南亞熱帶森林土壤碳庫穩定性與碳庫管理指數對模擬酸雨的響應

張慧玲, 吳建平, 熊 鑫, 褚國偉, 周國逸, 張德強,*

1 中國科學院華南植物園, 廣州 510650 2 中國科學院大學, 北京 100049

森林生態系統儲存陸地生態系統80%以上的植物碳庫和70%以上的土壤有機碳庫[7]。森林生態系統碳庫主要分為土壤碳庫和生物量碳庫,其中土壤碳庫又包括有機碳庫和無機碳庫[8]。土壤有機碳庫所占比重較大,其含量是土壤的一個重要屬性,氣候環境及土壤的物理、化學性質和生物過程對碳庫具有深遠地影響[9]。土壤有機質短暫的波動及變化最初發生在其易分解的活性組分[10]。根據活性有機碳庫穩定性及周轉速率,又可以將其分為活性碳庫(周轉期0.1—4.5年)、慢性碳庫(周轉期5—10年)和惰性碳庫(周轉期50年以上,甚至幾千年)[11]。

土壤中總有機碳和總氮含量的變化非常緩慢,在短期內不能快速靈敏指示土壤碳庫變化,而活性有機碳是土壤有機碳中對植物養分有高效直接的供應作用,且易被土壤微生物分解利用的部分,它能夠更靈敏和迅速地表征土壤碳庫對人工措施和環境條件改變的響應,因此活性有機碳被認為是早期評價土壤性狀、土壤質量土壤碳庫動態變化的良好指標[12- 13]。碳庫管理指數這一概念是1995年Blair等[14]提出的,它因結合了土壤有機碳的活性和質量而被廣泛用于農業生態系統中土壤質量和肥力的評價[15]。本文將這一指標用于森林生態系統中,試圖基于碳庫活度指數和碳庫管理指數等指標,探討森林土壤有機碳組分及碳庫穩定性對模擬酸雨的響應特征,為森林生態系統碳平衡過程的評估提供支持。

1 材料與方法

1.1 研究區域概況

研究地建立在廣東省肇慶市鼎湖山自然保護區(112°30′39″—112°33′41″ E,23°09′21″—23°11′30″ N),位于北回歸線附近地區(圖1),屬于南亞熱帶季風性氣候,年均溫為21.0℃,年平均相對濕度為80%,年降雨量為1927.3mm。干濕季分明,降水集中在4—9月,為濕季,降水量占全年的80%。10月—次年3月為旱季[16]。

圖1 研究地位置及遙感影像Fig.1 The location and an aerial photograph of study site

研究所用土壤分別取自自然保護區內三個演替階段的典型森林。1)亞熱帶季風常綠闊葉林(以下簡稱季風林, BF)：林地海拔250—400m,有著近400年的保護歷史,是典型的南亞熱帶地帶性植被類型,整個群落屬于演替的最后階段,群落外貌終年常綠,垂直結構與成層結構復雜,群落優勢樹種主要有錐栗Castanopsischinensis、木荷Schimasuperba、云南銀柴Aporusayunnanensis、黃果厚殼桂Cryptocaryaconcinna等。季風常綠闊葉林樣地的土壤是發育于母巖為砂頁巖的赤紅壤,土層深約60—90cm；2)針闊混交林(以下簡稱混交林,MF)：林地海拔100—250m,是馬尾松林向闊葉林進化的一個過渡類型,由人工種植的馬尾松群落被先鋒闊葉樹種侵入后自然發展演變而成,群落屬于演替發展的中期階段,主要建群樹種有馬尾松Pinusmassoniana與木荷Schimasuperba、錐栗Castanopsischinensis、滇粵山胡椒Linderametcalfiana等。土層厚30—60cm,厚薄不均；3)馬尾松林(以下簡稱松林, PF)：林地海拔50—200m,主要分布于保護區的邊緣。該群落處在南亞熱帶森林群落演替的初期階段,有六七十年的歷史。喬木層為馬尾松Pinusmassoniana、白楸Mallotuspaniculatus下層有少量三椏苦Evodialepta、黧蒴Castanopsisfissa等闊葉樹種侵入。林下物種豐富,包括草本、藤本、灌木和蕨類植物。土層較薄,一般不超過30cm[17]。

1.2 研究方法

1.2.1 野外實驗設計

在上述3種林型中選擇坡向、坡度基本一致的林地,分別設置12個10m×10m的樣方,每個樣方間預留3m的緩沖帶,樣方四周用PVC板圍起,PVC板插入土壤15cm,地上部分高出地表5cm。根據Liu 等[18]對鼎湖地區近年降水及土壤的pH值,以及酸雨主要成分比例及變化趨勢的研究,以H2SO4∶HNO3—1∶1的溶液與當地的天然湖水混合為模擬酸雨的實驗材料,以0.5個pH值為單位,設計模擬酸雨分別為3.0、3.5、4.0和對照組4個處理,每個處理3個重復。2009年6月開始進行模擬酸雨處理,每月月初及月中將配置好的模擬酸雨人工均勻地噴灑在林地土壤上,每個樣方每次噴淋量為40升,對照樣方則噴淋同樣量的天然湖水。

1.2.2 樣品采集

2014年12月(模擬酸雨處理5.5a)分別在上述3個實驗樣地中采集土壤樣品。在每個樣方內隨機選取5個點,去除表面的枯枝落葉,用內徑2.5cm的不銹鋼空心土鉆采集0—10和10—20cm兩層土壤,混合后裝入做好標記的密封袋中。帶回實驗室去除樣品中而可見的根系石礫動植物殘體等,過2mm篩后將土壤分成兩份,一份放置4℃冰箱中保存并盡快進行土壤微生物碳氮分析,另一份土壤風干后備用。

1.2.3 樣品分析及方法

土壤pH值采用水土比2.5∶1電位法測定[19]；土壤總有機碳采用濃硫酸重鉻酸鉀外加熱法測定[19]；土壤微生物量碳(SMBC)采用氯仿熏蒸浸提法測定[20]；溶解性有機碳(DOC)用K2SO4溶液提取[21]。

易氧化有機碳(Readily oxidation organic carbon, ROC)采用KMnO4氧化法[14,22],稱取含碳量約為15—30mg的土樣于離心管中,分別加入25mL濃度分別為333mmol/L、167mmol/L、33mmol/L的KMnO4溶液。振蕩1h后在3000r/min下離心5min,將上清液用去離子水1∶250稀釋,在分光光度計565nm下測定稀釋樣品的吸光度。經計算得出不同KMnO4濃度氧化的活性有機碳含量,非活性有機碳(NLOC)即為總有機碳有活性有機碳含量之差。被333mmol/L、167mmol/L、33mmol/L的KMnO4溶液氧化的活性有機碳分別用ROC333、ROC167、ROC33表示。

土壤顆粒有機碳參考Cambardella和Elliott[23]提供的方法測定。將過2mm篩的風干土去除肉眼可見的植物根系及石礫等雜物,稱取10g土樣放入塑料瓶中,加入30mL的5g/L的六偏磷酸納溶液,在往復振蕩機上振蕩15h分散。將分散溶液置于53μm篩上用清水沖洗直至瀝濾液清澈為止,將篩上及濾液在60℃下烘干72h到恒重,計算各自所占土壤比重。其中篩上>53μm組分即為顆粒有有機碳(POC)。

1.3 指標計算

碳庫管理指數(CMI)采用Blair和Lefroy等1995年提出的計算方法[14]：

碳庫活度(L)=土壤活性有機碳含量/土壤非活性有機碳含量

碳庫活度指數(LI)=樣品的碳庫活度/參考土壤的碳庫活度

碳庫指數(CPI)=樣品總有機碳含量/參考土壤總有機碳含量

碳庫管理指數(CMI)=碳庫指數×碳庫活度指數×100=CPI×LI×100

非活性有機碳(NLOC)=總有機碳(SOC)-活性有機碳(LOC)

本文參考土壤選取各林型鄰近的未進行酸處理的對照土壤作為參考土壤。

1.4 數據處理

數據的統計分析在Excel 2010和SPSS 22.0軟件下完成,用SigmaPlot 10.0作圖。

2 結果與分析

2.1 不同酸梯度處理下土壤三種活性有機碳含量

3個演替階段林型不同酸梯度處理下0—10cm土層3種不同濃度高錳酸鉀溶液氧化的碳含量(ROC333、ROC167、ROC33)分布如圖2,不同演替階段林型3種易氧化有機碳呈現明顯差異,含量總體趨勢為ROC333>ROC167>ROC33。ROC333含量為3.055—10.167g/kg,約占土壤總有機碳的16.8%—36.5%；ROC167含量為1.257—8.542g/kg,約占土壤總有機碳的7.7%—33.0%；ROC33含量為1.076—3.614g/kg,約占土壤總有機碳的5.5%—16.3%(圖2,圖3)。

季風林3種易氧化碳(ROC)含量有隨著酸處理強度增強而增加的趨勢,其中ROC333、ROC167的含量在pH 3.0、pH 3.5處理顯著高于pH 4.0與CK處理(P<0.05)。混交林ROC333含量在pH 3.0、pH 3.5處理與CK處理呈現極顯著差異(P=0.002)。3個演替階段林型中混交林MF的3種易氧化有機碳含量最大,其次為季風林、針葉林(P<0.01)。土壤非活性有機碳在土壤總有機碳中所占比重比易氧化有機碳所大,占據土壤有機碳的52%—94%。

圖2 不同酸梯度處理下易氧化有機碳含量Fig.2 The content of readily oxidation organic carbon under different acid treatments不同小寫字母表示不同處理間差異達到顯著(P<0.05,平均值±標準誤差,n=3);BF, 季風常綠闊葉林,Monsoon evergreen board-leaved forest；MF, 混交林,Mixed forests; PF, 松林, Pine forest;ROC333,333mmol/L 易氧化碳, 333mmol/L KMnO4 oxidation organic carbon； ROC167, 167mmol/L 易氧化碳, 167mmol/L KMnO4 oxidation organic carbon; ROC33, 33mmol/L 易氧化碳, 33mmol/L KMnO4 oxidation organic carbon

2.2 不同酸梯度處理對總有機碳及其他活性有機碳影響

圖3 不同酸梯度處理下總有機碳SOC、顆粒碳POC、微生物量碳MBC及溶解性有機碳DOC的變化Fig.3 Dynamics of soil organic carbon, particulate organic carbon, microbial biomass carbon and dissolved organic carbon under different acid treatments

如圖3,土壤總有機碳(SOC)在5年的酸處理下,pH 3.0、pH 3.5、pH 4.0、CK 4個處理下土壤有機碳含量(g/kg)分別為季風林(37.36±0.31、35.29±2.14、30.60±1.17、28.29±1.32),混交林(38.89±1.15、38.58±0.58、38.11±2.14、35.97±3.39)和松林(20.86±4.43、16.20±1.64、14.63±0.91、16.34±1.05)。總體來看,3種林型SOC含量達到顯著差異(P<0.01),為MF>BF>PF。處理間,季風林pH 3.0、pH 3.5顯著大于pH 4.0、CK處理(P=0.006)。

顆粒有機碳(POC)在季風林中有隨著酸處理強度增加而上升的明顯趨勢,但差異不顯著(P=0.141),其他兩個林型沒有呈現相似規律。3種林型間POC的含量達到顯著差異(P<0.01),大小順序為：MF>BF>PF。POC占SOC的比例為10.17%—60.37%(圖3)。

土壤微生物量碳(SMBC)在不同演替階段森林中含量有隨自然演替而增加的趨勢,且不同林型之間微生物碳含量達到顯著差異(P<0.01),大小為BF>MF>PF。隨著酸處理強度的增強在3個演替階段森林中土壤微生物碳含量有下降的趨勢,表明酸處理對微生物活性有一定的抑制作用,但均未達到統計學差異(P>0.05)(圖3)。

溶解性有機碳(DOC)也有隨自然演替而增加的趨勢,季風林中pH 4.0與pH 3.5處理之間(P=0.03),pH4.0與CK處理之間(P=0.033)達到顯著差異。針葉林不同酸處理之間也達到顯著差異(P=0.005)。而不同演替階段森林土壤DOC含量也存在顯著差異(P<0.05), 大小為：BF>MF>PF(圖3)。

2.3 不同酸梯度處理下的碳庫管理指數

將各演替階段林型的對照作參考土壤,對不同強度酸處理下的碳庫管理指數進行計算(表1)。季風林、混交林、松林3個林型ROC333所得CMI與對照土壤CK相比變化幅度分別為11.83%—47.47%、13.93%—29.25%、10.80%—19.98%,平均變化幅度分別為：31.52%、23.91%、15.95%。3個演替階段的林型CMI值都有隨酸處理強度增強而增加的趨勢,說明酸處理增加了土壤碳庫管理指數,但各林型在不同處理之間的CMI值沒有達到顯著差異(P>0.05)。3種林型中處于演替后期的季風林對酸雨的響應更加敏感,碳庫管理指數值增加幅度最大,其次為混交林和松林。

表1 模擬酸雨對土壤活性有機碳及碳庫管理指數的影響

括號內為標準誤差,n=3;L, 碳庫活度, lability of carbon; CPI, 碳庫指數, carbon pool index; CMI, 碳庫管理指數, carbon management index

3 討論

3.1 不同梯度酸處理對土壤活性有機碳的影響

對于土壤活性有機碳沈宏等將其定義為受植物、微生物等影響強烈且不穩定、易氧化、易分解礦化的那部分碳,易被微生物分解利用且能為植物提供高效直接的碳源[24]，是反映土地利用和管理措施對土壤性狀及質量的一個很好的指標[10]。主要包括易氧化有機碳、顆粒有機碳、輕組有機碳、微生物量碳、溶解性有機碳等[12,25]。通常活性有機碳只占土壤碳庫的很小比例,卻與土壤有機碳及養分關系密切[26]

高錳酸鉀氧化的活性有機碳主要包括的單一碳水化合物、氨基酸和糖類、一些簡單的有機化合物等[27],其濃度主要受營養物質和水的影響[28]。Biederbeck等[10]通過動力學研究指出,土壤有機質的短暫波動主要發生在易氧化分解部分,并選擇易氧化有機碳、微生物碳等作為土壤活性有機碳的指示因子。目前高錳酸鉀氧化法測得的活性有機碳已被廣泛運用很多研究中,這種方法不僅快速廉價,而且對土地管理措施和環境變化非常敏感,與土壤總有機碳和其他組分的活性有機碳的關系密切[27,29]。不同濃度KMnO4氧化而得不同活度有機碳對不同的類型的土壤反應也不同。Vieira等[30]指出333mmol/L濃度高錳酸鉀氧化而得的活性有機碳在熱帶地區土壤中的響應并不敏感,認為ROC333所的易氧化有機碳高估了土壤活性碳含量。Tirol-Padre Ladha[27]研究表明水稻土中土壤333mmol/L濃度的易氧化有機碳與總有機碳的相關性大于與水溶性有機碳,而與微生物量碳沒有相關性,認為ROC333更偏向是一種穩定性碳。本研究中333mmol/L KMnO4氧化而得的ROC333與SOC及其他活性有機碳都呈顯著或極顯著的關系,尤其與POC的相關性達到了0.832(表2)。ROC167與ROC33含量與微生物量碳卻沒有顯著關系(P>0.05),且ROC333含量在處理間達到顯著差異(圖2),ROC333、ROC167、ROC33在酸處理的作用下相對于CK處理其平均變化量分別為：23.33%、23.99%、12.37%(表3)。綜合表明在亞熱帶酸性土壤中ROC333值可以作為土壤活性有機碳一個很好的評價指標,與Leroy等一些學者的研究結果一致[14,22,25,31]。因此本文在計算CMI時也采用的ROC333含量作為活性有機碳部分。同時由圖2可得,3種濃度KMnO4氧化所得的活性有機碳有隨酸處理強度增強而增加的趨勢。Tirol-Padre 等[27]和Skjemstad等[32]的研究結果表明高錳酸鉀對土壤中的木質素存在比較敏感,對纖維素不敏感,所以增加的活性碳可能主要來源于木質素部分。而土壤酸化增加了土壤主要分解木質素的真菌生物量,且增加了真菌細菌比[33]。Wu等[34]利用核磁共振分析土壤中官能團有機碳,在酸雨處理的初期,季風林土壤中的烷氧碳有隨酸處理而降低的趨勢,凋落物的分解速率降低,且抑制了土壤呼吸,土壤有機碳含量增加。所以在本研究中模擬酸雨增加土壤中易氧化有機碳含量可能主要是酸處理增加了與植物殘體相結合的那部分POC含量及抑制微生物分解能力所導致。

表2 不同組分活性有機碳與總有機碳的相關系數(n=36)

*在0.05水平上顯著相關,** 在0.01水平上顯著相關；SOC: 土壤有機碳, Soil organic carbon; ROC333: ROC333,333mmol/L易氧化碳, 333mmol/L KMnO4oxidation organic carbon； ROC167, 167mmol/L易氧化碳, 167mmol/L KMnO4oxidation organic carbon; ROC33, 33mmol/L易氧化碳, 33mmol/L KMnO4oxidation organic carbon; POC: 顆粒有機碳：Particulate organic carbon; SMBC: 微生物量碳, Soil microbial biomass carbon; DOC: 溶解性有機碳, Dissolved organic carbon

土壤顆粒有機碳(POC)由與沙礫結合的植物殘體和微生物體組成[23],其結構和組成與輕組有機質性質相似。近年來很多研究表明顆粒有機碳是反應土壤有機質動態變化的良好指標[35],對土地利用,耕作及管理措施非常敏感[36-37]。有學者用POC代替ROC計算碳庫管理指數[32, 38]。在本研究中POC與SOC及各組分活性有機碳也都是呈現顯著或極顯著的關系,表明POC可以作為土壤活性有機碳的重要組成部分。酸處理相對于CK處理其平均變化量為：21.56%,較ROC333相對較弱,比ROC167ROC33敏感性強(表3)。而POC能否代替ROC計算CMI有待進一步的驗證。

土壤微生物量碳(SMBC)也是一個敏感指標,溫度、濕度、根系及根際分泌物等都會影響微生物的生物量及活性[39],這一部分碳占土壤總有機碳的0.3%—7%[40]。土壤溶解性有機碳(DOC)是地表植被及覆蓋物淋溶,土壤根系分泌及微生物新陳代謝產物[12],對土壤有機碳濃度及土壤物理化學循環過程產生重要的影響[41]。研究結果表明SMBC與DOC之間相關性顯著,與龔偉等[42]的研究結果相同。Liang等[43]結果也驗證在這一點,在鼎湖山過去幾年的監測發現,模擬酸雨造成的土壤酸化從而引起季風林和混交林土壤呼吸的下降,并伴隨著土壤微生物量碳氮的顯著降低,顯著降低了季風林土壤pH值。土壤DOC含量在松林有顯著差異且有隨酸強度增加而下降的趨勢,混交林中有這一趨勢但差異不顯著,季風林則未呈現明顯規律。可能由于其影響因素比較復雜,其來源有近期的凋落物與土壤中的腐殖質,還包括一系列有機物,從簡單的有機酸到復雜的大分子物質[20]。因此對活性碳的變化還需要多次長期的觀測。

綜合所得：POC、MBC、DOC占SOC的比例分別為10.17%—60.37%,0.23%—2.4%,0.32%—1.3%。不同組分的活性有機碳之間及與總有機碳關系密切。其中ROC333和POC的含量與SOC關系最為密切,相關系數分別為0.853和0.846。其他組分活性有機碳與SOC的也有很好的相關性(表2),表明土壤活性有機碳含量在很大程度上是由其總有機碳的含量所決定的,地上部分的森林類型在很大程度上決定了有機質的輸入量,從而影響到了土壤中有機碳的含量,而總有機碳含量的高低在很大程度上決定了活性有機碳的豐缺[44- 45]。

3.2 酸處理對不同演替階段林型CMI的影響

處在演替后期成熟的季風林,演替中期的混交林,演替初期的松林對于酸沉降的響應是有明顯差異的。不同的樹種凋落物的輸入量,有機碎屑的化學性質,細根生物量,葉片及凋落物的C/N,鐵鋁交換離子的濃度等都會影響土壤有機質的數量及質量[44]。季風林、混交林、松林3個林型L及LI的均值隨林型演替而降低(表1),說明土壤活性有機碳與非活性有機碳的比值、酸處理條件下碳庫活度指數與對照碳庫活度指數的比值都有隨著森林順向演替而遞減的趨勢,土壤活性碳庫占總有機碳庫比值相對減小,土壤碳庫穩定性增加。3個林型L變化幅度均值分別為：1.9%、15.21%和18.08%,LI的變化幅度分別為：8.50%、19.78%和20.53%(表3)說明酸處理條件下隨著森林順向演替土壤碳庫穩定性增強,活性碳庫的變化幅度降低。季風林、混交林、松林3個林型CPI的變化幅度均值分別為：22.13%、8.89%和12.11%。土壤的碳庫指數變化幅度最大的為季風林。說明相對于參考土壤,處于演替后期成熟的季風林仍然表現出較強的碳積累能力。季風林、混交林、松林3個林型CMI均值及變化幅度均值隨著森林的順向演替而增加,說明隨著森林的順行演替碳固存增加,活度降低,在總有機碳及活性碳增加的前提下更有利于惰性碳的保存及碳庫的穩定性。

表3 相對于CK處理各組分活性碳的變化幅度

變化幅度=(處理的含量-CK的含量)/ CK的含量*100%;BF,季風常綠闊葉林,Monsoon evergreen board-leaved forest；MF,混交林, Mixed forests; PF,松林,Pine forest;SOC, ROC333, ROC167, ROC33, POC, SMBC, DOC, L, LI, CPI, CMI分別表示土壤有機碳,333mmol/L 易氧化碳,167mmol/L 易氧化碳,33mmol/L 易氧化碳,顆粒碳,微生物量碳,溶解性碳,碳庫活度,碳庫活度指數,碳庫指數,碳庫管理指數

從CMI及不同組分活性碳的變化幅度和差異性可得,3個演替階段森林對模擬酸雨的敏感性有隨森林順行演替而增強的趨勢,處于演替頂級的季風林對模擬酸雨最為敏感,隨著酸處理強度的增加有明顯的變化趨勢。這種現象的原因有可能是其表層土壤的理化性質及林下凋落物層差異所造成。首先,季風林及混交林分別作為發展成熟和過渡的林型,土壤各組分活性有機碳與總有機碳高于松林。酸沉降明顯增加了季風林易氧化有機碳和顆粒有機碳的含量,碳源的可獲得性提高,惰性碳得以存儲,使南亞熱帶成熟森林土壤總有機碳積累[46]。混交林由于處于生態系統的上升期,植被生長旺盛,總有機碳、易氧化有機碳及顆粒有機碳濃度相對較高,表現出較強的碳積累能力。其次,3個演替階段林型凋落物的輸入量雖然隨著順行演替而增加,但凋落物的分解速率也是隨著順行演替而增加[47]。這導致松林地表覆被較厚的枯枝落葉層,因而對酸雨也表現出較強的緩沖能力,土壤總有機碳及各組分活性有機碳各處理間沒有明顯差異。

綜合表3得 CMI是相對于活性有機碳和總有機碳對模擬酸雨響應更加敏感的指標,本研究中CMI與R333呈顯著相關(P=0.001),但與其他活性有機碳沒有呈現顯著相關,這與Kalambukattu等[48]在喜馬拉雅中部地區不同土地利用方式CMI變化的研究結果相同。碳庫活度L與活度指數LI可以作為評價土壤碳庫穩定性的良好指標,相比CPI更加敏感。CMI因結合土壤碳庫活度與總量,可以良好地指示土壤質量與肥力的變化情況[14,49],碳庫管理指數越增加是碳庫固存增加和碳庫活度降低綜合作用導致[50]。

4 結論

(1)在模擬酸雨的作用下,鼎湖山3個演替階段林型的總有機碳,易氧化有機碳,顆粒有機碳都有隨酸處理的增加而增加的趨勢,其中季風林的變化最為明顯。微生物量碳及溶解性有機碳有隨酸強度增加而降低的趨勢。

(2)ROC333和POC的含量與SOC關系最為密切,相關系數分別為0.853、0.846。以ROC333作為活性碳計算CMI能夠較好表征森林土壤碳庫穩定性及其對酸處理的響應規律。

(3)L和LI在酸處理作用下隨著林型演替均值及變化幅度減小,CMI指數隨著酸處理強度的增強而增加,土壤碳固存增加及碳庫活度降低,從而碳庫穩定性增加。從不同林型活性有機碳及CMI值變化來看,不同林型之間有隨森林的順向演替而對模擬酸雨響應更加敏感的趨勢。各指標對酸雨敏感性表現為CMI>R333>POC>SMBC>R167>R33>LI>DOC>CPI>SOC。

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