片生理指標的平均隸屬函數值及排序Table 1 Average membership function value and ranking of physiological indexes in leaves of 3 poplar varieties

根據灰色系統理論，若某指標與抗旱性的關聯度越大，則說明該指標與變化系數的關系越密切，對干旱脅迫的反應越敏感。從表2可以看出，游離脯氨酸與3個楊樹品種的變化系數關聯度最大為0.746，其次是可溶性蛋白質和可溶性糖，均處于較強關聯水平，而質膜相對透性對三者抗旱性的影響較小，此研究結果與黃承玲等［3］、周江等［10］基本相同，而與胡尚連等［14］不同。

表2 3個楊樹品種抗旱性與各生理指標的關聯系數、關聯度和關聯序Table 2 Correlation coefficient，correlation degree and correlation order of drought resistance and physiological indexes of 3 poplar varieties

3 結論與討論

與許多抗旱性研究結果一樣［3，15-16］，隨著干旱脅迫的持續，3個楊樹品種葉片的質膜相對透性均明顯增大，‘全紅楊’質膜透性始終高于‘中紅楊’和‘2025’，細胞內電解質大量外泄，電解質減少，干旱逆境對細胞膜的選擇透性破壞嚴重，使得脅迫后期‘全紅楊’細胞膜相對透性升高減緩，這與新西伯利亞銀白楊研究結果類似［17］。

蛋白質分解是水分脅迫干擾植物體內氮代謝過程的最突出表現，輕度干旱脅迫可刺激植物體內抗氧化酶合成以增強滲透調節能力，不溶性蛋白質變為可溶性蛋白質，當脅迫超過植物所能忍耐的閾值時，細胞體內肽酶活性提高，大量活性氧會損傷DNA的復制過程，使細胞蛋白質和核酸的合成代謝能力減弱，最終葉肉細胞中可溶性蛋白質合成受阻降解［18］，蛋白質降解越慢越少，可減輕產生的氨類物質對植物的毒害，植株抗性越強，蛋白質含量的降低與植物的衰老也密切相關［5，19］。研究中‘全紅楊’葉片可溶性蛋白質含量先升高后急速降低，與大白杜鵑［3］、苜蓿［20］等不抗旱樹種的研究結果相同；‘中紅楊’和‘2025’在脅迫中期可溶性蛋白質含量升高，表現出不同形式的滲透調節能力，與虎榛子、遼東櫟［21］、刺槐［5］等的研究相似。3個楊樹品種的可溶性蛋白質含量變化不同，可能與各自滲透調節功能有關，適應干旱的主導途徑有所差異。可溶性蛋白質含量在不同植物之間變化也較為復雜，有學者發現，白樺實生苗在干旱脅迫下細胞內束縛水的含量并未隨可溶性蛋白質含量的降低而減少［22］。另外，植物為了避免脅迫造成傷害，干旱引起蛋白質含量變化的同時，往往也伴隨誘導產生一些抗逆蛋白質，稱之為“旱脅蛋白”或“逆境蛋白”，這種熱穩定性蛋白的生成很可能在抗旱中起著更大的作用［5，23］。

大多研究認為植物脯氨酸積累越多抗逆性能力超強，含量有時會超過正常條件下的十倍或百倍，但也有少數植物在逆境條件下，脯氨酸含量變化不大［24］。其與抗旱性的關系也有不同的觀點，張明生等［25］認為游離脯氨酸與品種抗旱性間的相關性不顯著，馬諱等［26］認為脯氨酸的含量只是反映植株受旱程度，在不抗旱品種中反而積累較多。干旱脅迫下，‘全紅楊’、‘中紅楊’和‘2025’葉片脯氨酸變化與高山杜鵑［3］、火炬樹［27］等的研究結果類似，脯氨酸含量均先升后降，相對于對照組增幅不大，最多增加28.96%、36.24%和26.29%。‘全紅楊’葉片中脯氨酸急劇增加出現的時間早于‘中紅楊’和‘2025’，曾有人提出以干旱脅迫下游離脯氨酸大量積累的水勢閾值作為評價抗旱能力的參考［5］。

干旱脅迫過程中，3個楊樹品種葉片可溶性蛋白質和游離脯氨酸總量有減少的趨勢，但可溶性糖含量不斷的增加或保持在較高的水平，有利于植株應對干旱脅迫和獲得抗旱能力［5，15］。一方面是脅迫后期呼吸速率顯著上升，多糖的分解速率加快，另外可能三者葉片本身含有較多的多糖，使可溶性糖的產生有充足的原料。脅迫后期‘全紅楊’葉片可溶性糖含量穩定在一定高度，復水后變化不明顯，說明干旱對其造成了一定的傷害，合成和降解機制受到損傷，其可溶性糖的滲透調節能力相對弱一些。相關分析表明：‘全紅楊’、‘中紅楊’和‘2025’葉片可溶性糖的變化與質膜相對透性均呈顯著正相關，可溶性糖在滲透調節中發揮著重要作用。‘2025’葉片脯氨酸的變化與質膜相對透性呈顯著正相關，有利于‘2025’膜系統的穩定，使其具有較強的抗旱能力。‘全紅楊’可溶性蛋白質的變化與質膜相對透性呈負相關，干旱脅迫導致苗木明顯衰老，雖然‘中紅楊’和‘2025’葉片可溶性蛋白質的變化與質膜相對透性為無顯著相關，但相關性為正，可能與“旱脅蛋白”或“逆境蛋白”的生成有關。通過生理指標的隸屬函數平均值對3個楊樹品種進行綜合評價，表明抗旱能力為‘2025’＞‘中紅楊’＞‘全紅楊’，三者間差異不顯著。灰色關聯分析表明，滲透調節物質游離脯氨酸與3個楊樹品種的抗旱性關系較密切，其次是可溶性蛋白質，而質膜相對透性對三者抗旱性的影響較小。可見，葉片中游離脯氨酸含量的變化及其對膜系統穩定的影響是反映3個楊樹品種抗旱能力差異的主要指標。

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（責任編輯：閆其濤）

Change of leaf membrane permeability and some osmotic regulation substances of 3 poplar varieties under drought stress

YANG Shu-hong1，ZHU Di2，REN Yuan-yuan1，ZHU Yan-lin1
（1Henan Academy of Forestry，Zhengzhou 450008，China；2Forestry College of Fujian Agriculture and Forestry University，Fuzhou 350002，China）

The paper reports the changes of relative plasma membrane permeability and the contents of some osmotic regulation substances such as soluble sugar，soluble protein and proline in leaves and the evaluation of drought resistance of poplar‘2025’and its two bud mutation varieties under continuous drought stress of soil.The results showed that with continuous drought stress，the relative plasma membrane permeability all increased obviously，and the‘Quanghong’poplar were always higher than‘Zhonghong’and‘2025’.The total soluble protein and free proline in leaves of the 3 varieties had a tendency to reduce，but the soluble sugar content kept in a higher level.There was a significant positive correlation between the soluble sugar content and the relative plasma membrane permeability（1＞｜r｜≥0.7），which was good for the plants to adapt to drought stress and obtain drought-resistant ability.There was a significant positive correlation between the change of proline content in leaves of poplar‘2025’and the permeability of plasma membrane（1＞｜r｜≥0.7），and the membrane system was relative stable.There were extremely significant differences between the control group and the treatment group of the 3 varieties（P＜0.01）.It was concluded that the drought resistant ability was poplar‘2025’＞‘Zhonghong’＞‘Quanhong’by membership function method，and there were no significant difference（P＞0.05）among the 3 varieties.The sensitivity of each index to drought stress was analyzed by the grey correlation method，results showed that the free proline was the main index reflecting the drought resistant ability of 3 poplar varieties.

Poplar variety；Drought stress；Osmotic regulation；Drought resistant ability

S792.11.01

A

1000-3924（2016）06-118-06

2015-09-24

項目來源：河南省基礎與前沿技術研究計劃項目（132300413223）；河南省林科院基本科研業務費項目（2016JB02-001）

楊淑紅（1975—），女，本科，高級工程師，研究方向為城市林業與園林綠化。E-mail：yangshh0315＠163.com