長期模擬升溫對崇明東灘濕地土壤微生物生物量的影響

高艷娜,戚志偉,仲啟鋮,樊 同,李沙沙,王開運,*,朱紅雨,周婷南

1 華東師范大學生態與環境科學學院, 上海 200241 2上海市城市化生態過程與生態恢復重點實驗室, 上海 200241 3上海市園林科學規劃研究院, 上海 200232

全球氣候正在逐漸變暖,據IPCC第五次評估報告預測,從20世紀初到現在為止,全球平均地表溫度升高0.74℃,至21世紀末全球平均地表溫度可能將升高1.4—4.0℃[1]。土壤微生物是土壤中有機物質的分解者和轉化者,在土壤生態系統中占有重要地位[2],土壤微生物生物量是指土壤中所有活微生物體內所含有的生物量總量,不僅可以反映微生物群體大小(重量和質量),而且能夠反映微生物活性大小[3]。盡管土壤微生物生物量只是土壤有機質中很少的一部分,一般僅占土壤有機質1%—5%,卻是土壤中最活躍的有機質組分[4],土壤微生物生物量直接調控土壤有機質的轉化過程,其周轉速率快,在土壤有機質循環過程中占有關鍵地位,對于土壤營養物質在陸地生態系統中的循環起著重要作用,土壤微生物生物量還可供植物直接吸收利用,是植物重要的土壤養分“庫”和“源”[5]。

近年來國內外對土壤微生物生物量的研究主要集中在土壤微生物生物量的季節變化特征[6]、與環境因子的關系[7]以及不同植物[8]、不同土地利用方式[9]、不同生態系統類型[10]對其的影響。隨著氣候變化的不斷加劇,開始有越來越多的研究關注升溫對土壤微生物生物量的影響,溫度是影響土壤微生物活性的一個重要因素,溫度可以通過控制土壤有機質的分解速率和養分的有效性直接或間接地影響土壤微生物生物量[11],有研究表明土壤微生物生物量對溫度變化非常敏感[12],但是,目前有關升溫對土壤微生物生物量的影響還沒有統一的結論。Rinnan在芬蘭西北部的Kilpisj?rvi 樣地升溫3年后,發現土壤微生物生物量碳氮含量明顯降低,升溫11年后發現土壤微生物生物量碳氮含量沒有明顯變化[13],說明升溫對土壤微生物生物量的影響可能與升溫時間長短有關。升溫對土壤微生物生物量的影響還與生態系統類型有關,其影響表現出了顯著提高(歐石楠灌叢)[14]、降低(高寒草甸)[15]或者沒有影響(溫帶山地森林)[16]3種不同的結果。Bait通過整合分析認為陸地生態系統的土壤微生物生物量碳比微生物生物量氮對升溫更加敏感[17],而Lu等[18]在山毛櫸森林進行的模擬升溫(+2.82℃)對土壤微生物生物量碳含量沒有影響,卻顯著降低了土壤微生物生物量氮含量,說明不同生源要素的土壤微生物生物量對升溫的響應不同。因此,模擬升溫對土壤微生物生物量的影響與處理時間長短、生態系統類型和生源要素類型等因素有關,結果存在一定的不確定性。

濕地生態系統是地球上具有多種功能的獨特生態系統,介于陸生生態系統和水生生態系統之間。崇明東灘是長江口地區規模最大、發育最完善的河口潮汐型灘涂濕地,也是上海市的重要生態屏障,此外,崇明東灘濕地具有許多重要的生態學功能,不僅在維持較高的生物多樣性、涵養水源等方面發揮著重要作用,而且固碳能力也十分顯著[19],因此崇明東灘濕地成為近年來國內濕地研究的熱點地區之一。到目前為止,國內外學者關于升溫對土壤微生物生物量的影響的研究大多集中于森林、草原以及農田等生態系統[20- 22],但就氣溫升高與濕地土壤微生物生物量關系的研究相對較少,基于長期原位升溫試驗的研究結果更是鮮見報道,而這對于構建長江口濕地土壤生化過程對氣候變暖的響應模型極為重要[23]。

本研究擬以長江口崇明東灘濕地為對象,采用開頂室生長箱(Open top chambers OTCs)原位模擬大氣溫度升高,在升溫的第8年,監測了升溫樣方和對照樣方在不同月份、不同土層土壤微生物生物量碳氮含量及土壤環境因子的變化特征,在此基礎上探討崇明東灘濕地土壤微生物生物量碳氮含量對長期模擬升溫的潛在響應特征,以期為氣候變化條件下河口濕地的可持續管理提供科學依據。

1 材料和方法

1.1 研究區域概況

研究區域位于上海市崇明東灘98大堤和92大堤之間的灘涂濕地(121°45′E,31°30′N),處于崇明島的最東端,該區域屬于北亞熱帶海洋氣候,年平均氣溫15.3℃,氣溫最低的1月與最高的7、8月份月平均溫度分別為2.9℃、27.5℃,年均降水量充足,為1117.1mm,年平均日照時數為2104h,地下水位平均為-85.7cm。

1.2 研究方法

1.2.1 樣方建設

2008年2月,本實驗樣地選取崇明東灘濕地中地勢均勻、植被均一的地塊,選取8個樣方建立開頂式生長箱,生長箱由厚8mm的透明氟化玻璃和不銹鋼框架制成,箱體高3.5m,底面積12.5m2,為了減少氣體交換的干擾,頂部開口略收緊。隨機選取其中4個樣方作為升溫樣方(OTC),同時在每個OTC旁邊設置4個與OTC底面積相同的對照樣方(CK)(圖1),為防止在實驗過程中踐踏破壞植被和土壤,在各樣方之間和樣方內部都設置木質或者磚石質步道。樣地土壤基本特征見表1。

圖1 研究區域及樣方設置格局Fig.1 The location of the study area and the patters of plots configuration

1.2.2 環境因子監測

采用溫濕度傳感器(VAISALA HMP45A, Helsinki, Finland)和土壤溫度傳感器(ENC16/18)分別監測OTC和CK內的1.2m處空氣溫度、0—5cm土層溫度。數據由連接傳感器的數據采集系統(LT/WSK-PLC,前景公司,北京)采集并儲存。

表1 升溫與對照土壤含水量、有機碳和總氮的季節變化

OTC：開頂室生長箱,Open top chamber；CK：對照,Control

1.2.3 土壤樣品采集

于2015年4月10日、7月13日、10月15日進行了3次土壤樣品采集,分別在每個樣方內隨機取4個樣點,每個樣點用土壤鉆采集0—10、10—20、20—30、30—40cm深度的土壤,然后將同一個樣方內的土壤樣品分層混勻代表該樣方,將采集好的新鮮土壤樣品迅速帶回實驗室,剔除石塊、可見動植物殘體,然后將鮮土分為兩部分,一部分鮮土過2mm土壤篩,用于土壤微生物生物量的測定以及土壤含水量的測定,另一部分鮮土放在常溫隱蔽處自然風干,研磨并過1mm土壤篩,過篩后得到的土壤樣品用于測定土壤總有機碳和總氮含量。

1.2.4 土壤樣品測定方法

土壤微生物生物量碳和氮(MBC和MBN)的分析方法參照《土壤微生物量測定方法及其應用》中的氯仿熏蒸—K2SO4浸提法[24],用0.5mol/L K2SO4溶液浸提熏蒸和未熏蒸的土壤,浸提液過濾后直接在總有機碳分析儀(Multi N/C 3100 Analytic Jena Co. Ltd., Germany)上測定,土壤含水量的測定采用烘干法,土壤總有機碳采用重鉻酸鉀氧化-分光光度法進行測定,土壤總氮的測定采用全自動間斷化學分析儀(CleverChem 200,郎誠實業公司,深圳)。

1.3 數據處理

本論文中數據均采用SPSS 17.0統計軟件進行單因素方差分析、雙因素方差分析和Pearson相關性分析,統計顯著性水平設定為a=0.05,采用Microsoft Office Excel 2007進行作圖。

2 結果與分析

2.1 OTC的增溫效果

如圖2所示,OTC內1.2m處空氣年平均溫度比對照樣方顯著增加(1.11±0.7)℃,12月份的月平均空氣溫度增幅達到最大值,比對照增加4.23℃；0—5cm土層溫度平均增加(0.56±0.40)℃,但是不顯著,在4月份,土壤溫度的增幅達到了最大,比對照增加1.16℃,上述實驗結果表明,OTC處理對空氣溫度增溫效果最顯著,且大于對土壤溫度的增溫效果。

2.2 長期模擬升溫對土壤微生物生物量碳的影響

由雙因素方差分析(表2),發現升溫對MBC有顯著影響,升溫和采樣時間對MBC的交互效應對0—10cm土層沒有影響；由3個季節平均值的單因素方差分析,發現升溫總體上顯著升高了0—40cm土層的MBC,4個土層的MBC升高幅度分別為39.32%、70.79%、65.20%、74.09%,升高幅度最大的土層是第4層,最小的土層是表層；由不同季節不同土層的單因素方差分析,發現升溫顯著提高4月份0—20cm土層和7月份0—40cm土層的MBC,升溫對10月份0—40cm土層MBC沒有顯著影響(圖3)。

表2升溫與采樣時間對土壤微生物生物量碳氮含量和微生物生物量碳氮比的雙因素方差分析

Table2Two-factorANOVAforsoilmicrobialbiomasscarbon、microbialbiomassnitrogenandtheratioofmicrobialbiomasscarbontomicrobialbiomassnitrogentowarmingandsamplingdate

指標Indicators因子Factors土層深度Soildepth0—10cm10—20cm20—30cm30—40cmMBCW<0．001<0．001<0．0010．005D<0．001<0．0010．0010．103W×D0．6780．0370．0010．010MBNW<0．001<0．0010．002<0．001D0．0020．0680．0090．035W×D0．8870．1400．8010．500MBC/MBNW0．3750．0060．7090．836D<0．001<0．0010．0080．790W×D0．6930．0020．0030．052

W：升溫,Warming；D：采樣時間,Sampling date；MBC：微生物生物量碳,Microbial biomass C; MBN：微生物生物量氮,Microbial biomass N; MBC/MBN：微生物生物量碳氮比,The ratio of microbial biomass carbon to microbial biomass nitrogen

圖3 0—40cm土層模擬升溫對微生物生物量碳的影響Fig.3 Effects of artificial warming on microbial biomass carbon of 0—40cm soil depthOTC：開頂室生長箱,Open top chamber；CK：對照,Control

2.3 長期模擬升溫對土壤微生物生物量氮的影響

由雙因素方差分析(表2),發現升溫對MBN有顯著影響,而升溫和采樣時間的交互效應對MBN影響不顯著；由3個季節平均值的單因素方差分析,發現升溫總體上顯著升高了0—40cm土層的MBN,4個土層的MBN升高幅度分別為66.46%、178.27%、47.24%、64.11%,升高幅度最大的土層是第2層,最小的土層是第3層；由不同季節不同土層的單因素方差分析,發現升溫顯著升高4月份0—20cm土層MBN,升溫也顯著提高7月和10月0—40cm土層的MBN(圖4)。

圖4 0—40cm土層模擬升溫對微生物生物量氮的影響Fig.4 Effects of artificial warming on microbial biomass nitrogen of 0—40cm soil depthOTC：開頂室生長箱,Open top chamber；CK：對照,Control

2.4 長期模擬升溫對土壤微生物生物量碳氮比的影響

由雙因素方差分析(表2),發現升溫僅對10—20cm土層微生物生物量碳氮比值有顯著影響,升溫和采樣時間的交互效應對微生物生物量碳氮比值僅在10—20、20—30cm土層呈現顯著影響；由3個季節平均值的單因素方差分析,發現升溫總體上對0—40cm土層的土壤微生物生物量碳氮比沒有顯著影響；由不同季節不同土層的單因素方差分析,發現升溫對4月份0—40cm土層微生物生物量碳氮比值沒有影響,在7月份,升溫顯著提高10—30cm土層微生物生物量碳氮比,在10月份,升溫顯著降低10—20cm土層微生物生物量碳氮比,對其他土層沒有影響(圖5)。

圖5 0—40cm土層模擬升溫對土壤微生物生物量碳氮比的影響Fig.5 Effects of artificial warming on the ratio of microbial biomass carbon to microbial biomass nitrogen of 0—40cm soil depthOTC, 開頂室生長箱 Open top chamber；CK, 對照 Control

2.5 土壤微生物生物量與土壤環境因子的相關性分析

OTC和CK土壤MBC、MBN與土壤環境因子相關分析表明：在OTC和CK,土壤溫度、土壤含水量、總氮與MBC、MBN以及土壤微生物生物量碳氮比值無顯著相關性,在OTC,有機碳與MBC、MBN和土壤微生物生物量碳氮比值呈顯著正相關,但是在CK,有機碳與MBC、MBN和土壤微生物生物量碳氮比值呈顯著負相關(表3)。

3 討論

3.1 長期模擬升溫總體上對土壤微生物生物量碳氮含量和微生物生物量碳氮比的影響

土壤有機質的有效性會限制土壤微生物生物量,不同基質元素對微生物的有效性不同[25]。多數研究表明,升溫對土壤微生物生物量沒有影響[26],但是本項研究結果表明長期模擬升溫總體上顯著增加崇明東灘濕地土壤微生物生物量碳氮含量,這與Bell等[27]的研究結果一致,可能是因為升溫加快了土壤中養分的分解速率[28],使得土壤中微生物可利用養分的有效性提高,微生物的生長和繁殖活動增強,從而進一步提高了土壤微生物生物量碳氮含量。本研究結果表明長期模擬升溫對土壤微生物生物量碳氮比值沒有顯著影響,這與Xu等[22]研究結果一致。普遍認為,相比深層土壤,升溫效應對表層土壤的影響更大[29],本研究結果也發現長期模擬升溫對深層土壤微生物生物量氮含量的影響要小于表層。

表3升溫與對照土壤微生物生物量碳氮和土壤微生物生物量碳氮比與土壤環境因子的Pearson相關性分析

Table3PearsonCorrelationanalysisofbetweensoilmicrobialbiomasscarbon,microbialbiomassnitrogenandtheratioofmicrobialbiomasscarbontomicrobialbiomassnitrogenandsoilenvironmentfactorsinthewarminggroupandcontrolgroup

處理Treatments指標Indicators土壤溫度Soiltemperature土壤含水量Soilwatercontent有機碳Soilorganiccarbon總氮Totalnitrogen相關系數R2Correlationcoefficient相關系數R2Correlationcoefficient相關系數R2Correlationcoefficient相關系數R2CorrelationcoefficientOTCMBC0．268-0．1210．748?0．424MBN0．172-0．1710．358?0．489MBC/MBN0．568-0．5500．880??-0．453CKMBC0．214-0．494-0．871??0．090MBN0．231-0．291-0．515?0．184MBC/MBN-0．359-0．575-0．847??0．134

*代表相關性達到顯著水平,P<0.05,**代表相關性達到極顯著水平,P<0.01

3.2 長期模擬升溫對不同季節、不同土層微生物生物量碳氮含量和微生物生物量碳氮比值的影響

雙因素方差分析表明,溫度和采樣時間對深層土壤微生物生物量碳含量存在顯著交互作用,但是對各土層微生物生物量氮含量的交互作用不顯著,長期模擬升溫顯著提高了4月0—20cm土層和7月份0—40cm土層微生物生物量碳氮含量,4月份和7月份分別是植物生長初期、快速生長期,升溫加快植物生長速率,根分泌到土壤的營養物質供應增加和細根生長增加,均有益于土壤微生物生長,此外溫度升高可以一定程度上提高土壤微生物的活性[30],微生物體在與植物競爭營養物質的過程中,可能得到更多的營養物質[31],從而導致OTC內土壤微生物生物量升高。長期模擬升溫也顯著提高了10月份0—40cm土層微生物生物量氮含量,可能是因為10月份植物凋落物增多,升溫促進了凋落物的分解[32],到土壤的有機質就增多,微生物可利用的營養物質增多,導致土壤微生物生物量較高[33]。土壤微生物生物量碳氮比能夠反映土壤微生物群落結構信息[34],本研究結果顯示長期模擬升溫僅顯著提高了7月份10—30cm土層微生物生物量碳氮比值,顯著降低了10月份10—20cm的微生物生物量碳氮比,對4月份沒有顯著影響,長期模擬升溫對不同土層、不同季節微生物生物量碳氮比的影響的差異性可能與土壤中微生物群落結構變化有關。

3.3 土壤微生物生物量碳氮含量以及微生物生物量碳氮比與環境因子的相關性

許多研究表明,土壤微生物生物量碳氮含量與土壤水分存在較高的顯著關系[6],本研究卻表明崇明東灘濕地升溫與對照土壤微生物生物量碳氮含量和微生物生物量碳氮比與水分關系很小,同時,土壤溫度、土壤總氮也與土壤微生物生物量碳氮含量和微生物生物量碳氮比不存在顯著相關性,說明在本研究中崇明東灘濕地土壤溫度、土壤含水量和土壤總氮不是影響土壤微生物生物量碳氮含量的限制性因子。另外,本研究表明OTC組土壤微生物生物量碳氮含量和土壤微生物生物量碳氮比與土壤有機碳呈顯著正相關,土壤有機碳含量高,能夠為微生物進行繁殖與代謝過程提供足夠的營養物質來源以及能量來源[35],而對照則與之相反,土壤微生物生物量碳氮含量和土壤微生物生物量碳氮比與土壤有機碳呈顯著負相關,因此,土壤有機碳是影響崇明東灘濕地土壤微生物生物量碳氮含量的重要因子。

4 結論

本研究中,長期模擬升溫顯著提高崇明東灘濕地土壤微生物生物量碳氮含量,暗示土壤養分循環速率增加,模擬升溫對土壤微生物生物量的影響也與月份變化和土壤深度有關,同時,土壤有機碳是影響土壤微生物生物量碳氮含量對長期模擬升溫響應的重要生態因子。本研究關于長期模擬升溫對崇明東灘濕地土壤微生物生物量碳氮的影響與機制研究還不夠透徹,分析土壤微生物生物量對長期模擬升溫變化的響應,一方面需要考慮升溫對土壤微生物生物量的直接影響,另一方面還需考慮升溫可能通過影響土壤微生物群落組成結構、植被以及土壤養分等因素間接地影響土壤微生物生物量,這些過程有可能同時發生、互相作用影響到土壤微生物生物量,從而影響濕地生態系統物質循環,這是科學認識氣候變化對濕地生態系統物質循環影響的關鍵,也是需要進一步深入研究的方向。

[1] IPCC. Climate change 2007: the physical science basis. Cambridge: Cambridge University Press, 2007.

[2] Filip Z. International approach to assessing soil quality by ecologically-related biological parameters. Agriculture, Ecosystems & Environment, 2002, 88(2): 169- 174.

[3] Jackson R B, Schenk H J, JobbáGy E G, Canadell J, Colello G D, Dickinson R E, Field C B, Friedlingstein P, Heimann M, Hibbard K, Kicklighter D W, Kleidon A, Neilson R P, Parton W J, Sala O E, Sykes M T. Belowground consequences of vegetation change and their treatment in models. Ecological Applications, 2000, 10(2): 470- 483.

[4] Tate R L III. Soil Microbiology. 2nd ed. New York: John Wiley & Sons, Inc., 2000.

[5] Lundquist E J, Jackson L E, Scow K M, Hsu C. Changes in microbial biomass and community composition, and soil carbon and nitrogen pools after incorporation of rye into three California agricultural soils. Soil Biology and Biochemistry, 1999, 31(2): 221- 236.

[6] 張靜, 馬玲, 丁新華, 陳旭日, 馬偉. 扎龍濕地不同生境土壤微生物生物量碳氮的季節變化. 生態學報, 2014, 34(13): 3712- 3719.

[7] 趙先麗, 周廣勝, 周莉, 呂國紅, 賈慶宇, 謝艷兵. 盤錦蘆葦濕地土壤微生物生物量C的季節動態. 土壤通報, 2008, 39(1): 43- 46.

[8] 楊凱, 朱教君, 張金鑫, 閏巧玲. 不同林齡落葉松人工林土壤微生物生物量碳氮的季節變化. 生態學報, 2009, 29(10): 5500- 5507.

[9] 彭佩欽, 吳金水, 黃道友, 汪漢林, 唐國勇, 黃偉生, 朱奇宏. 洞庭湖區不同利用方式對土壤微生物生物量碳氮磷的影響. 生態學報, 2006, 26(7): 2261- 2267.

[10] 吳建國, 艾 麗. 祁連山3種典型生態系統土壤微生物活性和生物量碳氮含量. 植物生態學報, 2008, 32(2): 465- 476.

[11] Liski J, Nissinen A, Erhard M, Taskinen O. Climatic effects on litter decomposition from arctic tundra to tropical rainforest. Global Change Biology, 2003, 9(4): 575- 584.

[12] Alvarez R, Santanatoglia O J, Garcia R. Effect of temperature on soil microbial biomass and its metabolic quotient in situ under different tillage systems. Biology and Fertility of Soils, 1995, 19(2/3): 227- 230.

[13] Rinnan R, Stark S, Tolvanen A. Responses of vegetation and soil microbial communities to warming and simulated herbivory in a subarctic heath. Journal of Ecology, 2009, 97(4): 788- 800.

[14] Van Meeteren M J M, Tietema A, Van Loon E E, Verstraten J M. Microbial dynamics and litter decomposition under a changed climate in a Dutch heathland. Applied Soil Ecology, 2008, 38(2): 119- 127.

[15] 李娜, 王根緒, 高永恒, 王俊峰, 柳林安. 模擬增溫對長江源區高寒草甸土壤養分狀況和生物學特性的影響研究. 土壤學報, 2010, 47(6): 1214- 1224.

[16] Schindlbacher A, Rodler A, Kuffner M, Kitzlera B, Sessitschb A, Zechmeister-Boltensterna S. Experimental warming effects on the microbial community of a temperate mountain forest soil. Soil Biology and Biochemistry, 2011, 43(7): 1417- 1425.

[17] Bai E, Li S L, Xu W H, Li W, Dai W W, Jiang P. A meta-analysis of experimental warming effects on terrestrial nitrogen pools and dynamics. New Phytologist, 2013, 199(2): 441- 451.

[18] Lu S, Wang Q, Katahata S, Naramoto M, Mizunaga H. Soil microbial activities in beech forests under natural incubation conditions as affected by global warming. Pedosphere, 2014, 24(6): 709- 721.

[19] Mcleod E, Chmura G L, Bouillon S, Salm R, Bj?rk M, Duarte C M, Lovelock C E, Schlesinger W H, Silliman B R. A blueprint for blue carbon: toward an improved understanding of the role of vegetated coastal habitats in sequestering CO2. Frontiers in Ecology and the Environment, 2011, 9(10): 552- 560.

[20] Wang X X, Dong S K, Gao Q Z, Zhou H K, Liu S L, Su X K, Li Y Y. Effects of short-term and long-term warming on soil nutrients, microbial biomass and enzyme activities in an alpine meadow on the Qinghai-Tibet Plateau of China. Soil Biology and Biochemistry, 2014, 76: 140- 142.

[21] Liu Y, Li M, Zheng J W, Li L Q, Zhang X H, Zheng J F, Pan G X, Yu X Y, Wang J F. Short-term responses of microbial community and functioning to experimental CO2enrichment and warming in a Chinese paddy field. Soil Biology and Biochemistry, 2014, 77(7): 58- 68.

[22] Xu Z F, Hu R, Xiong P, Wan C, Cao G, Liu Q. Initial soil responses to experimental warming in two contrasting forest ecosystems, Eastern Tibetan Plateau, China: nutrient availabilities, microbial properties and enzyme activities. Applied Soil Ecology, 2010, 46(2): 291- 299.

[23] Allison S D, McGuire K L, Treseder K K. Resistance of microbial and soil properties to warming treatment seven years after boreal fire. Soil Biology and Biochemistry, 2010, 42(10): 1872- 1878.

[24] 吳金水, 林啟美, 黃巧云, 肖和艾. 土壤微生物生物量測定方法及其應用. 北京: 氣象出版社, 2006.

[25] 吳建國, 呂佳佳. 土壤有機碳和氮分解對溫度變化的響應機制. 生態學雜志, 2008, 27 (9): 1601- 1611.

[26] Rinnan R, Michelsen A, B??th E, Jonasson S. Fifteen years of climate change manipulations alter soil microbial communities in a subarctic heath ecosystem. Global Change Biology, 2007, 13(1): 28- 39.

[27] Bell T H, Klironomos J N, Henry H A L. Seasonal responses of extracellular enzyme activity and microbial biomass to warming and nitrogen addition. Soil Science Society of America Journal, 2010, 74(3): 820- 828.

[28] Rustad L, Campbell J, Marion G M, Norby R, Mitchell M, Hartley A, Cornelissen J, Gurevitch J. A meta-analysis of the response of soil respiration, net nitrogen mineralization, and aboveground plant growth to experimental ecosystem warming. Oecologia, 2001, 126(4): 543- 562.

[29] 馮瑞芳, 楊萬勤, 張健. 森林土壤有機層生化特性及其對氣候變化的響應研究進展. 應用與環境生物學報, 2006, 12(5): 734- 739.

[30] 陳華癸.土壤微生物學.上海:上海科學技術出版社, 1979: 311- 314.

[31] Michelsen A, Graglia E, Schmidt I K, Jonasson S, Sleep D, Quarmby C. Differential responses of grass and a dwarf shrub to long-term changes in soil microbial biomass C, N and P following factorial addition of NPK fertilizer, fungicide and labile carbon to a heath. New Phytologist, 1999, 143(3): 523- 538.

[32] 張衛建, 許泉, 王緒奎, 卞新民. 氣溫上升對草地土壤微生物群落結構的影響. 生態學報, 2004, 24(8): 1742- 1747.

[33] Devi N B, Yadava P S. Seasonal dynamics in soil microbial biomass C, N and P in a mixed-oak forest ecosystem of Manipur, North-east India. Applied Soil Ecology, 2006, 31(3): 220- 227.

[34] Wardle D A. Controls of temporal variability of the soil microbial biomass: a global-scale synthesis. Soil Biology and Biochemistry, 1998, 30(13): 1627- 1637.

[35] Jia G M, Cao J, Wang C Y, Wang G. Microbial biomass and nutrients in soil at the different stages of secondary forest succession in Ziwulin, northwest China. Forest Ecology and Management, 2005, 217(1): 117- 125.