崇明東灘南部大彈涂魚食源的穩定同位素分析

馬榮榮，宋 超，王 妤，王思凱，趙 峰，裴倩倩，紀 嚴，莊 平

崇明東灘南部大彈涂魚食源的穩定同位素分析

馬榮榮1，2，宋 超2，王 妤2，王思凱2，趙 峰2，裴倩倩1，2，紀 嚴1，2，莊 平2

（1.上海海洋大學水產與生命學院，上海 201306；2.中國水產科學研究院東海水產研究所，農業部東海與遠洋漁業資源開發利用重點實驗室，上海 200090）

利用穩定同位素技術，對崇明東灘南部濕地4、5月份采集到的大彈涂魚（Boleophthalmus pectinirostris）的食源進行初步研究。結果顯示，大彈涂魚δ13C和δ15N值分別為－19.28‰～－14.59‰，7.96‰～10.13‰。利用同位素混合模型（IsoSource）計算包括白茅（Imperata cylindrical）、蘆葦（Phragmites australis）、互花米草（Spartina alterniflora）、糙葉苔草（Carex scabrifolia）、底棲微藻、顆粒有機物和沉積質在內的7種初級生產者對大彈涂魚碳源食源貢獻的可能范圍及分布頻率，結果表明白茅、蘆葦、互花米草、糙葉苔草、底棲微藻、顆粒有機物和沉積質對大彈涂魚食源的可能貢獻范圍分別為0%～69%、0%～30%、0%～72%、0%～30%、0%～76%、0%～44%和0%～47%。利用后整合方法計算得到C3植物（蘆葦和糙葉苔草）、藻類及有機質（底棲微藻、顆粒有機物和沉積質）和C4植物（白茅和互花米草）三大類生產者對大彈涂魚食源的貢獻情況，結果表明C3植物、藻類及有機質和C4植物對大彈涂魚春季食物貢獻范圍分別為0%～30%、0%～76%和24%～72%，中值分別為15%、38%和48%，表明C4植物是大彈涂魚不可缺少的食源。同時，根據大彈涂魚的δ15N值，得出大彈涂魚屬于2.07～2.65級營養級，為次級消費者。

大彈涂魚；崇明東灘；食源；δ13C；δ15N

大彈涂魚（Boleophthalmus pectinirostris）隸屬于鱸形目（Perciformes），蝦虎魚科（Gobiidae），背眼蝦虎魚亞科（Oxudercinae），大彈涂魚屬［1］，主要棲息于河口潮間帶及紅樹林地區，善于跳躍爬行，是一類因擁有部分兩棲特性而具有較強陸生能力的魚類［2］。有研究報道大彈涂魚主要分布于中國、朝鮮和日本，我國主產于江蘇、浙江、福建、臺灣、廣東和廣西沿海［3］。大彈涂魚含有8種人體必需氨基酸，營養價值高，是一種具有市場前景的灘涂養殖經濟魚類［3－4］。同時，大彈涂魚作為廣泛分布于河口灘涂濕地的定居魚類，參與了灘涂濕地食物網物質循環和能量流動，對維系健康的灘涂濕地生態系統具有重要作用。因此，了解大彈涂魚的食源特征對整個河口資源的管理和保護有著重大的意義［5］。

長江口是世界大型的多泥沙渾濁河口，每年攜帶大量泥沙堆積于此，形成面積廣闊的灘涂濕地。而崇明東灘是長江河口中規模大、發育完善、人為干擾少的河口型灘涂濕地［6］。崇明東灘灘涂屬于典型的溫帶草本潮灘鹽沼濕地，植物物種組成、群落類型與群落結構都較為簡單［7］。北部以形成大面積單物種群落的外來入侵植物互花米草（Spartina alterniflora）為主，中部以土著植物蘆葦（Phragmites australis）為主，而南部以形成多物種群落的多種植物為主。因植物組成較復雜的區域，其生態系統也較穩定。本文利用穩定同位素技術來探索存在于崇明東灘南部的大彈涂魚食源情況，以期能為河口生態系統中的食物網構建、環境資源保護提供一些有價值的信息。

圖1 長江口崇明東灘南部濕地采樣位置示意圖［8］Fig.1 Sam p ling position of Chongm ing Dongtan saltm arsh of the Yangtze River Estuary

1 材料與方法

1.1 樣品采集

2016年4月中下旬至5月上旬，在崇明東灘南部如圖1所示位置，利用潮溝插網的方式采集16 ind大彈涂魚樣品（體長為143～162 mm）。收取插網內的大彈涂魚樣品后，帶回實驗室取魚體背部肌肉，置于－20℃保存。同時在該區域附近隨機齊地割取蘆葦（PA）、互花米草（SA）、糙葉苔草（Carex scabrifolia，CS）和白茅（Imperata cylindrical，IC）各10株整株植物，分別裝入自封袋帶回實驗室后，使用蒸餾水沖洗干凈，置于－20℃保存。植物樣品采集設置三個平行。另外在該區域進行顆粒有機物（particulate organic matter，POM）、底棲硅藻（benthic microalgae，BMI）和沉積質（sediment organic matter，SOM）的采集，各樣品亦設置三個平行。樣品采集具體做法如下：

顆粒有機物（POM）的采集：漲潮時，在潮溝采集2 L的潮水，用450℃灼燒過6 h的GF／F玻璃纖維濾膜過濾。過濾后作為一個樣品，置于－20℃保存。

底棲硅藻（BMI）的采集：商業沙（60～100目）用10%HCl浸泡24 h后，用蒸餾水沖洗3～5次。烘干后在馬氟爐450℃下燃燒4 h以除去無機碳和有機物。落潮時，在潮溝岸邊可見的底棲微藻斑塊上鋪一層10 cm×10 cm×5 mm處理過的商業沙。在沙面上放一張孔徑為200目的尼龍網，再在尼龍網上鋪一層10 cm×10 cm×5 mm的薄沙。用GF／F濾膜過濾的潮溝水保持濕潤。1～2 h后，取下尼龍網及其上面的沙，5個樣品混合后放入大燒杯內作為一個樣品，用蒸餾水沖洗攪拌，使用預處理過的GF／F濾膜過濾懸浮物（不含沙），GF／F濾膜帶回實驗室－20℃保存［9］。

沉積質（SOM）的采集：落潮時，在潮溝中用鋼尺隨機選取5個2 cm×2 cm的樣方，取表層1 cm沉積物混合后作為一個沉積質（SOM）樣品。

1.2 樣品前處理

所有植物樣品、大彈涂魚肌肉組織和底棲硅藻（BMI）樣品利用冷凍干燥機在－40℃條件下冷凍干燥至恒重，充分研磨后，使用80目篩網過濾，然后保存在干燥器中至上機測定。

顆粒有機物（POM）和沉積質（SOM）樣品冷凍干燥研磨后，使用1 mol·L－1HCl進行酸化處理。然后再次進行冷凍干燥研磨，使用80目篩網過濾，在干燥器中保存至上機測定。

1.3 樣品測定

用于測定穩定C、N同位素的樣品送往上海交通大學分析測試中心，利用德國Elementar公司的VarioELⅢ／IsoPrime元素分析同位素質譜聯用儀進行測定。

穩定同位素豐度的測定采用相對測量法，按以下公式計算得出：

式中，X表示13C或15N，R表示13C／12C或15N／14N。R標準值為國際標準物質美洲擬箭石（PDB）的碳同位素比值或標準大氣氮同位素比值。在測定中每測10個樣品加測1個標準樣品。

消費者的營養級計算公式為：

式中，TL表示所計算生物的營養級，δ15Nconsumer為該生物的δ15N值，δ15Nbaseline為基線生物的δ15N值。本研究選取初級消費者毛蚶（Scapharca subcrenata）的閉殼肌（7.73‰）作為基準值［10］。△δ15N為一個營養級δ15N的富集度，本研究采用POST［11］的研究結果3.4‰作為δ15N富集值。2表示基線生物的營養級。

1.4 數據分析

利用IsoSource軟件進行多源線性混合模型來估算各種食源對大彈涂魚的碳源相對貢獻情況［12－13］，其輸出結果為每種食源可能貢獻的分布頻率。為了獲取更有解釋意義的結果，本實驗中7種食源被合并成3大類后，即C3植物（蘆葦＋糙葉苔草）、藻類及有機質（BMI＋POM＋SOM）、C4植物（白茅＋互花米草）后，使用后整合分析方法［14］進一步分析各食源對大彈涂魚的相對貢獻。大彈涂魚食源貢獻利用Sigma Plot 12.0作圖。

2 結果與分析

2.1 初級生產者的穩定同位素比值

表1列出了采集到的初級生產者的δ13C和δ15N值。同為C4植物的互花米草和白茅比C3植物蘆葦和糙葉苔草有顯著富集的δ13C值。C3植物蘆葦（－30.07‰±0.03‰）和糙葉苔草（－29.92‰±0.01‰）有最低的δ13C值。BMI、POM和SOM的δ13C值介于C3植物和C4植物之間。采集的7種初級生產者樣品的δ15N值介于（2.20‰±0.12‰）～（5.99‰±0.18‰）之間。外來植物互花米草和土著植物蘆葦的δ15N都較高，白茅的δ15N值最小為2.20‰±0.12‰。

2.2 大彈涂魚的穩定同位素比值

圖2顯示了采集到的16條大彈涂魚的δ13C和δ15N值。其δ13C值介于－14.59‰～－19.28‰之間，表明BMI、互花米草和白茅可能是大彈涂魚春季的主要食源。大彈涂魚的平均δ15N值為9.25‰，變化范圍為7.96‰～10.13‰。選擇△δ15N的富集值為3.4‰［11］，則大彈涂魚的營養級范圍為2.07～2.65，為次級消費者。

表1 春季崇明東灘南部初級生產者的δ13C和δ15N值Tab.1 Theδ13C andδ15N values of the primary producer located in the south of Chongm ing Dongtan saltmarsh in spring

圖2 崇明東灘南部初級生產者（☆）和大彈涂魚（●）春季的δ13C和δ15N值（平均值±標準差）Fig.2 Theδ13C andδ15N values of the primary p roducer（☆）and Boleophthalmus pectinirostris（●）collected in the south of Chongm ing Dongtan saltmarsh in spring（Mean±SD）

2.3 各種食源對大彈涂魚的相對貢獻

利用IsoSource軟件計算得到7種初級生產者對大彈涂魚食源貢獻的可能范圍及分布頻率（表2）。結果表明作為C4植物的白茅和互花米草的碳源貢獻范圍和中值明顯高于蘆葦、糙葉苔草、顆粒有機物和沉積質。另外，底棲微藻的碳源貢獻范圍（0%～76%）和中值（11%）亦高于蘆葦、糙葉苔草、顆粒有機物和沉積質。

表2 初級生產者對大彈涂魚春季碳源貢獻中值及范圍Tab.2 The contribution median value and range of primary producers to the carbon source of Boleophthalmus pectinirostris in spring

圖3 基于后整合方法計算3類初級生產者（C3植物、微藻及有機質和C4植物）對大彈涂魚春季的食源貢獻Fig.3 The food source contribution of three prim ary p roducers（C3p lants，algae and organic matter，and C4plants）for Boleophthalmus pectinirostris in spring based on posteriori aggregation

表3 三類初級生產者對大彈涂魚春季食源貢獻中值及范圍Tab.3 Themedian value of food source contribution and range of three primary producers for Boleophthalmus pectinirostris in spring

為得出更加客觀的分析結果，本文利用后整合方法得出了C3植物（PA＋CS）、藻類及有機質（BMI＋POM＋SOM）、C4植物（IC＋SA）三大類生產者對大彈涂魚春季食源的可能貢獻情況（圖3和表3）。C3植物對大彈涂魚的食物貢獻中值為15%，范圍為0%～30%，藻類及有機質對大彈涂魚的食物貢獻中值為38%，范圍為0%～75%。而C4植物的白茅和互花米草對大彈魚的食物貢獻中值為48%，范圍為24%～72%，表明至少有24%的有機碳來自于C4植物，C4植物是大彈涂魚非常重要的有機碳源，對大彈涂魚來說C4植物的碳源食物貢獻是不可缺少的。

3 討論

3.1 初級生產者的穩定同位素比值

研究食源的傳統方法主要是消化道內含物法，該方法具有直觀的優點。但該方法也存在一定的缺點，如采樣量大，存在一定偶然性，結果傾向于保留在消化道內難消化的食物［6，15］。近年來興起的穩定同位素技術，只需很少的樣品量即可示蹤元素的來源、組成、分布和去向，進而反映生物體的食源狀況［16］。在濱海地區，碳、氮穩定同位素技術已被成功地運用于分析消費者食源、消費者營養位置和食物網生態系統中［17－19］。有文獻報道維管植物體各組織的穩定同位素值存在一定的差異［6］。故本研究采集了廣泛分布于崇明東灘南部地面以上的全部植株（蘆葦、糙葉苔草、白茅和互花米草）作為初級生產者研究對象。測定中，蘆葦、互花米草、顆粒有機物和沉積質的δ13C值普遍較其它許多研究的測定值偏小［5－6，17］。這可能與本實驗樣品采集時間為4～5月份，而其它文獻報道的采樣時間多在7～10月份有關。各種植物4～5月份相對于7～10月份的生長狀況還比較幼嫩，各部分（葉、莖、花等）在整個植株中所占比例與7～10月份相差較遠。從而，造成整個植株春季的δ13C值與其它季節采集的樣品差距較大。植物莖葉的脫落沉積進而引起顆粒有機物和沉積物也普遍偏小。

崇明東灘灘涂借助潮水的沖刷可形成潮溝、光灘、洼地、裸地以及不同的植被群落生境。余婕等［6］報道在不同生境下，各消費者及生產者的穩定碳、氮同位素值組成也存在一定的差異。由于崇明東灘南部區域的底質較硬，雖然借助潮水形成了多種復雜的生境，但只有潮溝區域才可滿足大彈涂魚穴居，鉆洞棲息的習性。故也只能在潮溝區域可采集到大量的大彈涂魚。雖然本研究的樣品與部分文獻一樣也采自崇明東灘，但本次研究取樣點設置在崇明東灘南部潮溝區域，與其它報道研究的具體位置和生境有所不同，這也可能是造成所測定的初級生產者碳、氮值與其它文獻有差異的重要原因。另外，本研究中另一重要的初級生產者底棲微藻的碳、氮值與前人報道的比較一致［17］。采集自潮溝水的顆粒有機物與沉積質的碳、氮穩定同位素值均較為相近，這一定程度上說明潮水中的顆粒有機物多來源于沉積質的沖刷，這也與長江口多泥沙的自然狀況相符。

3.2 維管植物和微藻及有機質對大彈涂魚的相對貢獻

王磊［5］利用穩定同位素技術研究杭州灣灘涂濕地的大彈涂魚的食源貢獻，結果顯示C4植物互花米草對大彈涂魚的有機碳的貢獻率可達90%以上。表明C4植物互花米草是杭州灣灘涂濕地大彈涂魚的主要有機碳來源。在本研究中，崇明東灘也存在互花米草入侵的現象，但入侵多出現在崇明東灘的中部和北部。本研究設置的采樣地點為崇明東灘的南部，外來入侵植物互花米草含量較少。但該區廣泛存在的白茅仍為一種C4草本植物［20］。其δ13C值與同為C4植物的外來入侵植物互花米草的δ13C值相近，而δ15N值相差較大。客觀的后整合分析方法表明C4植物白茅和互花米草對大彈涂魚的碳源貢獻最高可達72%，至少為24%。表明C4植物在崇明東灘濕地大彈涂魚的碳源貢獻中仍占非常重要的地位，但碳源貢獻比例要小于廣泛存在互花米草入侵的杭州灣灘涂濕地的大彈涂魚碳源貢獻率。這也從一定程度上反映了外來入侵植物互花米草可通過大彈涂魚的食源侵入到生態系統中。

相對于具有較高木質素含量，而很難被動物消化的維管植物，底棲微藻被認為具有較高的營養價值。在潮灘中，底棲微藻通常為硅藻，而硅質細胞壁很容易被物理作用破碎，易于消化。因此底棲微藻在灘涂食物網中扮演著重要的角色。多數已報道的文獻支持大彈涂魚主要攝食底棲硅藻［21－22］。朱友芳等［23］對龍江口潮間帶大彈涂魚食性分析表明在大彈涂魚攝食中，硅藻最為重要，占有較大比例（17.3%）。另外，其它藻類及生物在大彈涂魚腸道內也有發現。其中藍藻在大彈涂魚食性中占10.5%，線蟲、輪蟲、原生動物和甲藻各占5.1%、0.2%、0.2%和0.1%。非生物類群中有機碎屑和沙泥也占有一定比例，分別為17.3%和1.74%。由此可見，大彈涂魚主要攝食底棲硅藻和有機碎屑，屬偏植食性的雜食性底棲魚類［23］。本研究中微藻及有機質對大彈涂的食物碳源貢獻可達76%，這基本與大彈涂魚的食性相吻合。

利用消費者和食物的碳穩定同位素比值可確定各食源的貢獻，而利用消費者的氮同位素比值可確定消費者的營養級［24］。根據大彈涂魚的氮同位素比值可推斷出大彈涂魚屬于2.07～2.65級營養級，這與大彈涂魚攝食底棲硅藻、有機碎屑和部分線蟲、輪蟲、原生動物的食性相一致。綜上所述，在崇明東灘大彈涂魚食源性研究中，C4植物白茅和互花米草在大彈涂魚食源貢獻中占有較大比例。大彈涂魚在攝食底棲微藻的同時，也部分攝食其他食物來補充碳源，在生態系統中處于2.07～2.65級營養級位置。

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Stable isotope analysis of food source of Boleophthalmus pectinirostris collected from the south of Chongm ing Dongtan saltmarsh

MA Rong-rong1，2，SONG Chao2，WANG Yu2，WANG Si-kai2，ZHAO Feng2，PEIQian-qian1，2，JIYan2，ZHUANG Ping2
（1.College of Fisheries and Life Science，Shanghai Ocean University，Shanghai 200090，China；2.East China Sea Fisheries Research Institute，Chinese Academy of Fishery Sciences，Shanghai 200090，China）

The food sources of Boleophthalmus pectinirostris collected from the south of Chongming Dongtan saltmarsh in April and May were analyzed with the stable isotope technique.The results showed thatδ13C and δ15N range values of B.pectinirostris were from－19.28‰to－14.59‰and 7.96‰to 10.13‰，respectively.IsoSource software was used to calculate the frequency and range of potential carbon source contribution（0%to 100%）from seven food sources，including Imperata cylindrical，Phragmites australis，Spartina alterniflora，Carex scabrifolia，benthic microalgae，particulate organic matter and sediment organic matter to Boleophthalmus pectinirostris.Analysis results indicated that the potential contribution ranges of Imperata cylindrical，Phragmites australis，Spartina alterniflora，Carex scabrifolia，benthic microalgae，particulate organic matter and sediment organicmatter were 0%－69%，0%－30%，0%－72%，0%－30%，0%－76%，0%－44%，and 0%－47%，respectively.Then，contributions of the primary producerswith similar isotope valueswas pooled and themethod of posteriori aggregation was used to obtain the potential contribution ranges of 3 groups（C3plants，algae and organic matter，and C4plants）.Analysis results of posteriori aggregation indicated that the potential contribution rate of C3plants（P.australis and C.scabrifolia），algae and organic matter（benthic microalgae，particulate organic matter and sediment organic matter），and C4plants（I.cylindrical and S.alterniflora）were 0%－30%，0%－76%，and 24%－72%，respectively，with the correspondingmedian values of15%，38%，and 48%.Posterioriaggregation indicated that the possible contribution rate of C3plants（P.australis and C.scabrifolia），algae and organic matter（benthic microalgae，particulate organic matter and sediment organic matter），and C4plants（I.cylindrical and S.alterniflora）were 0－30%，0－76%，and 24－72%，respectively，with the correspondingmedian values of 15%，38%，and 48%.These findings suggested C4plants constituted a larger fraction of their carbon source than C3plants，and the C4plantswere an indispensable food source of B.pectinirostris located on the south of Chongming Dongtan saltmarsh.In addition，the B.pectinirostris was concluded to belong to the 2.07－2.65 trophic level based on theδ15N values of B.pectinirostris，suggesting that B.pectinirostris was subconsumer in the food chain of the ecosystem.

Boleophthalmus pectinirostris；Chongming Dongtan saltmarsh；food sources；δ13C；δ15N

S 931

A

1004－2490（2017）04－0419－08

2017－05－03

國家自然科學基金項目（31600334）

馬榮榮（1990－），女，博士研究生，主要研究方向：河口生態學。E-mail：975105443＠qq.com

莊 平，研究員。E-mail：pzhuang＠ecsf.ac.cn