鳳凰山天池斷線麥穗魚的攝食生態研究

趙曉丹，趙 俊，李 潮，高天揚

(華南師范大學生命科學學院，廣東省水產健康安全養殖重點實驗室，廣東省優質環保水產養殖工程技術研究中心，廣州市亞熱帶生物多樣性與環境生物監測重點實驗室，廣州 510631)

鳳凰山是廣東省東部地區的著名山峰，位于潮州市鳳凰鎮。山頂有一個由古火山口形成的天然湖，名曰鳳凰山天池，海拔1 325 m，面積約5萬m2。斷線麥穗魚(PseudorasborainterruptaXiao，Lan & Chen，2007)是2007年發現的僅分布于鳳凰山天池的一個新種，隸屬于鯉形目(Cypriniformes)鯉科(Cyprindae)亞科(Gobioninae)麥穗魚屬(Pseudorasbora)，其最主要的形態鑒別特征是側線不完全，在體側中部中斷，側線鱗僅7～15枚[1]。因分布范圍狹窄，取樣困難，新種發表后有關其基礎生物學的研究仍為空白。近年來，在開展上級類群(麥穗魚屬、鮈亞科和鯉科等)系統發育和生物地理等方面的研究中，時有涉及斷線麥穗魚[2-4]的數據，包括親緣地理[2]、種群遺傳多樣性[3]和系統發育關系[3,4]等。

魚類攝食行為是其生命活動中最重要的組成部分。通過對食性的研究，可以了解到食物組成、活動規律、餌料環境和種群數量的變化，是現代水生生態學的重要研究領域之一[5]。為獲得斷線麥穗魚的食性特征，分析其對鳳凰山天池這一特殊生態環境的適應性機制，進而尋找其物種分化形成的內在驅動因素，采用傳統的食性分析方法—胃(腸)含物分析法[6]對斷線麥穗魚的攝食生態學進行系統研究，旨在為斷線麥穗魚在鳳凰山天池的攝食生態提供基礎數據，對后續斷線麥穗魚相關研究提供理論基礎。

1 材料和方法

1.1 樣品采集

2016年4月-2017年3月逐月在天池進行采集。共采集到斷線麥穗魚樣本281尾，其中有效胃(腸)含物樣本255例。為分析食物組成和攝食強度隨季節變化情況，將采樣時間劃分為4個季節：春季(3-5月)、夏季(6-8月)、秋季(9-11月)、冬季(12-2月)。具體樣本信息見表1。

表1 各季節斷線麥穗魚樣本信息Tab.1 Sampling information of P.interrupta

注：括號內是空腸數。

1.2 腸含物分析

樣本采集后立刻用10%福爾馬林固定。帶回實驗室測量體長、體質量、腸長、腸質量和空腸質量等指標。在解剖鏡下摘取腸，刮取腸含物。用NIKON雙筒顯微鏡進行食物鑒定、計數，盡可能將餌料生物種類鑒定到最低分類階元。食物團質量通過計算腸質量與空腸質量之差間接獲得。食物中浮游動植物和原生動物等質量通過計算獲得[7]，其他食物種類質量通過稱量或根據相似種類估算獲得。餌料總質量與食物團質量相似，分析時按照食物團質量計算。

1.3 定量分析指標

采用空腸率[8]和充塞指數(K)[9]來表示攝食強度的變化，計算公式如下：

(1)

K=100%×(Wf/Wb)

(2)

餌料生物的重要性采用出現頻率(O)、數量百分比(N)、質量百分比(W)、相對重要性百分比指數(IRI)4個指標[10,11]來表示。計算公式如下：

Oi=OiS-1×100%

(3)

(4)

(5)

IRI=(Ni+Wi)×Oi

(6)

(7)

采用由Amundsen(1996)對Costello(1990)改進的圖示法研究斷線麥穗魚的攝食策略，即以出現頻率和特定餌料豐度(The prey-specific abundance)為坐標構建二維圖[12]。特定餌料豐度計算公式如下：

Pi=∑Si/∑Sti×100

(8)

上式中，Wf和Wb分別代表消化道內食物重和魚體重，Ni、Wi和Oi分別代表食物類型i的數量、質量和包含食物類型i腸的數量，S為總樣本數量，Pi是某種餌料的特定餌料豐度，Si是餌料i在每個腸中重量，Sti是包含有餌料i的全部腸中餌料總重量。

1.4 數據處理

用SPSS17.0軟件進行Kruskal-Wallis 非參數秩次檢驗(nonparametric rank test)和卡方檢驗(chi-square text)分析空腸率和平均充塞指數隨季節的變化情況[13]。用PRIMER 5[14]軟件對不同季節的食物組成進行聚類，以IRI作為指標，得到Bray-Curtis相似性矩陣[15]。

2 結果與分析

2.1 攝食強度

斷線麥穗魚終年進行攝食活動。平均充塞指數在四季間差異不明顯，夏季、秋季、冬季較大且十分接近，分別為2.4%,2.34%,2.38%；春季最小，為1.85%，統計分析顯示攝食強度的季節差異不明顯(P>0.05)?？漳c率隨季節發生改變，春季最高，為14.44%；夏季和冬季次之，秋季最低，為3.57%。春季與秋季差異顯著(P<0.05),其他各季節間差異不顯著(P>0.05)。(圖1)

2.2 食物組成

斷線麥穗魚的餌料生物包含18個類群(表2)。其中硅藻門是最主要的食物來源(IRI=79.25%)，其次是綠藻門(IRI=12.85%)、昆蟲碎屑(IRI=12.73%)、枝角類(IRI=3.05%)、甲藻門(IRI=1.43%)和其它節肢動物(IRI=0.11%)，余下類群IRI均小于0.1%。此外，在大多數腸中都伴有植物碎屑和少量砂礫。硅藻門中的直鏈藻屬IRI最高(65.09%)，其余為舟形藻屬和橋彎藻屬；綠藻門中角星鼓藻屬的IRI最高(2.03%)；甲藻門主要為多甲藻屬，節肢動物門中枝角類IRI最高(3.05%)。若以出現頻率(F)排序，硅藻門的出現率最高(93.33%)，其次為綠藻門、枝角類、昆蟲碎屑、甲藻門、其它節肢動物、輪蟲和原生動物，其余類群均小于5%。以數量百分比(N)排序，硅藻門最高(83.57%)，其次是綠藻門、甲藻門、枝角類、昆蟲碎屑、輪蟲和其它節肢動物，其余類群均小于0.1%。以質量百分比(M)排序，昆蟲碎屑最高(18.32%)，其次是枝角類、硅藻門、綠藻門和其它節肢動物，余下類群均小于0.1%。

圖1 各季節斷線麥穗魚的空腸率和平均充塞指數Fig.1 Percent of empty gut and mean gut fullness index of P.interrupta in 4 seasons

表2 斷線麥穗魚的餌料生物組成Tab.2 Diet composition of P.interrupta %

續表2

續表2

2.3 食物組成隨季節變化

斷線麥穗魚的食物組成在不同季節間存在明顯變化，聚類分析結果顯示(圖2)，若以相似性系數85%為標準，可將四個季節分為2支，一支是冬季，一支是春、夏和秋季；若以相似性系數為90%為標準，可再將春季與夏、秋兩季分成兩支。根據相對重要性百分比指數(IRI)顯示(表3)，四個季節中，硅藻門一直是主要食物，春季最高(IRI=72.95%)，冬季最低(IRI=58.75%)。此外，綠藻門、甲藻門、撓足類、枝角類、輪蟲、原生動物和昆蟲碎屑均在全年中出現，而扁卷螺僅出現在春季，水熊僅出現在夏季，水螨僅出現在秋季。

2.4 攝食策略

以餌料出現頻率為橫坐標，以特定餌料豐度為縱坐標做圖，分析斷線麥穗魚的攝食策略，結果如圖3。從圖中可以看出，大部分餌料類群分布在圖下半部，說明斷線麥穗魚是廣食性魚類。全部餌料中，硅藻的出現率接近100%，并且有著相對較高的特定餌料豐度。藍藻門、裸藻門、扁卷螺、原生動物、線蟲、蟲卵、無節幼體和花粉都是稀有餌料。魚卵靠近圖3的左上方，表明斷線麥穗魚捕食魚卵是偶然性的。而多數餌料類群分布在左下方說明其種群的生態位寬度水平較高，即存在較高的表現型內成分(High within-phenotype component),種群內部個體間食物組成差異較小，食物重疊程度高。

Bray-curtis相似系數圖2 斷線麥穗魚各季節食物組成聚類分析Fig.2 Cluster analysis dendrogram of the dietary composition of P.interrupta in 4 seasons

表3 斷線麥穗魚主要餌料類群相對重要性(IRI)的季節變化Tab.3 Seasonal variations in the percent index of relative importance(IRI)of major prey items in the diet of P.interrupta

注：“-”代表無數據

圖3 斷線麥穗魚食物組成分布圖Fig.3 Graphic representation of diet composion in P.interrupta

注：a，硅藻門Bacillariophyta；b，綠藻門Chlorophyta；c，藍藻門Cyanophyta；d，甲藻門Pyrrophyta；e，裸藻門Euglenophyta；f，撓足類Copepoda；g，枝角類Cladocera；h，輪蟲Rotifera；i，扁卷螺科Planorbidae；j，原生動物門Protozoa；k，線蟲Nematoda；l，蟲卵worm eggs；m，無節幼體nauplius；n，花粉粒Pollen；o，魚卵fish eggs；p，昆蟲碎屑insect fragments

3 討論

3.1 攝食強度

斷線麥穗魚的攝食強度隨季節變化呈現差異。四季間充塞指數差別較小，夏季最高，春季最低，空腸率的季節變化與平均充塞指數相反，春季最高，秋季最低，兩季節變化差異顯著。天池海拔較高，冬季與初春時節水溫較低，導致餌料生物減少，魚類生理活動減弱[16]，使攝食強度降低。凡迎春等[17]對刀鱭的食性研究發現刀鱭在冬季的攝食強度最小。另外，采樣時發現春季是斷線麥穗魚的產卵期，因此這種變化也可能與其生殖活動有關。相關研究表明，攝食強度會因性腺發育而有所降低[18]。楊學峰等[19]對拉薩裸裂尻魚的食性研究也發現產卵期間停止攝食的現象。攝食強度隨季節變化與棲息水域的環境、魚類生理活動有關，是魚類攝食生態研究中的一個普遍現象[15,20]。

3.2 食物組成

斷線麥穗魚主食藻類、枝角類、輪蟲類和水生昆蟲，食物選擇廣泛，屬于雜食性魚類。對餌料的選擇隨季節發生變化。四個季節均攝食硅藻、綠藻、甲藻、橈足類、枝角類、輪蟲、原生動物和水生昆蟲。硅藻的相對重要性百分比指數在全年都是最高，而昆蟲碎片的質量在全年是最高的。春季食用硅藻和水生昆蟲較多，夏季會食用更多綠藻和甲藻，秋季則選擇更多枝角類，冬季選擇更多綠藻。此外，除去四季均攝食的種類，春季會攝食較多的花粉，夏季和秋季會攝食魚卵。Munehara等[21]研究表明，攝食魚卵可為魚類生長提供更多營養。實驗中，在斷線麥穗魚的腸含物中可觀察到很多小水生昆蟲碎片，這可能會對計算腸含物中的昆蟲數量和質量的結果有一定影響。

目前，關于斷線麥穗魚的食性研究仍然空白，因其與麥穗魚親緣關系較近[2]，因此將兩者的攝食習性進行對比。根據王雅平[22]對麥穗魚食性的研究發現，藻類的出現頻率和個數百分比在四季中是最高的，夏季和秋季攝食浮游動物較多，這與斷線麥穗魚的結果相似。而根據楊瑞斌等[23]對麥穗魚的食性研究結果，斷線麥穗魚與其食物組成也十分相似。陳濤等[24]對黑龍江麥穗魚食性研究結果顯示上游地區麥穗魚的食物幾乎全為搖蚊幼蟲，而下游枝角類占較大比例，搖蚊幼蟲出現率僅為47%，這一結果與斷線麥穗魚的食物組成差異較大，原因可能與棲息環境中的餌料種類分布有關?？傮w來看，斷線麥穗魚的餌料種類與麥穗魚十分相似，進一步證實了兩者間具有密切的親緣關系以及相似的食物組成。同時，若想尋找更多其適應天池水生態環境的獨特特征，可以對斷線麥穗魚攝食器官進行進一步形態學研究。

3.3 攝食策略

營養生態位寬度能夠反映魚類對餌料的利用情況[25]，主要由魚類的攝食習性決定。魚類攝食習性是對環境長期適應的結果，主要由捕食者對餌料的喜好程度及餌料生物的可獲得性決定[26]。Amundsen對Costello圖示法進行改進后，可表現出餌料的重要性、攝食者的攝食策略以及生態位寬度的個體和個體間的組成成分。Donovan等[27]研究北梭魚的生態位特化時采用了計算特定餌料豐度的方法，借此比較各種餌料產生的貢獻。馬寶珊[28]在研究異齒裂腹魚個體生物學時,采用了Amundsen圖示法分析異齒裂腹魚的攝食策略。

本文研究結果表明斷線麥穗魚屬于廣食性魚類。主要攝食餌料類群有硅藻、綠藻、枝角類、昆蟲碎屑和甲藻，超過半數個體均攝食這五種餌料[12]。斷線麥穗魚種群生態位寬度水平較高，存在較高的表現型內成分，即種群內部間對食物選擇差異不大。采樣時發現天池中存在肉食性魚類，因此，較高的生態位寬度也許能夠緩解捕食者帶來的壓力，使其更適應天池生態環境。另外，通過觀察法鑒定食物種類會出現較大誤差，尤其對于已經被消化的食物，分類特征辨別不清，更難鑒定，因而可能對結果造成一定影響。因此，未來基于DNA條形碼以及同位素分析法[29]，可以更加快速準確地鑒定斷線麥穗魚餌料生物種類，從生態學的角度揭示天池生態系統能量流動情況，更詳細科學地反映斷線麥穗魚在鳳凰山天池中的生態位。

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