沙坡頭地區生物結皮覆蓋區土壤種子庫組成及垂直分布特征

陳孟晨,張景光,馮 麗,滕嘉玲

1 中國科學院西北生態環境資源研究院 沙坡頭沙漠試驗研究站,蘭州 730000 2 中國科學院大學,北京 100049

沙坡頭地區生物結皮覆蓋區土壤種子庫組成及垂直分布特征

陳孟晨1,2,張景光1,*,馮 麗1,滕嘉玲1,2

1 中國科學院西北生態環境資源研究院 沙坡頭沙漠試驗研究站,蘭州 730000 2 中國科學院大學,北京 100049

采用野外隨機取樣和室內萌發試驗相結合的方法,對沙坡頭人工植被區的蘚類結皮、地衣結皮和裸沙覆蓋區土壤種子庫的組成及垂直分布特征進行了研究。結果表明：1)人工植被區土壤種子庫的物種組成簡單,以1年生草本為主,相較于裸沙,兩種生物結皮的存在顯著增加了土壤種子庫的密度(P< 0.01),但降低了土壤種子庫的物種多樣性及其與地上植被的相似性；2)兩種生物結皮覆蓋區土壤種子庫的總密度雖無顯著差異,但在0—2 cm土層中,地衣結皮土壤種子庫的密度顯著高于蘚類結皮(P< 0.05),而在2—5 cm和5—10 cm土層中,蘚類結皮土壤種子庫的密度高于地衣結皮,但差異不顯著; 3)不同生物結皮覆蓋區土壤種子庫的垂直分布特征存在差異,蘚類結皮覆蓋土壤中有活力的種子主要分布在0—5 cm土層中,而地衣結皮和裸沙覆蓋土壤中有活力的種子主要分布在0—2 cm土層中,且隨著深度的增加,土壤中有活力的種子急劇減少。該研究表明,相較于裸沙,生物結皮的存在不僅增加了土壤種子庫的大小,還改變了土壤種子庫的垂直分布格局。生物結皮層下仍有相當比例有活力的小種子,這些種子欠缺萌發條件,對地上植被的貢獻作用較小,但它們的存在對荒漠生態系統健康及可持續發展具有重要意義。

生物結皮；土壤種子庫；垂直分布；物種多樣性

近半個世紀以來,由于氣候變化和人類活動的影響,荒漠化已成為人類發展所面臨的主要環境問題之一。植被建設是荒漠化治理的主要方法和手段[1],在荒漠地區,許多植被的生存與繁衍離不開土壤種子庫的作用。土壤種子庫是指存在于土壤上層凋落物和土壤中全部有活力種子的總和[2],它能反映植物群落過去和現在的特點[3- 4],是植物種群生存與繁衍、群落更新與恢復的物質基礎[4-5]。土壤種子庫是植物在長期進化過程中形成的一種生存策略,它對緩沖物種滅絕具有重要作用,在地表植被受到干擾破壞時,土壤中存在的種子具有潛在的恢復力,能夠保證植被的恢復和種群的延續[6],尤其是在環境惡劣的荒漠地區,這種作用更加突出。

生物結皮(Biocrusts)是荒漠地表廣泛分布的一種生物覆蓋體,其覆蓋度占荒漠地表活體覆蓋的40%以上[7],是荒漠生態系統的重要組成部分[8]。它是由隱花植物如藍藻、荒漠藻、地衣、苔蘚和土壤微生物,以及相關的其他生物體通過菌絲體、假根和分泌物等與土壤表層顆粒膠結形成的復合體[9-10]。生物結皮作為荒漠生態系統的初級演替者之一,它的形成和發育使得土壤表層在物理、化學和生物學特性上明顯不同于松散的沙土,進而改變了荒漠地區維管束植物種子的傳播、萌發、生長等過程[8-9,11]。許多學者就生物結皮與維管束植物間的關系開展了大量的研究,主要涉及生物結皮對維管束植物的土壤種子庫[12-15]、種子萌發[16-17]、幼苗存活[18]及植物生長[19]的影響等方面,然而兩者間的關系是復雜的,影響作用是多方面的,許多結論相互矛盾,存在著廣泛的爭議[10]。

目前,關于生物結皮對土壤種子庫影響的研究多集中在種子庫的組成及大小方面,主要存在增加[12-13]和減少[14-15]兩種觀點。這種爭議可能是由于研究區域不同的氣候條件、土壤質地、結皮類型以及不同生物學特征的植物和不同的研究方法造成的[10]。前人的研究多集中在生物結皮對土壤種子庫組成及數量特征影響等方面,而關于生物結皮對土壤種子庫垂直分布特征影響的研究則鮮有報道。占據地表生境的生物結皮在土壤表層形成了一道致密的結皮層,生物結皮的存在對土壤種子庫垂直分布格局的影響人們仍不清楚。在荒漠生態系統,土壤中有活力的種子具有很明顯的垂直分布格局,一般集中在表層土壤[20- 21]。土壤中不同位置的種子具有不同的生態學意義,表層土壤種子具有較強的萌發力可對地上植被進行補充[22],而深層土壤中的種子因欠缺萌發條件通常形成持久種子庫,增加生態系統的穩定性[23- 24],因此研究土壤種子庫的垂直分布特征有助于認識土壤種子庫在植被恢復潛力及在生態系統穩定性中發揮的作用。

本文以包蘭鐵路沙坡頭段人工植被區為研究區域,選擇該區域的蘚類結皮、地衣結皮覆蓋土壤與裸沙為研究對象,通過野外隨機取樣及室內萌發試驗,研究了不同覆被類型對土壤種子庫組成及垂直分布特征的影響。旨在加深對生物結皮與維管束植物的關系以及荒漠地區生態恢復與植被演替規律的認識,并為該區域生物多樣性保護及生態系統管理提供理論依據。

1 材料與方法1.1 研究區概況

供試土樣采集自中國科學院沙坡頭沙漠試驗研究站包蘭鐵路以北的人工植被區,該區位于騰格里沙漠東南緣(37°32′ N, 105°02′ E),處于阿拉善高原荒漠與荒漠草原過渡地帶,是典型的干旱荒漠地區。該區海拔1330 m,最高氣溫38.1℃,最低氣溫-25.1℃,多年平均氣溫9.6℃,年平均降水量186.5 mm,降水主要集中在5—9月；全年日照3264 h,年蒸發量2300—2500 mm,土壤穩定含水量為2%—3%[25]。

為了確保包蘭鐵路沙漠地段的暢通無阻,自1956年中國科學院和有關單位建立了“以固為主、固阻結合”的植被固沙防護體系,在流動沙丘上扎設麥草方格并栽植耐旱灌木,之后實行圍封使之自然發展,經過數十年的恢復,原來以流沙為主的景觀變成與同一生物氣候帶相符的荒漠植被景觀,生態環境得到了極大的改善[1]。目前人工植被區的地上植被主要優勢種有：檸條(Caraganakorshinskii)、花棒(Hedysarumscoparium)、油蒿(Artemisiaordosica)、小畫眉草(Eragrostispoaeoides)、砂藍刺頭(Echinopsgmelinii)、霧冰藜(Bassiadasyphylla)、刺沙蓬(Salsolaruthenica)等[25]。生物結皮在該地區發育良好,有著廣泛的分布,主要包括真蘚(Bryumargenteum)、土生對齒蘚(Didymodon-vinealis)、刺葉赤蘚(Syntrichiacaninervis)、具鞘微鞘藻(Microcoleusvaginatus)、隱頭舟形藻(Naviculacryptocephala)、隱鞘鞘絲藻(Lyngbyacryptovaginatus)、爪哇偽枝藻(Scytonemajavanicum)、堅韌膠衣(Collematenax)、石果衣(Endocarponpusillum)和糙聚盤衣(Glypholeciascabra)[26]。本次試驗采用的兩種生物結皮為該區域分布最廣的蘚類結皮和地衣結皮,其中蘚類結皮以真蘚為優勢種,地衣結皮以堅韌膠衣為優勢種。

1.2 研究方法

1.2.1取樣方法

由于荒漠地區生境異質性強,土壤種子在水平和垂直方向上的分布具有較大的變異性,為減少取樣的隨機誤差,提高精確性,在水平方向上采用小樣方大數量的方法進行取樣,在垂直方向上則采用分層取樣[27]。2016年3月底,在種子傳播結束,生長季來臨前進行采樣,因此受試土壤的種子庫包括瞬時和持久種子庫。為避免地形因素干擾,隨機選擇地勢平緩、并覆有大面積的蘚類結皮和地衣結皮的丘間低地,布設5塊30m×30m的樣地,各樣地間間距大于100m。在每塊樣地內,分別在蘚類結皮、地衣結皮為優勢覆被類型的區域布設1個10m×10m的樣方,用以調查蘚類結皮、地衣結皮覆蓋區的土壤種子庫。再在與各樣地臨近的半固定沙丘上,選擇相同的地形布設5個10m×10m的裸沙樣方,用以調查裸沙覆蓋區的土壤種子庫。蘚類結皮、地衣結皮和裸沙各有5個10m×10m的樣方,在每個樣方內,避開灌叢、枯落物及動物巢穴等復雜地表的干擾后,隨機選擇生物結皮或裸沙發育完好的區域布設采樣點,每個樣方共20個采樣點。2016年3月27日,在一次較大降水事件發生后,表層土壤充分濕潤的情況下進行采樣。在每個采樣點,采用內徑為6.18cm的定制環刀分3個土層依次進行取樣,各土層分別為距地表0—2、2—5cm和5—10cm的土壤。相同處理下每10個取樣點的土樣均勻混合放入自封袋中記為1個重復,每種處理共10個重復。

1.2.2萌發試驗

由于該地區不同植物種類的種子大小差異較大,個別植物種子較為微小,采用物理分離法很難鑒別出一些植物種,故采用萌發法對種子庫的物種組成進行鑒定。選擇內徑36cm、高5cm,底部鉆有輸水孔的塑料托盤進行萌發試驗,在每個托盤中平鋪有約2cm厚的無種子沙土(沙土120℃處理24h)。將采回的土樣晾干輕輕捏碎,去除雜物后平鋪在托盤中,然后將托盤放置于溫室中,蓋上透光紗網防止外來種子進入,進行種子萌發試驗。試驗期間每天下午定時噴灑適量水分,使托盤內的土壤保持濕潤狀態,每兩天仔細觀察并診斷幼苗種屬,待可以辨別出幼苗種屬后,記其數并將幼苗輕輕移除。試驗進行30d后,輕輕翻動托盤內的土壤,并采用濃度500mg/L的赤霉素溶液澆水[28],以盡量促使休眠種子萌發。種子萌發試驗于2016年4月3日開始,直至連續4周內無種子萌發,視為萌發完畢,共持續100d。

1.2.3地上植被調查

2016年7月底,在植被生長旺盛期對試驗樣地進行植被調查,在每個10m×10m樣方中,隨機布設3個1m×1m的樣方,調查并記錄每個樣方中植物的種類、數量、蓋度及各物種在樣方中出現的頻度。

1.2.4數據處理

利用萌發試驗統計到的土壤中種子數量和植物種數來評價土壤種子庫的組成和大小,根據取樣面積大小,將結果換算成單位面積土壤中含有種子的數量(粒/m2),用以表示土壤種子庫的密度。應用SPSS19.0(IBM, USA)對數據進行統計分析,采用單因素方差分析(one-way ANOVA)中的多重比較方法(LSD),比較不同覆被類型及各土層間土壤種子庫的密度的差異。采用Origin8.0(OriginLab, USA)進行繪圖。

1.2.5物種多樣性指數

采用Simpson優勢度指數、Shannon-Wiener多樣性指數、Marglef豐富度指數和Pielou均勻度指數來衡量土壤種子庫的物種多樣性[27]。各指數計算公式如下：

Simpson優勢度指數:

Shannon-Wiener多樣性指數:

Margalef豐富度指數:

R=(S-1) / lnN

Pielou均勻度指數:

E=H/ lnS

式中,N為種子庫中所有植物種的種子總數；Pi為第i種植物的種子數占種子庫中總種子數的比例；S表示物種數。

土壤種子庫間及地上植被間群落組成上的相似性采用Sorensen的相似性系數(similarity coefficient,SC)來計算：SC=2w/(a+b)

式中SC為相似性系數,w為土壤種子庫和地上植被共有的物種,a和b分別為土壤種子庫和地上植被的物種數。

2 結果與分析

2.1 土壤種子庫的組成

土壤種子庫的物種組成及密度見表1,3種覆被類型的土壤種子庫共記錄到6種植物,隸屬于3科6屬。其中,蘚類結皮上有3種植物,隸屬于2科3屬,地衣結皮上有4種植物,隸屬于3科4屬,裸沙上物種最多,共6種植物,隸屬于3科6屬。在物種組成的垂直分布方面,2種生物結皮覆蓋區的2—10cm土層中,僅發現了小畫眉草和油蒿兩種植物的種子,而在流沙覆蓋區的2—10cm土層中則發現了5種植物的種子。

表1 不同覆被類型土壤種子庫的物種組成及其密度

1) Gramineae;2) Compositae; 3) Chenopodiaceae;AH: 一年生草本,Annual herb；SS: 半灌木,Semi-shrub；PH: 多年生草本,Perennial herb

從生活型劃分,蘚類結皮土壤種子庫中有半灌木、多年生草本、1年生草本各1種,地衣結皮中有半灌木1種,多年生草本1種,1年生草本2種,裸沙上有半灌木1種,多年生草本1種,1年生草本4種。如圖1所示,3種覆被類型的土壤種子庫均以1年生草本為主,蘚類結皮、地衣結皮、裸沙上1年生草本的種子分別占種子庫總數的85.87%、84.79%和87.06%。

圖1 不同生活型植物和不同土層種子數量在各覆被類型中所占比例Fig.1 The percentage of different life form of soil seed banks and the percentage of seeds in different soil layers of different land cover types

2.2 土壤種子庫的大小及垂直分布特征

3種覆被類型的土壤種子庫密度存在顯著差異,如圖2所示,裸沙土壤種子庫的密度在各土層上均顯著低于蘚類結皮和地衣結皮(P< 0.01),相較于裸沙,生物結皮的存在顯著增加了土壤中有活力種子的數量。蘚類結皮和地衣結皮雖在土壤種子庫總密度上無顯著差異,但在0—2 cm土層中,地衣結皮土壤種子庫的密度顯著大于蘚類結皮(P< 0.05),而在其他兩個土層,蘚類結皮土壤種子庫的密度高于地衣結皮,但并無顯著差異。

另外,種子庫在土壤剖面各層的分布是不一致的,不同類型的生物結皮對土壤種子庫垂直分布的影響存在差異,其中蘚類結皮覆蓋的土壤中有活力的種子主要分布在0—5 cm土層中,而地衣結皮覆蓋的土壤和裸沙中有活力的種子主要分布在0—2 cm土層中(圖1,圖3)。蘚類結皮覆蓋的土壤0—2 cm土層中有活力的種子數目低于2—5 cm土層,但無顯著差異；而地衣結皮和裸沙在0—2 cm土層中有活力的種子數目顯著高于2—5 cm、5—10 cm土層(P< 0.05),且隨著深度的增加土壤中有活力的種子也在減少。

圖2 不同覆被類型土壤種子庫的密度在各土層間的差異性比較 Fig.2 The comparison of soil seed banks in different soil layers of different land cover types

圖3 不同覆被類型土壤種子庫密度的垂直分布特征 Fig.3 Vertical distribution characteristics of soil seed bank density in different land cover types

2.3 生物結皮對土壤種子庫物種多樣性的影響

由表2可知,人工植被區的土壤種子庫物種組成較為簡單,群落結構較為單一。土壤種子庫的物種多樣性指數和豐富度指數表現為裸沙>地衣結皮>蘚類結皮,呈現出隨著生物結皮的發育,物種多樣性也隨之降低的規律。

表2 不同覆被類型土壤種子庫物種多樣性、豐富度、均勻度指數

2.4 土壤種子庫與地上植被的關系

如表3所示,地上植被調查共發現10種植物,其中蘚類結皮上發現7種植物,地衣結皮8種植物,裸沙9種植物。根據地上植被及土壤種子庫的物種組成,計算出蘚類結皮、地衣結皮、裸沙的土壤種子庫與地上植被Sorensen相似性系數分別為0.40、0.50、0.75,呈現出隨著生物結皮的演替,地上植被與土壤種子庫的相似性系數逐漸降低的趨勢。

表3 各覆被類型不同土層中土壤種子庫及地上植被的物種組成

+：出現此物種,-：未出現此物`種,“/”上為土壤種子庫,下為地上植被

3 討論

在荒漠生態系統,尤其是人工植被區,土壤種子庫對地上植被的恢復與重建起著至關重要的作用[29-30]。沙坡頭人工植被區植被動態演替的研究表明,人工植被建立后隨著植被的演替,生物結皮出現在灌叢間的裸地上,改變了土壤水文過程,使得一些深根系的灌木逐漸從群落中退出,群落的結構由單一的灌木半灌木組成到一年生草本層逐漸占優勢的較復雜結構。但由于生物結皮的發育,新的物種很難侵入該生態系統,該區的群落結構較于其他生態系統而言仍較為簡單[31]。占據荒漠生態系統地表生境的生物結皮,強烈地改變了土壤表層的形態結構特征,進而影響了荒漠地區植物種子的傳播與再分配過程,改變了土壤種子庫的組成及時空分布格局[15]。

3.1 生物結皮對土壤種子庫密度的影響

人工植被區的蘚類結皮、地衣結皮土壤種子庫密度分為(1455.73±122.97)粒/m2、(1617.03±146.17)粒/m2,這與蘇延桂等[12]、崔艷等[32]在該區域的研究結果較為一致。但對比其他荒漠生態系統,古爾班通古特沙漠的蘚類結皮和地衣結皮土壤種子庫的密度分別為(1138±380)粒/m2和(5905±778)粒/m2[13],而科爾沁沙地的蘚類結皮和藻類結皮土壤種子庫密度分為4147粒/m2和99粒/m2[33]。這說明不同地區生物結皮覆蓋區的土壤種子庫密度差異較大,這可能是由于研究區不同氣候條件、不同結皮類型及不同植被類型造成的。土壤種子庫的組成及數量特征不僅與地理區域、植被類型、地形特征緊密相關,還與該地區的植被自身繁殖模式有重要關系[34]。一些草本植物層片相當發達,在繁殖時通常采用r策略,會產生大量的小種子,這極大地提高了土壤種子庫的密度[29],造成了各地區土壤種子庫密度間的差異。

對種子而言,不管其大小形狀如何,大多數可以輕易地被風和水在干燥、光滑的土壤表層搬運,最終停留在相對粗糙的區域[10,35]。生物結皮改變了土壤表層的微形態特征及粗糙程度,進而影響了植物種子的傳播與再分配過程,生物結皮表層的粗糙程度直接影響種子被捕獲的幾率[10]。在以色列Nizzana沙地,Prasse和Bornkamm[14]通過野外和室內試驗發現,藍藻結皮會分泌一些物質使土壤表層光滑化,種子在光滑的結皮表層停留能力很低,進行干擾破壞使藍藻結皮表層粗糙化后,種子在土壤表層的捕獲與停留明顯增加。蘇延桂等[12]也發現,隨著苔蘚結皮的發育,土壤種子庫密度呈增加趨勢,推測可能是由于隨著生物結皮的發育,土壤表層更為粗糙導致的。本試驗表明,蘚類結皮和地衣結皮雖然在土壤種子庫總密度上的差異并不顯著,但是在0—2 cm土層中,地衣結皮土壤種子庫的密度顯著高于蘚類結皮。這說明地衣結皮的表層含有更多種子,表層更為粗糙的地衣結皮對種子的捕獲能力要高于蘚類結皮。此外,兩種生物結皮土壤種子庫的密度顯著高于裸沙,這可能不僅是由土壤表層粗糙程度的差異導致的,還與各種覆被類型地上植被的蓋度有著重要的關系。小尺度下,多數荒漠地區植物的種子選擇就近傳播[35],種子庫的來源主要是地上植被的種子雨,地上植被的組成及密度對地下土壤種子庫的組成及密度存在很強的反饋作用[5]。而生物結皮的存在提高了表層土壤的水分及養分含量,為草本植物的生長提供了良好的條件[19],地上植被調查結果也表明,生物結皮覆蓋區的植被蓋度及密度明顯高于裸沙覆蓋的區域。因此,相較于裸沙,生物結皮覆蓋區的植物可能會產生更多的種子,從而提高了該區域土壤種子庫的密度。

3.2 生物結皮對土壤種子庫組成及物種多樣性的影響

從土壤種子庫的物種組成來看,蘚類結皮和地衣結皮的土壤種子庫共發現了4種植物,低于裸沙上的6種植物。從物種多樣性來看,覆被類型由裸沙到地衣結皮和蘚類結皮的演替會降低土壤種子庫的物種多樣性。相較于裸沙,生物結皮的存在雖然增加了土壤種子庫的密度,但減少了土壤種子庫的物種數目。這與陳榮毅等[36]、蘇延桂等[12]、郭軼瑞等[33]的研究結論較為一致。這可能是由于生物結皮的存在對一些植物的種子造成了傳播制約(dispersal limitation)和建植制約(establishment limitation),限制了這些物種在結皮上的分布。

生物結皮在土壤表層形成一道致密的殼狀或毛墊狀的結皮層,它不僅通過改變土壤表層的粗糙度來影響植物種子的捕獲和停留[10],還改變了植物種子的二次傳播(secondary dispersal)過程。一些缺乏埋藏機制的種子尤其是大種子,即便在初始傳播(primary dispersal)時散布到結皮層上,也很難在完整均一的結皮層上找到安全的停留點位。在風和水的作用下,裸露在地表的種子主要匯集到粗糙的灌叢下或動物巢穴周邊,而在結皮上的散布量很低[15]。另一方面,相比較無生物結皮發育的區域,生物結皮的發育為嚙齒動物、鳥類、昆蟲、土壤動物等物種的定居提供了適宜的生境[25]。這些荒漠動物參與并改變了植物種子的傳播過程[37]。生物結皮在土壤表層形成一道致密的結皮層,植物的種子尤其是體積較大的種子散布到結皮表層后很難及時被掩埋,裸露在地表,很容易被一些鳥類、嚙齒類動物及昆蟲捕食。相較于小種子,大種子有著更大的被捕食幾率[38],并且荒漠動物對植物種子的取食具有選擇性[38-39]。生物結皮的存在阻礙了一些植物種子的掩埋,增強了這種選擇效應,動物的食性選擇可能也是導致了生物結皮土壤種子庫物種組成及多樣性較低的原因之一。

另外,生物結皮的存在抑制了一些植物的種子萌發及幼苗定居過程[17-18,40],減少了這些植物的種子在結皮上的分布,進而降低了土壤種子庫與地上植被的相似性。Briggs和Morgan[17]發現,蘚類結皮抑制了較大種子植物Austrodanthoniasp.的萌發,卻促進了小種子植物Vittadiniagracilis的萌發,這可能是由于小種子較于大種子而言,與土壤有更大的接觸面積。沙坡頭人工植被區的小畫眉草和油蒿種子較小,很容易在生物結皮上找到萌發的安全點位(safe site),結皮層下良好的水分養分條件也促進了這些淺根系的植物生長,進而增加了這些植物的種子在生物結皮上的分布。而地衣結皮層形成的物理屏障阻礙了霧冰藜幼苗的根與土壤接觸,限制了其幼苗的定居,減少了這些植物種子在結皮上的分布,進而降低了物種多樣性[18]。

概括的講,生物結皮強烈地改變了土壤表層的結構形態特征,進而改變了種子的初始傳播及二次傳播過程。生物結皮通過多種方式,有選擇的對植物種子進行捕獲、停留,改變了土壤種子庫的物種組成,進而再通過對植物的種子萌發及幼苗存活的促進或抑制作用,改變了地上植被的群落結構組成。生物結皮通過這種“篩選作用”,直接或間接地改變了土壤種子庫及地上植被的群落組成。

3.3 生物結皮對土壤種子庫垂直分布的影響

對于荒漠生態系統,絕大多數有活力的種子都分布在表層土壤[21,27],表層5 cm以下有活力的種子很少,而占據表層土壤的生物結皮層厚度一般在2 cm以內,因此本研究選取了0—2、2—5、5—10 cm 3個土層研究土壤種子庫的垂直分布。

土壤種子庫垂直分布特征是由種子的形態、大小特征和土壤結構、土壤粒徑大小、動物干擾及其他物理過程共同決定的,成因較為復雜[20,41]。Bekker等[20]分析了歐洲9個地區土壤種子庫垂直分布的研究結果,發現種子的形狀、大小和其在土壤中的分布密切相關,小粒種子多分布在土壤表層,易于形成持久種子庫。Guo等[41]探討了北美4個沙漠地區土壤種子庫的空間分布特征,發現在水平分布上,隨著距灌叢距離的增加,土壤種子庫的密度隨之減小,在垂直分布上,土壤種子庫的密度隨著土壤深度的增加而減小,大種子和小種子在表層土壤分布較多,中等大小的種子則大多分布在較深層土壤。

本研究表明,3種覆被類型的土壤中有活力的種子主要分布在表層土壤,其中蘚類結皮覆蓋的土壤中有活力的種子主要分布在0—5 cm土層中,而地衣結皮覆蓋的土壤和裸沙中有活力的種子主要分布在0—2 cm土層中,這與Yan等[21]、李寧等[27]人的研究結論較為一致。而邢旭明等[13]發現在古爾班通古特沙漠,生物結皮發育的區域0—2 cm土層中的種子數目可占土壤種子庫總數的90%以上。這可能是由于研究區域不同氣候條件、不同植被類型、不同結皮類型所導致的。在空氣干燥的荒漠地區,生物結皮的存在會使地表形成一些微小的裂縫,一些小粒種子在風和水的作用下很容易被這些裂縫捕獲,從而進入較深層土壤[42]。降水事件也會改變種子在土壤中的空間分布格局[43],本研究區的年均降水量約為180 mm遠高于古爾班通古特沙漠研究區的80 mm,在一定強度的降水下,一些小種子植物如小畫眉草和油蒿的種子可能會更容易沉淀到結皮層下。此外,人工植被區結皮層下的種子可能是多年前隨著生物結皮發育而遺留下來的。蘚類結皮作為人工植被區生物結皮演替的高級階段,是在藻類和地衣植物改善地表生境的基礎上發育而來[44],一些種子隨著生物結皮的發育被保留下來。蘚類結皮2—5 cm土層中有活力的種子數目高于地衣結皮和裸沙,可能是由于蘚類結皮在形成過程中對其他結皮的覆蓋所致。

生物結皮在土壤表層形成毛墊狀或殼狀的結皮層,不僅改變了生物結皮上種子的傳播過程,也改變了結皮層下種子的命運。一些荒漠植物的種子具有分批萌發的特性,可以在多個生長季節萌發從而分擔環境震蕩的風險,這是其對多變荒漠環境的進化適應[29]。隨著生物結皮的發育,這些植物的種子逐漸沉淀到深層土壤,形成持久種子庫,對荒漠生態系統穩定性的維持具有重要意義。在重力及其他外力的作用下,種子在土壤中的移動是緩慢的,因此,深層土壤的種子年齡一般大于淺層土壤[42]。生物結皮層下有較高比例有活力的種子,這可能是因為生物結皮的存在改善了種子的貯藏條件。結皮層下分布的植物種子如油蒿,在萌發時需要一定強度的光照[45],而生物結皮的存在降低了表層土壤的透光性,進而抑制了這些植物種子萌發,促使它們形成持久種子庫[24,46]。種子在土壤中持久性不僅與種子自身的生物學特性有關,還與種子在土壤中所處的環境密切相關[47-48]。在干燥的荒漠地區,溫度是影響種子壽命的重要因素,相較于裸沙,致密的生物結皮層降低了土壤亞表層的溫度,還阻礙了結皮層下土壤與地表的氣體交換,使得結皮層下形成一個低溫缺氧的微生境,有利于深層土壤種子的貯存。另外,有研究表明N、P、K等養分的添加會增加種子的壽命[47]。生物結皮中的生物體通過固氮、光合、呼吸、分解和礦化作用,為貧瘠的荒漠系統輸入大量的生命元素,顯著增加了土壤養分的含量[7- 8],這可能會增加生物結皮覆蓋區域土壤種子庫的持久性。此外,生物結皮的存在提高了表層土壤含水量,含水量的提高會減少種子的壽命[48],但在干旱的荒漠地區,水分可能不是影響種子壽命的主要環境因子。生物結皮的發育增加了土壤動物和微生物的種類和數量,這些生物因子也會影響種子的壽命[49],但具體影響作用有待于進一步研究。

3.4 土壤種子庫與地上植被的關系

土壤種子庫與地上植被的相似性主要取決于地上植被中的優勢種對土壤種子庫的貢獻程度[5],兩者間的組成及密度有著很強的相互作用關系[50]。隨著降水梯度的增加,土壤種子庫與地上植被的相似性有降低的趨勢,這主要是由于土壤種子庫中的優勢種一般為草本植物,而隨著降水梯度的增加,這些植物在地上植被中的優勢度逐漸降低所致[51]。本研究中,小畫眉草為3種覆被類型土壤種子庫中的優勢種,蘚類結皮、地衣結皮及裸沙的土壤種子庫與地上植被組成的相似性系數分別為0.40、0.50、0.75。相較于裸沙,2種生物結皮覆蓋區的土壤種子庫與地上植被相似性較低,這可能是因為生物結皮的存在抑制一些植物的種子萌發及幼苗存活。Hernandez和Sandquist[16]發現,完整的生物結皮雖然促進了當地的3種1年生草本萌發,卻抑制了外來種Avenabarbata和Bromusmadritensis的萌發,推測這可能是由于當地的3種1年生草本的可能在形態和生理上適應了生物結皮的存在,而外來種缺乏這種適應。在人工植被區,沙鞭的種子3種覆被類型的土壤種子庫中均有發現,但在地上植被調查時發現,沙鞭僅分布在裸沙上,在生物結皮上沒有分布,這說明生物結皮的存在可能抑制了該物種的定居。

[1] 李新榮, 趙洋, 回嶸, 蘇潔瓊, 高艷紅. 中國干旱區恢復生態學研究進展及趨勢評述. 地理科學進展, 2014, 33(11): 1435- 1443.

[2] Bekker R M, Verweij G L, Bakker J P, Fresco L F M. Soil seed bank dynamics in hayfield succession. Journal of Ecology, 2000, 88(4): 594- 607.

[3] Coffin D P, Lauenroth W K. Spatial and temporal variation in the seed bank of a semi-arid grassland. American Journal of Botany, 1989, 76(1): 53- 58.

[4] 馬君玲, 劉志民. 植冠種子庫及其生態意義研究. 生態學雜志, 2005, 24(11): 1329- 1333.

[5] 于順利, 蔣高明. 土壤種子庫的研究進展及若干研究熱點. 植物生態學報, 2003, 27(4): 552- 560.

[6] 沈有信, 趙春燕. 中國土壤種子庫研究進展與挑戰. 應用生態學報, 2009, 20(2): 467- 473.

[7] Belnap J. Surface disturbances: Their role in accelerating desertification. Environmental Monitoring and Assessment, 1995, 37(1): 39- 57.

[8] Belnap J, Lange O L. Biological Soil Crusts: Structure, Function, and Management. Springer Berlin Heidelberg, 2003.

[9] West N E. Structure and function of microphytic soil crusts in wildland ecosystems of arid to semi-arid regions. Advances in Ecological Research, 1990, 20: 179- 223.

[10] 李新榮, 張元明, 趙允格. 生物土壤結皮研究: 進展、前沿與展望. 地球科學進展, 2009, 24(1): 11- 24.

[11] Harper K T, Pendleton R L. Cyanobacteria and cyanolichens: can they enhance availability of essential minerals for higher plants? Western North American Naturalist, 1993, 53(1): 59- 72.

[12] 蘇延桂, 李新榮, 賈榮亮, 潘艷霞. 騰格里沙漠東南緣苔蘚結皮對荒漠土壤種子庫的影響. 應用生態學報, 2007, 18(3): 504- 508.

[13] 邢旭明, 馬曉東, 張元明. 古爾班通古特沙漠生物土壤結皮對土壤種子庫多樣性與分布特征的影響. 生態學雜志, 2016, 35(3): 612- 620.

[14] Prasse R, Bornkamm R. Effect of microbiotic soil surface crusts on emergence of vascular plants. Plant Ecology, 2000, 150(1): 65- 75.

[15] Li X R, Jia X H, Long L Q, Zerbe S. Effects of biological soil crusts on seed bank, germination and establishment of two annual plant species in the Tengger Desert (N China). Plant and Soil, 2005, 277(1): 375- 385.

[16] Hernandez R R, Sandquist D R. Disturbance of biological soil crust increases emergence of exotic vascular plants in California sage scrub. Plant Ecology, 2011, 212(10): 1709- 1721.

[17] Briggs A L, Morgan J W. Seed characteristics and soil surface patch type interact to affect germination of semi-arid woodland species. Plant Ecology, 2010, 212(1): 91- 103.

[18] 龍利群, 李新榮. 土壤微生物結皮對兩種一年生植物幼苗存活和生長的影響. 中國沙漠, 2003, 23(6): 656- 660.

[19] 張元明, 聶華麗. 生物土壤結皮對準噶爾盆地5種荒漠植物幼苗生長與元素吸收的影響. 植物生態學報, 2011, 35(4): 380- 388.

[20] Bekker R M, Bakker J P, Grandin U, Kalamees R, Milberg P, Poschlod P, Thompson K, Willems J H. Seed size, shape and vertical distribution in the soil: indicators of seed longevity. Functional Ecology, 1998, 12(5): 834- 842.

[21] Yan Q L, Liu Z M, Zhu J J, Luo Y M, Wang H M, Jiang D M. Structure, pattern and mechanisms of formation of seed banks in sand dune systems in northeastern Inner Mongolia, China. Plant and Soil, 2005, 277(1): 175- 184.

[22] Olano J M, Caballero I, Escudero A. Soil seed bank recovery occurs more rapidly than expected in semi-arid Mediterranean gypsum vegetation. Annals of Botany, 2012, 109(1): 299- 307.

[23] Kalisz S, McPeek M A. Extinction dynamics, population growth and seed banks. Oecologia, 1993, 95(3): 314- 320.

[24] Pake C E, Venable D L. Seed banks in desert annuals: implications for persistence and coexistence in variable environments. Ecology, 1996, 77(5): 1427- 1435.

[25] 李新榮, 肖洪浪, 劉立超, 張景光, 王新平. 騰格里沙漠沙坡頭地區固沙植被對生物多樣性恢復的長期影響. 中國沙漠, 2005, 25(2): 173- 181.

[26] 滕嘉玲, 賈榮亮, 胡宜剛, 徐冰鑫, 陳孟晨, 趙蕓. 沙埋對干旱沙區生物結皮覆蓋土壤溫室氣體通量的影響. 應用生態學報, 2016, 27(3): 723- 734.

[27] 李寧, 馮固, 田長彥. 塔克拉瑪干沙漠北緣土壤種子庫特征及動態. 中國科學D輯: 地球科學, 2006, 36(S2): 110- 118.

[28] 秦佳梅, 張衛東, 趙書巍. 返魂草種子休眠機理及處理技術研究. 種子, 2006, 25(2): 4- 5.

[29] 張景光, 張志山, 王新平, 李新榮, 王桑, 馬風云. 沙坡頭人工固沙區一年生植物小畫眉草繁殖分配研究. 中國沙漠, 2005, 25(2): 202- 206.

[30] 楊磊, 王彥榮, 余進德. 干旱荒漠區土壤種子庫研究進展. 草業學報, 2010, 19(2): 227- 234.

[31] Li X R, Zhang Z S, Huang L, Wang X P. Review of the ecohydrological processes and feedback mechanisms controlling sand-binding vegetation systems in sandy desert regions of China. Chinese Science Bulletin, 2013, 58(13): 1483- 1496.

[32] 崔艷, 王新平, 潘顏霞, 王正寧, 戚鵬程. 天然固定沙地不同微生境下土壤種子庫差異. 生態學報, 2010, 30(8): 1981- 1989.

[33] 郭軼瑞, 趙哈林, 左小安, 王少昆, 張佳文. 科爾沁沙地生物結皮的土壤種子庫特征. 水土保持學報, 2007, 21(6): 187- 191.

[34] 尚占環, 任國華, 龍瑞軍. 土壤種子庫研究綜述——規模、格局及影響因素. 草業學報, 2009, 18(1): 144- 154.

[35] 李儒海, 強勝. 雜草種子傳播研究進展. 生態學報, 2007, 27(12): 5361- 5370.

[36] 陳榮毅, 魏文壽, 張元明, 吳楠, 張靜. 干旱區生物土壤結皮對種子植物多樣性的影響. 中國沙漠, 2008, 28(5): 868- 873.

[37] 陳應武, 李新榮, 蘇延桂, 竇彩虹, 賈曉紅, 張志山. 騰格里沙漠人工植被區掘穴蟻(Formica cunicularia)的生態功能. 生態學報, 2007, 27(4): 1508- 1514.

[38] Simpson S J, Sibly R M, Lee K P, Behmer S T, Raubenheimer D. Optimal foraging when regulating intake of multiple nutrients. Animal Behaviour, 2004, 68(6): 1299- 1311.

[39] 劉文亭, 衛智軍, 呂世杰, 孫世賢, 賈利娟, 張爽, 王天樂, 代景忠, 盧志宏. 荒漠草地植物多樣性對草食動物采食的響應機制. 植物生態學報, 2016, 40(6): 564- 573.

[40] Pando-Moreno M, Molina V, Jurado E, Flores J. Effect of biological soil crusts on the germination of three plant species under laboratory conditions. Botanical Sciences, 2014, 92(2): 273- 279.

[41] Guo Q F, Rundel P W, Goodall D W. Horizontal and vertical distribution of desert seed banks: patterns, causes, and implications. Journal of Arid Environments, 1998, 38(3): 465- 478.

[42] Espinar J, Thompson K, García L. Timing of seed dispersal generates a bimodal seed bank depth distribution. American Journal of Botany, 2005, 92(10): 1759- 1763.

[43] Ochoa-Hueso R, Manrique E. Impacts of altered precipitation, nitrogen deposition and plant competition on a Mediterranean seed bank. Journal of Vegetation Science, 2014, 25(5): 1289- 1298.

[44] 張元明, 王雪芹. 荒漠地表生物土壤結皮形成與演替特征概述. 生態學報, 2010, 30(16): 4484- 4492.

[45] 鄭明清, 鄭元潤, 姜聯合. 毛烏素沙地4種沙生植物種子萌發及出苗對沙埋及單次供水的響應. 生態學報, 2006, 26(8): 2474- 2484.

[46] O′Donnell J, Fryirs K, Leishman M R. Digging deep for diversity: riparian seed bank abundance and species richness in relation to burial depth. Freshwater Biology, 2014, 59(1): 100- 113.

[47] Bekker R M, Knevel I C, Tallowin J B R, Troost E M L, Bakker J P. Soil nutrient input effects on seed longevity: a burial experiment with fen-meadow species. Functional Ecology, 1998, 12(4): 673- 682.

[48] Mira S, Estrelles E, González-Benito M E. Effect of water content and temperature on seed longevity of seven Brassicaceae species after 5 years of storage. Plant Biology, 2014, 17(1): 153- 162.

[49] Mohamed-Yasseen Y, Barringer S A, Splittstoesser W E, Costanza S. The role of seed coats in seed viability. The Botanical Review, 1994, 60(4): 426- 439.

[50] Holtzapfel C, Schmidt W, Shmida A. The role of seed bank and seed rain in the recolonization of disturbed sites along an aridity gradient. Phytocoenologia, 1993, 23(1/4): 561- 580.

[51] Kalamees R, Zobel M. The role of the seed bank in gap regeneration in a calcareous grassland community. Ecology, 2002, 83(4): 1017- 1025.

ThecompositionandverticaldistributioncharacteristicsofsoilseedbanksinsoilcoveragewithbiocrustsintheShapotouRegion

CHEN Mengchen1, 2, ZHANG Jingguang1,*, FENG Li1, TENG Jialing1, 2

1ShapotouDesertResearchandExperimentStation,NorthwestInstituteofEco-EnvironmentandResources,ChineseAcademyofSciences,Lanzhou730000,China2UniversityofChineseAcademyofSciences,Beijing100049,China

Using random sampling in the field and observing the emergence of seedlings, we studied the structure, the density and vertical distribution of soil seed banks in moss crusts, lichen crusts, and bare sands in the artificially re-vegetated region of Shapotou. We found that the soil seed banks of this region were mainly composed of annual herbs and had a simple species composition and a significantly higher seed density in soil covered by biocrusts than in bare sands (P< 0.01). However, the existence of biocrusts decreased the species diversity of soil seed banks and the similarity of soil seed banks with corresponding ground vegetation. Furthermore, although the total density of soil seed was not significantly different between the two types of crusts, there were differences in the distribution within the different soil layers. Specifically, the soil seed density in the 0—2 cm soil layer of lichen crusts was significantly higher than in the corresponding layer in moss crusts (P< 0.05), while that of moss crusts was higher in the 2—5 cm and 5—10 cm soil layers. Finally, the effects of biocrusts on vertical distribution of soil seed banks varied with biocrust types. For example, germinative seeds were primarily distributed in the 0—5 cm soil layer for moss crusts and in the 0—2 cm soil layer for lichen crusts and bare sands, and their abundance decreased with soil depths. These results suggest that biocrusts increase the soil seed bank density, but also change the vertical distribution pattern of soil seed banks in artificially re-vegetated regions. A substantial proportion of small seeds are present in soil covered by biocrusts, and these seeds lack germination potential and contribute little to the above-ground vegetation. However, they play a significant role in ecosystem stability and the sustainable development of deserts.

biocrusts; soil seed banks; vertical distribution; diversity of species

國家自然科學基金項目(31500370, 41530746, 41171042)

2016- 09- 12; < class="emphasis_bold">網絡出版日期

日期:2017- 07- 12

*通訊作者Corresponding author.E-mail: zhangjg@lzb.ac.cn

10.5846/stxb201609121847

陳孟晨,張景光,馮麗,滕嘉玲.沙坡頭地區生物結皮覆蓋區土壤種子庫組成及垂直分布特征.生態學報,2017,37(22):7614- 7623.

Chen M C, Zhang J G, Feng L, Teng J L.The composition and vertical distribution characteristics of soil seed banks in soil coverage with biocrusts in the Shapotou Region.Acta Ecologica Sinica,2017,37(22):7614- 7623.