低分化甲狀腺癌臨床病理特征分析

王富強，譚改民

低分化甲狀腺癌臨床病理特征分析

王富強，譚改民*

目的探討低分化甲狀腺癌(PDTC)的臨床病理特征。方法收集2009年4月—2016年9月安陽市腫瘤醫院病理科所有甲狀腺癌手術標本502例，學習都靈共識診斷標準并再次由兩位高年資醫師重新復查組織切片，診斷PDTC 10例。分析10例PDTC患者的臨床特征、組織學特點、免疫組化結果。結果10例患者中男3例，女7例；發病年齡39～74歲，中位發病年齡61歲。10例患者均表現為甲狀腺或頸部腫物，伴有吞咽疼痛或聲音嘶啞。B超均表現為甲狀腺低回聲實性結節。10例患者組織結構主要呈實性巢狀或片狀浸潤性生長伴有壞死，低分化部分缺乏乳頭狀癌核特點，核分裂易見，可伴發有分化好的甲狀腺乳頭狀癌或濾泡性乳頭狀癌成分。免疫組化結果顯示，10例AE1/AE3、CK19陽性表達，8例甲狀腺轉錄因子1(TTF-1)陽性表達，6例甲狀腺球蛋白(TG)局灶染色弱陽性，4例波形蛋白染色呈區域陽性表達，10例患者Ki-67增殖指數為10%～50%。隨訪結果：3例術后局部復發，1例出現肺部轉移，3例分別于術后4年、6年及7年死于腫瘤全身轉移，其余3例隨訪時間短未見復發與轉移。結論PDTC是一種獨特的且較少見的甲狀腺惡性腫瘤，其組織形態特殊，臨床預后介于高分化甲狀腺癌與未分化甲狀腺癌之間。

甲狀腺腫瘤；病理學；預后

王富強，譚改民.低分化甲狀腺癌臨床病理特征分析[J].中國全科醫學，2017，20(26)：3304-3308.[www.chinagp.net]

WANG F Q,TAN G M.Clinicopathological characteristics of poorly differentiated thyroid carcinoma[J].Chinese General Practice，2017，20(26)：3304-3308.

低分化甲狀腺癌(poorly differentiated thyroid carcinoma，PDTC)是一類癌細胞起源于濾泡上皮的惡性腫瘤。這一概念提出多年,但一直存在爭議。2004年世界衛生組織(WHO)甲狀腺腫瘤分類正式將其列為獨立的腫瘤性疾病[1]。其形態學和生物學行為介于高分化乳頭狀癌或濾泡癌與未分化癌(間變性癌)之間。PDTC可以原發或從高分化甲狀腺癌發展而來。由于人們對這類腫瘤的認識比較模糊，也缺乏統一具體的診斷標準，易與其他甲狀腺惡性腫瘤產生混淆。直到2006年在意大利都靈召開的會議，對分化差的甲狀腺癌進行專題討論，并達成了一致的診斷共識[2]。本研究采用都靈共識診斷標準回顧性分析安陽市腫瘤醫院收治的10例PDTC患者的病例資料，對其臨床病理特征及免疫組化檢測結果進行分析，進一步為臨床診治提供依據。

1 資料與方法

1.1 臨床資料 收集2009年4月—2016年9月安陽市腫瘤醫院病理科所有甲狀腺癌手術標本502例，通過查閱病理資料發現原病理診斷低分化乳頭狀癌5例，未分化癌18例。然后學習都靈共識診斷標準并再次由兩位高年資醫師重新復查組織切片，診斷PDTC 10例。查閱各患者的主要癥狀、體征及治療情況，并通過電話進行隨訪。

1.2 方法 所有標本經10%甲醛溶液固定、常規脫水、石蠟包埋、切片、HE染色，鏡下觀察。免疫組化染色采用SP法，均采用徠卡全自動免疫組化儀。設陰性和陽性對照。抗體包括AE1/AE3、CK19、甲狀腺轉錄因子1(TTF-1)、甲狀腺球蛋白(TG)、波形蛋白(vimentin)、降血鈣素(calcitonin)、CD56、嗜鉻粒蛋白A(CgA)、Syn、Ki-67，均購自福州邁新生物公司。

1.3 結果判讀 癌細胞的特定部位染色顯示棕黃色為陽性表達，其中AE1/AE3、CD56定位于細胞膜為陽性表達， CK19、TG、波形蛋白、降血鈣素、CgA、Syn定位于細胞質為陽性表達，TTF-1、Ki-67定位于細胞核為陽性表達。

1.4 觀察指標 分析10例PDTC患者的臨床特征、組織學特點、免疫組化結果。

2 結果

2.1 臨床特征 10例患者中男3例，女7例；發病年齡39～74歲，中位發病年齡61歲。10例患者均表現為甲狀腺或頸部腫物，伴有吞咽疼痛或聲音嘶啞。B超均表現為甲狀腺低回聲實性結節。術后6例周圍淋巴結轉移，5例進行了131I治療。隨訪10例患者中3例術后局部復發，1例出現肺部轉移，3例分別于術后4年、6年及7年死于腫瘤全身轉移，其余3例隨訪時間短未見復發與轉移(見表1)。

2.2 組織學特點 腫瘤切面灰白結節狀，界限不清。腫物最大徑3～7 cm。10例PDTC組織，4例表現單純性低分化癌組織成分，6例合并乳頭狀癌成分，占腫瘤組織成分比例10%～40%。鏡下主要呈實性巢團或片狀浸潤性生長。部分癌巢中央可見大片壞死,癌巢被明顯的纖維組織間質分割包繞(見圖1，本文彩圖詳見本刊官網www.chinagp.net電子期刊相應文章)；部分病理組織內伴有高分化乳頭狀或濾泡型乳頭狀癌成分(見圖2)；部分低分化癌細胞可在周圍正常的甲狀腺濾泡組織內穿插浸潤性生長(見圖3)；部分細胞質透明，被薄壁血管分割呈片巢狀(見圖4)；部分癌細胞呈巢狀，在組織內促纖維組織性浸潤性生長伴有間質內鈣化(見圖5)；所有低分化癌部分細胞缺乏乳頭狀癌核特點，其細胞質豐富透明或嗜酸，核圓形或短梭形，核深染，核仁明顯，顯著的核分裂象(≥3個/10 HPF)。PDTC很少由單一成分構成，多伴有不同比例的高分化乳頭狀或濾泡性乳頭狀癌成分混合存在(見表1)。

2.3 免疫組化結果 10例AE1/AE3、CK19陽性表達(見圖6)，8例TTF-1陽性表達(見圖7)，6例TG局灶染色弱陽性(見圖8)，4例波形蛋白染色呈區域陽性表達，10例患者Ki-67增殖指數為10%～50%。均未見降血鈣素、CD56、CgA、Syn陽性表達。

表1 10例PDTC患者臨床病理特征

圖1 癌細胞呈巢團狀，中央見壞死(HE染色，×40)

Figure1 Nested thyroid carcinoma cells with central necrosis found by pathological examination with HE staining(the image was magnified 40 times by a microscope)

圖2 低分化癌組織合并乳頭狀癌成分(HE染色，×40)

Figure2 Poorly differentiated thyroid carcinoma tissues accompanied with components of papillary carcinoma found by pathological examination with HE staining (the image was magnified 40 times by a microscope)

圖3 低分化癌組織在周圍正常濾泡上皮間穿插浸潤生長(HE染色，×40)

Figure3 Poorly differentiated thyroid carcinoma tissue interspersed and infiltrated among the normal follicular epithelium found by pathological examination with HE staining (the image was magnified 40 times by a microscope)

圖4 癌細胞被薄壁血管分隔呈片巢狀，細胞質透明(HE染色，×100)

Figure4 Nested thyroid carcinoma cells separated by thin-walled vessels with clear cytoplasm found by pathological examination with HE staining (the image was magnified 100 times by a microscope)

圖5 癌細胞巢在間質內促纖維組織性浸潤性生長(HE染色，×100)

Figure5 Thyroid carcinoma cell nests surrounded by infiltrated interstitial fibrous tissues found by pathological examination with HE staining (the image was magnified 100 times by a microscope)

圖6 癌細胞表達CK19(SP法，×100)

Figure6 Expression of CK19 in thyroid carcinoma cells found by immunohistochemical examination with SP staining(the image was magnified 100 times by a microscope)

圖7 癌細胞表達TTF-1(SP法，×100)

Figure7 Expression of TTF-1 in thyroid carcinoma cells found by immunohistochemical examination with SP staining(the image was magnified 100 times by a microscope)

圖8 癌細胞局灶表達TG(SP法，×100)

Figure8 Focal TG expression in thyroid carcinoma cells found by immunohistochemical examination with SP staining(the image was magnified 100 times by a microscope)

3 討論

PDTC非常少見，有文獻報道在甲狀腺癌中僅占0.23%，好發于老年女性，可能與碘缺乏有關[3]。PDTC患者臨床多以生長迅速的無痛性頸部腫塊或頸部多發淋巴結腫大就診，體格檢查腫塊質地偏硬，邊界不清，活動度差，偶以聲音嘶啞、吞咽不適為首發癥狀。

1983年SAKAMOTO等[4]首次把具有實性、梁狀及島狀生長方式的甲狀腺癌命名為低分化癌。1984年意大利CARCANGIU等[5]學者把分化差的癌細胞呈實性生長的島狀模式命名為島狀癌，期間各國學者關于PDTC的診斷標準一直存在爭議。直到2004年WHO甲狀腺腫瘤分類才正式將PDTC列為一種獨立類型的腫瘤[1]，強調其組織結構上出現濾泡細胞分化現象，形態學和生物學行為處于分化與未分化癌之間。組織學特征伴有島狀、小梁狀及實性改變，且具有浸潤性生長、壞死及浸潤血管現象。但未提出明確的診斷標準[6]。到2006年，在意大利都靈召開了有關PDTC的共識會議上達成一致的診斷標準[2]。在WHO的診斷標準基礎上更加細化PDTC細胞核的特點。(1)其主體是具有一種結構性生長模式，特點是形成大而界限清楚的實性巢。其間可有纖維血管間質分割成島狀結構。(2)細胞單一、核小而一致、外形光滑，染色質分布均勻，核仁不明顯。有時癌細胞大，染色質空淡、核仁明顯。但細胞核主要缺乏乳頭狀癌核特點即核增大、不規則、聚集重疊，毛玻璃樣核、核溝和核假包涵體。(3)核扭曲主要表現為核小不規則，核深染，染色質分布均勻。腫瘤性壞死主要位于實性巢狀中央。核分裂較多(≥3個/10 HPF)。即使無核扭曲或腫瘤性壞死，如果符合(1)和(2)的標準也應診斷PDTC。

都靈共識診斷標準雖解決多年的診斷模糊問題，但仍有未明確的問題待解決：(1)沒有明確界定低分化癌組織內合并有典型的乳頭狀癌或濾泡癌成分的多少，且如何劃分診斷類型。(2)未分化癌與低分化癌之間是否有明確的界限。(3)高分化甲狀腺癌多次復發進展為PDTC是否還強調原發及其對生物學行為的界定。研究者認為低分化區所占比例>10%能明顯影響預后[7]。但另外的研究者認為以50%為低分化癌成分界定具有更明確的臨床意義及診斷上的可操作性[8-9]。而DETTMER等[7]研究表明，PDTC低分化區所占比例為10%～50%的患者與低分化區所占比例>50%的患者同樣具有較差的預后，兩者比較無差異。有研究認為只要嚴格按照PDTC的定義，低分化區所占比例>10%就有意義[10-11]。本研究中PDTC一般腫物較大，生長速度較快，臨床多無顯著癥狀。主要表現為無痛性頸部腫大，腫物較大累及周圍組織才表現出臨床相應的癥狀。6例合并乳頭狀癌成分所占比例在10%～40%。其中2例甲狀腺雙葉均為低分化癌，是否為同時發生或向同一側播散尚無明確依據。另外腫物較大者，易發生淋巴結轉移；與合并乳頭狀癌成分少者相比，合并乳頭狀癌成分多且口服131I治療者，生存期相對延長。這可能與部分低分化癌由分化好的乳頭狀癌發展而來有關。鑒于病例數有限，尚未進一步證實。另外4例為單純的低分化癌，與腫物小者相比，腫物大者易發生淋巴結轉移，復發時間短。甲狀腺低分化癌組織形態表現實性、梁狀、島狀結構，但以實性最為常見，診斷仍基于組織形態學。

本研究10例均為原發性腫瘤，鏡下呈實性片狀，彌漫浸潤，癌巢間見大量凝固性壞死，部分癌巢被纖維組織性間質分割明顯，局灶可見鈣化；細胞核無乳頭狀癌核的特點，細胞質豐富，嗜酸，核卵圓形、核仁明顯，核分裂較多，部分區域局灶見分化好的乳頭狀癌成分；部分區域可見片狀癌巢在正常濾泡之間穿插浸潤生長。其中1例PDTC細胞質透明，纖維間質分割實性巢狀，可診斷透明細胞型低分化癌。此種病例更為罕見，要與其他轉移性腫瘤進行鑒別。另外本組病例實性癌巢在總體瘤組織成分中所占比例均>50%。分析發現合并乳頭狀癌成分多者預后好于其成分少及單純性成分者。原因可能為分化好的乳頭狀癌對131I吸收治療效果好，低分化成分失去對131I吸收功能，治療無明顯改善。而對其預后判斷以低分化區所占比例10%或50%究竟是否有差別，目前一直存在分歧。分析主要原因在于PDTC病例非常少見，加之對其認識上不足，易誤診為其他類型的腫瘤，這也是造成缺乏大宗病例隨訪分析的主要原因之一。而對于未分化癌與低分化癌之間有無界限，原發與復發診斷界定問題，鑒于目前文獻介紹有限，需要更多的病例資料進行分析。至于其明確診斷主要基于常規組織形態學特征。目前尚無PDTC特異的免疫組化指標，只在鑒別診斷時確定其甲狀腺濾泡細胞源性腫瘤具有很大價值。本組病例CK19在分化差的區域及乳頭癌區均彌漫陽性，TTF-1、TG和波形蛋白在部分病例中陽性。這可能與癌組織分化差有關。

鑒別診斷：(1)高分化乳頭狀癌或濾泡癌：組織學形態具有典型的甲狀腺乳頭狀癌細胞核形態特點，如核大聚集重疊、毛玻璃樣核、核溝、核內包涵體；濾泡癌主要表現濾泡樣結構，濾泡上皮細胞無明顯異型，存在明顯包膜或血管侵犯。而在低分化癌中可見有乳頭狀癌或濾泡癌成分。在免疫組化方面，兩者均可表達CK19、TTF-1、TG等，說明低分化癌和高分化甲狀腺癌均來自濾泡上皮細胞。免疫組化鑒別價值有限，主要鑒別組織形態和癌細胞特點。(2)甲狀腺髓樣癌：PDTC組織結構呈實性巢或片狀伴有間質硬化或玻璃樣變，可使其誤診為甲狀腺髓樣癌，但甲狀腺髓樣癌的腫瘤間質中常有淀粉樣物沉積，剛果紅特染陽性，免疫組化降鈣素(CT)陽性，神經內分泌標志物CD56、CgA、Syn均可陽性，TTF-1在甲狀腺髓樣癌中可以陽性，與低分化癌鑒別價值有限。而TG陰性可以明確排除甲狀腺髓樣癌的診斷。(3)甲狀腺未分化癌：甲狀腺未分化癌常見的組織學形態以梭形細胞呈席紋狀或血管外皮瘤樣排列，出現顯著的多形性巨細胞。TG或TTF-1通常陰性或局灶弱陽性。PDTC有時易與甲狀腺未分化腺癌互相混淆。另外組織中有時可見到少量的未分化癌成分，而甲狀腺未分化癌患者預后極差，中位生存期為2～12個月[12]。其治療方法是手術,131I及促甲狀腺激素(TSH)抑制治療均無效,術式選擇直接影響預后，因此兩者在治療及預后均有明顯不同。(4)甲狀腺轉移癌：主要與甲狀旁腺發生的惡性腫瘤進行鑒別。甲狀旁腺癌細胞質可以透明或嗜酸，呈實性片狀或巢狀，侵及甲狀腺組織。兩者形態有時不易區分。甲狀旁腺癌絕大多數是功能性的，臨床表現主要是鈣磷代謝異常，實驗室檢查甲狀旁腺素水平升高，表現高鈣血癥和低磷血癥。另外還要與腎臟轉移的透明細胞癌鑒別，兩者在組織形態也不易區分。但PDTC TG和TTF-1陽性表達可與其鑒別。

多數學者認為外科手術為PDTC主要治療手段。腫瘤的根治性切除是最為有效也是臨床最常采取的治療方式。對于不具備手術治療條件者，可進行化療和TSH抑制治療等[12-13]。其預后介于分化型乳頭狀癌或濾泡癌和未分化癌之間，5年生存率約為50%，顯著低于高分化癌，若不治療,可去分化為未分化癌。PDTC患者的平均生存時間為5.9年，5年生存率為45%～62%[14]。CHERKAOUI等[3]對PDTC進行10個月～6年的隨訪，57%的患者緩解，28%的患者進展，15%的患者局部復發，總體生存率為85%。甲狀腺低分化癌的局部復發及遠處轉移率均較高，主要轉移部位為肺和腦。復發過程中伴隨著腫瘤的去分化，預后情況趨向于惡性程度更高的未分化癌[13,15]。本組隨訪10例PDTC患者預后與文獻報道基本相符[3,9,11]。3例術后局部復發，1例出現肺部轉移，3例分別于術后4年、6年及7年死于腫瘤全身轉移，其余3例隨訪時間短未見復發與轉移。

綜上所述，PDTC是一類比較少見且具有獨特組織學形態及生物學行為的惡性腫瘤。從病理診斷角度而言，目前對該類腫瘤的組織學形態認識尚不足，導致誤診為甲狀腺乳頭狀癌或未分化癌，進而造成臨床對該類腫瘤的認識及治療經驗的欠缺。因此，本研究著重從病理方面分析PDTC組織形態特點、免疫組化、生物學行為及預后，為今后病理診斷與臨床治療帶來新的認識。相信隨著人們認識的深入與足夠重視，將會有更多的患者得到正確的診斷與臨床治療。但遺憾的是目前樣本量少，缺乏大樣本系統化的研究。下一步工作重點在于收集大樣本量病例從其細胞遺傳學角度分析，找出其中的基因靶點，從而為臨床診斷與治療帶來新的契機。

作者貢獻：王富強進行文章的構思與設計，研究的實施與可行性分析，結果的分析與解釋，撰寫論文；王富強、譚改民進行數據收集、整理，論文的修訂，負責文章的質量控制及審校；譚改民對文章整體負責，監督管理。

本文無利益沖突。

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(本文編輯：陳素芳)

ClinicopathologicalCharacteristicsofPoorlyDifferentiatedThyroidCarcinoma

WANG Fu-qiang,TAN Gai-min*

Department of Pathology,Anyang Tumor Hospital,Anyang 455000,China

*Corresponding author：TAN Gai-min，Physician；E-mail：tgm_521@163.com

ObjectiveTo investigate the clinicopathological characteristics of poorly differentiated thyroid carcinoma (PDTC).MethodsAll the 502 surgical specimens of thyroid cancer patients sent to Department of Pathology,Anyang Tumor Hospital between April 2009 and September 2016 for pathological examination were collected.After studying the Turin consensus criteria for PDTC,2 selected senior physicians reexamined the specimens,and 10 cases of PDTC were diagnosed.The clinical features,histological features and immunohistochemical results of 10 cases of PDTC were analyzed.ResultsThe 10 PDTC cases consisted of 3 males and 7 females〔age of onset：39-74 years old(median=61 years old)〕.All showed thyroid or neck mass,accompanied by swallowing pain or hoarse voice,and thyroid hypoechoic solid nodules detected by B-mode ultrasonography.Pathological examination found that the thyroid carcinoma cells presented solid and nested or patchy infiltrative growth with necrosis.Poorly differentiated part of the thyroid carcinoma lacked nuclear characteristics of papillary carcinoma but apparently with nuclear division,which might be accompanied by the components of well differentiated thyroid papillary carcinoma or follicular papillary carcinoma.Immunohistochemical examination demonstrated that,the expressions of AE1/AE3 and CK19 were positive in 10 cases,the expression of thyroid transcription factor 1(TTF-1) was positive in 8 cases,weakly positive focal thyroglobulin (TG) expression was found in 6 cases,regional positive expression of vimentin was found in 4 cases and Ki-67 proliferative index for all the cases was 10%-50%.The follow-up results showed that,3 had postoperative local recurrence;1 had pulmonary metastasis;due to systemic metastasis,1 died 4 years after the surgery,1 died 6 years after surgery,and 1 died 7 years after surgery;3 had no postoperative recurrence and metastasis.ConclusionPDTC is a unique and rare malignant thyroid tumor with special histological features.Its clinical prognosis is between well-differentiated and undifferentiated thyroid carcinomas.

Thyroid neoplasms；Pathology；Prognosis

R 736.1

B

10.3969/j.issn.1007-9572.2017.00.002

2017-02-14；

2017-07-10)

455000河南省安陽市腫瘤醫院病理科

*通信作者：譚改民，醫師；E-mail：tgm_521@163.com