復合果蔬取代部分硝酸鹽對降低發酵香腸中亞硝胺的作用

王凱麗，李秀明，王 洋，馬儷珍,*，朱迎春*

（1.山西農業大學食品科學與工程學院，山西 太谷 030801；2.天津農學院食品科學與生物工程學院，天津市農副產品深加工技術工程中心，天津 300384；3.天津農學院水產學院，天津市水產生態及養殖重點實驗室，天津 300384）

發酵香腸是指將絞碎的瘦肉和切成丁狀的動物脂肪同鹽、糖、香辛料等混合腌制，填充至豬或羊等動物的腸衣中，經過自然發酵或添加菌種人工發酵，再經自然干燥或人工干燥而形成的一種發酵腸類制品。香腸制作過程中，通常加入硝酸鹽或亞硝酸鹽進行腌制，硝酸鹽/亞硝酸鹽具有賦予產品良好的外觀色澤、抑制肉毒梭狀芽孢桿菌、抗氧化和增強肉制品風味的多重作用[1]。但硝酸鹽、亞硝酸鹽可能在腌制過程中以及食用后參與形成毒性化合物N-亞硝胺。目前已知毒性較強的N-亞硝胺有9 種，其中N-二甲基亞硝胺（N-nitrosodimethylamine，NDMA）的毒性最強，美國環境保護署將其列為B2類化學污染物（可能致癌的物質）[2]。歐盟則將其列為基因毒性的致癌物質[3]。大量動物實驗表明，NDMA在人體內會將DNA烷基化，最終誘發癌癥[4]。為降低食品中N-亞硝胺的含量，各國都在開展尋找硝酸鹽、亞硝酸鹽替代物的研究[5]。

新鮮蔬菜水果是一類含有天然硝酸鹽的植物性食品，如新鮮的櫻桃、番茄、卷心菜和芹菜含有硝酸鹽5.49～5 115.63 mg/kg[6-11]。果蔬中的天然硝酸鹽，在發酵過程中可在硝酸鹽還原菌的作用下轉化為亞硝酸鹽，從而替代化學合成的亞硝酸鹽而起到發色、抑菌、抗氧化和提高風味的綜合作用。Magrinya[12]和Sindelar[13]等已將芹菜濃縮汁和芹菜粉成功用于腌肉制品，而Bertol等[14]直接將新鮮芹菜應用于意大利發酵香腸的制備，均取得了良好效果。另外，果蔬中含有VC、多酚等抗氧化物質，可以在一定程度上降低亞硝酸鹽的殘留量和阻斷N-亞硝胺的形成。岳蘭昕等[15]在豬肉火腿罐頭中添加櫻桃汁，樊曉盼等[16-17]在中式發酵香腸中添加新鮮芹菜、卷心菜和菠菜漿，Terns等[18]將櫻桃粉應用于西式乳化香腸的制備，Hayes等[19]將番茄醬粉加入豬肉午餐肉中，均發現產品中亞硝酸鹽殘留量或N-亞硝胺含量顯著低于添加等量合成亞硝酸鹽的樣品。

目前，以果蔬成分替代硝酸鹽、亞硝酸鹽的研究仍在探索階段，除美國研發的芹菜粉外，目前沒有其他商業化的硝酸鹽、亞硝酸鹽替代產品。另外不同果蔬原料的活性成分和各類肉制品的加工工藝均存在較大差異。為開發適合發酵香腸的硝酸鹽替代物，并證明其替代硝酸鹽的效果，本實驗以豬肉為主要原料，將2 種果蔬復配（芹菜漿-櫻桃漿、卷心菜漿-番茄漿）部分替代硝酸鹽，應用于發酵香腸，同時分別以不添加和添加合成硝酸鹽的樣品作為陰性和陽性對照，研究發酵香腸在加工過程中亞硝酸鹽殘留量、生物胺及N-亞硝胺含量的變化及添加復合果蔬對發酵香腸感官品質的影響，為實際生產應用提供理論依據及數據支持。

1 材料與方法

1.1 材料與試劑

新鮮豬通脊肉、豬背膘肉、新鮮芹菜、新鮮櫻桃、新鮮卷心菜、新鮮番茄 天津市紅旗農貿市場；薩科WBL-45菌株（木糖葡萄球菌+肉葡萄球菌+清酒乳桿菌，總菌數為2.5×1010CFU/g） 意大利SACCO公司。

丙酮、二氯甲烷、乙腈（均為色譜純），氯化鈉（優級純） 國藥集團化學試劑有限公司；N-亞硝胺混標（2 mg/mL）NDMA、N-二乙基亞硝胺（N-nitrosodiethylamine，NDEA）、N-甲基乙基亞硝胺（N-nitrosomethylethylamine，NMEA）、N-二丁基亞硝胺（N-nitrosodibutylamide，NDBA）、N-二丙基亞硝胺（N-nitrosodipropylamine，NDPA）、N-亞硝基哌啶（N-nitrosopiperidine，NPIP）、N-亞硝基吡咯烷（N-nitrosopyrrolidine，NPYR）、N-亞硝基嗎啉（N-nitrosomorpholine，NMOR）、N-亞硝基二苯胺（N-nitrosodiphenylamine，NDPheA），腐胺（putrescine，PUT）、尸胺（cadaverine，CAD）、酪胺（tyramine，TYR）、色胺（tryptamine，TRY）、組胺（histamine，HIS）、苯乙胺（phenylethylamine，PHE）、精胺（spermine，SPM）及亞精胺（spermidine，SPD）8 種生物胺標準品 美國Sigma公司。

1.2 儀器與設備

7890A氣相色譜儀、1200高效液相色譜儀 美國安捷倫公司；水蒸氣蒸餾裝置、K-D濃縮器 天津盛淼科技有限公司；TV-5L不銹鋼灌腸機 廣東樂王實業有限公司；Friocell 22恒溫恒濕培養箱 艾力特國際貿易有限公司；FA2004精密電子天平 上海精科儀器公司；KDF-2513組織搗碎機 天津市達康電器有限公司；FA25高剪切分散乳化機 上海弗魯克科技發展有限公司；Z323K通用型高速冷凍離心機 賀默（上海）儀器科技有限公司；TU-1800紫外分光光度計 日本Hmadzu公司；7200型可見分光光度計 尤尼柯（上海）儀器有限公司；A11 basic分析研磨機 德國IKA公司。

1.3 方法

1.3.1 新鮮果蔬漿的制備

將新鮮果蔬（芹菜、櫻桃、卷心菜和番茄）去根、清洗、瀝水、切碎后，用組織搗碎機打碎成漿，卷心菜打漿過程中可加入適量水，立即測定4 種果蔬漿的硝酸鹽含量。芹菜漿、櫻桃漿、卷心菜漿和番茄漿的硝酸鹽含量分別為1 350.0、368.17、1 711.17 mg/kg和485.54 mg/kg。

1.3.2 實驗設計方案

基礎配方：原料按照豬通脊肉與豬背膘肉質量比9∶1制作；添加薩科WBL-45菌株，使活菌數達到2.5×106CFU/g的菌液；輔料為料酒2%、食鹽2%、葡萄糖0.5%、味精0.5%、黑胡椒粉0.01%、肉蔻粉0.06%、丁香粉0.035%、姜粉0.05%、新鮮大蒜末0.115%。發酵香腸的配方及分組設計如表1所示。實驗設計分4 組，4 組的基礎配方相同，不同的是硝酸鹽、果蔬漿、抗壞血酸鈉和水的添加量。陰性對照組（negative control group，NCG），即空白組，添加15%水；陽性對照組（positive control group，PCG），添加0.3 g/kg硝酸鹽（國家標準中規定最大添加量為0.5 g/kg）和0.55 g/kg抗壞血酸鈉，不添加新鮮果蔬漿，添加15%水；芹菜櫻桃組（celery and cherry group，CCG），不添加抗壞血酸鈉，添加0.05 g/kg硝酸鹽，復合新鮮果蔬漿的比例為芹菜漿-櫻桃漿（3∶1，m/m）；卷心菜番茄組（cabbage and tomato group，CTG），不添加抗壞血酸鈉，添加0.05 g/kg硝酸鹽，復合新鮮果蔬漿的比例為卷心菜漿-番茄漿（3∶1，m/m）。CCG組及CTG組中復合果蔬漿的總添加量為15%。根據4 種果蔬漿所測定的硝酸鹽含量計算，實際的硝酸鹽含量達不到0.3 g/kg，所以，在實驗組中又分別補充了0.05 g/kg硝酸鹽。

表1 發酵香腸配方及分組情況Table1 Formulation and grouping of fermented sausages

1.3.3 工藝流程及操作要點

參照樊曉盼等[8]的方法稍作修改。原料選擇（瘦肉絞碎、肥肉切小丁）→低溫腌制→發酵液制備→加入輔料→接種→真空攪拌→灌制→發酵→干燥成熟→干制發酵香腸→真空包裝。

原輔料選擇：選取冷卻豬通脊肉，剔除筋膜，切成5 cm×5 cm×5 cm肉塊，用4 mm孔徑的絞肉機絞碎。豬背膘肉切成2～3 mm的小丁，溫水漂洗1 次、瀝水。

低溫腌制：在絞碎的豬瘦肉中加入食鹽、葡萄糖、果蔬漿、硝酸鹽、抗壞血酸鈉等腌制料，攪拌均勻后在4 ℃條件下腌制12 h。

菌液制備：將1 g薩科WBL-45菌株（木糖葡萄球菌+肉葡萄球菌+清酒乳桿菌），溶解在49 g純牛奶中加入0.75 g葡萄糖，混合均勻后常溫放置2 h活化，備用。

輔料的添加、接種和攪拌：將腌制好的肉餡放入真空攪拌機中，并按上述配方添加其余輔料，接菌量按原料肉質量（2 000 g）計算，加入5 mL活化好的菌液，使其菌數達到5×106CFU/g，蓋密封蓋，抽真空（真空度達到0.8～1.0 MPa），開動攪拌機，在真空條件下攪拌5～8 min。

灌制：用灌腸機將拌好的肉餡灌腸，每8～10 cm結扎，用溫水漂洗，針刺排氣后，掛入恒溫恒濕培養箱中準備發酵。

發酵：準確設置恒溫恒濕培養箱的溫度為30 ℃、相對濕度為85%，發酵期間每隔6 h測定一次pH值，當pH值降到4.8～5.1范圍時，發酵過程即停止，4 組發酵時間大約在24 h左右。

干燥成熟：干燥成熟過程仍在恒溫恒濕培養箱中進行。全部干燥成熟時間為10 d左右，期間設置干燥溫度和相對濕度的變化情況如下：干燥成熟過程前10 h，設置溫度為15 ℃，相對濕度為85%；干燥10 h～4 d期間，溫度13 ℃，相對濕度75%；干燥第5～6天，溫度15 ℃，相對濕度75%；干燥第7～9 天，溫度15 ℃，相對濕度65%；干燥第10～14天，溫度15 ℃，相對濕度80%。（如果干燥期間出現霉變現象，就用紗布蘸取15%食鹽水，擦洗香腸表面）。

成品：當樣品含水量達到25%左右時，干燥成熟結束，真空包裝即為成品。

按照表1的分組設計和工藝操作要點制作出4 組發酵香腸，在發酵期間每隔6 h測定各組發酵香腸的亞硝酸鹽殘留量和N-亞硝胺含量；在干燥成熟期間每隔3 d測定各組發酵香腸的亞硝酸鹽殘留量、生物胺生成量和N-亞硝胺含量；對成品進行感官評定和紅度值（a*）測定。

1.3.4 指標測定

1.3.4.1 亞硝酸鹽殘留量的測定

按照GB/T 5009.33—2010《食品中亞硝酸鹽與硝酸鹽的測定》[20]中分光光度法測定。

1.3.4.2 生物胺含量的測定

按照杜智慧[21]方法進行測定。用8 種生物胺標準品制備標準儲備液及標準溶液。樣品前處理方法為：5 g待測樣品加入20 mL 0.4 mol/L的高氯酸溶液，研磨，4 ℃、4 000 r/min離心10 min，沉淀部分用上述方法再提取1次。2 次上清液合并后用0.4 mol/L的高氯酸溶液定容到50 mL。然后將標準溶液和樣品進行衍生化后，用Agilent 1200高效液相色譜儀進行測定。

色譜條件：Z o r b a x E x t e n d-C18色譜柱（4.6 mm×150 mm，5 μm）；二極管陣列檢測器在254 nm條件下檢測；流速1 mL/min；進樣量20 μL；柱溫30 ℃；流動相A為水，流動相B為乙腈，進行梯度洗脫。檢測8 種生物胺，即PUT、CAD、TYR、TRY、HIS、PHE、SPM和SPD的含量。

總生物胺（total biogenic amine，TBA）含量為PUT、CAD、TYR、TRY、HIS、PHE、SPM和SPD含量之和，單位為mg/kg。

1.3.4.3 亞硝胺含量的測定

按照GB/T 5009.26—2003《食品中N-亞硝胺類的測定》中氣相色譜-質譜法測定[22]并稍作修改。9 種N-亞硝胺混標用甲醇配制成200 μg/mL的標準儲備液，置棕色瓶中于-20 ℃避光保存。再取0.5 mL用甲醇定容到10 mL棕色容量瓶中，得10 μg/mL的混合標準工作液。N-亞硝胺混標進行系列稀釋至0.01、0.02、0.05、0.08、0.1、0.2、0.5、0.8、1 μg/mL于最適分離條件下分別進樣，以N-亞硝胺的質量濃度為橫坐標，峰面積為縱坐標，求出回歸方程及相關系數。

色譜條件：D B-W A X毛細管色譜柱（30 m×320 μm，0.25 μm）；進樣口溫度250 ℃；氮磷檢測器溫度330 ℃；載氣N2：流速10 mL/min；空氣流速60 mL/min；H2流速3 mL/min；升溫程序：初始溫度50 ℃，保持4 min；以10 ℃/min升到180 ℃，保持2 min；以20 ℃/min升到220 ℃，保持6 min，后運行250 ℃，3 min。利用安捷倫工作站對色譜圖進行分析及數據處理，采用保留時間定性，外標法定量。

1.3.4.4 紅度的測定

將發酵香腸制成均勻樣品，平鋪在色差平皿底部，壓平表面減少空隙，將CM-5色差儀開機預熱30 min后進行白板校正，測定紅度值（a*）。

1.3.4.5 感官評定

參考劉婷等[23]的方法并稍作修改。由8 位經過培訓的專業人員組成感官評定小組，其中4 位女性、4 位男性。采用盲評計分方式及排序法對發酵香腸的感官指標進行評價。每次評定由每個評定成員單獨進行，相互不接觸交流，樣品評定之間用清水漱口。盲評計分法評定分別從色澤、質地、風味和總體可接受性4 方面進行評定，計分標準：10 分制，其中極好為10.0～8.1 分，好為8.0～6.1 分，一般為6.0～4.1 分，差為4.0～2.1 分，極差為2.0～0 分。

1.4 數據統計

采用Microsoft Excel 2016計算各個指標的平均值和標準差，Statistix 8.1進行數據分析，顯著性差異（P＜0.05）通過Turkey test程序進行，Sigmaplot 12.0軟件作圖。

2 結果與分析

2.1 發酵香腸發酵過程中亞硝酸鹽和N-亞硝胺含量的變化

2.1.1 亞硝酸鹽含量的變化

圖1 4 組發酵香腸發酵過程中亞硝酸鹽殘留量的變化Fig.1 Changes in nitrite content of four groups of fermented sausages during fermentation

由圖1可以看出，除NCG外，其他3 組發酵香腸在發酵過程中亞硝酸鹽殘留量呈先上升后下降的趨勢，這是由于發酵前期（0～6 h）細菌中硝酸鹽還原酶可將肉餡中所添加的硝酸鹽或果蔬中含有的天然硝酸鹽轉化為亞硝酸鹽，導致亞硝鹽峰出現。CCG與PCG在6 h時的亞硝酸鹽殘留量顯著高于CTG，NCG為最低值。實際上，NCG的肉餡中并沒有加入硝酸鹽或亞硝酸鹽，這里所測定到的亞硝酸鹽來自原料肉（14.86 mg/kg）和其他輔料。在發酵后期（13 h）時，除NCG略有升高外，其他3 組的亞硝酸鹽含量均明顯降低，這是因為隨pH值下降，乳酸菌中的亞硝酸鹽還原酶可以將亞硝酸鹽分解，同時酸性條件會分解亞硝酸鹽，其中有機酸降解起主導作用[24-25]。

2.1.2 N-亞硝胺形成量的變化

表2 4 組發酵香腸發酵過程中N-亞硝胺含量的變化Table2 Changes in N-nitrosamine content of four groups of fermented sausages during fermentationμg/kg

在酸性條件下，發酵香腸中的亞硝酸鹽轉變為亞硝酸，不穩定的亞硝酸分解為亞硝酐（N2O3），亞硝酐是活化亞硝化合物，可以與胺類物質發生亞硝基化反應生成N-亞硝胺[26]。由表2可以看出，4 組發酵香腸在發酵過程中均檢測出危害性較強的NDEA，CTG還檢測出NMEA和NMOR。隨著發酵時間的延長，NCG和PCG 2 組NDEA含量有升高趨勢且在發酵末期（13 h）分別達到了2.11 μg/kg和3.72 μg/kg，而果蔬發酵香腸（CCG和CTG）的NDEA含量呈明顯下降趨勢，在發酵末期（13 h）分別為1.23 μg/kg和未檢出。添加果蔬降低了N-亞硝胺含量這一現象與王琪等[27]報道一致，表明果蔬能阻斷發酵香腸中NDEA的形成。CTG組在發酵0 h時，檢測出5.06 μg/kg NMOR，在發酵6 h時檢測出1.73 μg/kg NMEA和2.77 μg/kg NMOR。國際癌癥研究機構僅將NMOR列為2B類致癌物質（2B，對人體可能致癌，即在動物實驗中發現的致癌性證據尚不充分，對人體的致癌性證據有限）[28]。余衛軍等[29-30]通過檢測發現市售臘腸NMOR含量范圍在0.05～1.91 μg/kg。本實驗結果中NMOR含量較高，有可能是因為CTG組添加的卷心菜漿和番茄漿原料中的某些成分易形成嗎啉（NMOR的底物），并與亞硝酸鹽形成NMOR。

2.2 發酵香腸干燥成熟過程中亞硝酸鹽、生物胺和N-亞硝胺含量的變化

2.2.1 亞硝酸鹽含量的變化

由圖2可看出，4 組發酵香腸中亞硝酸鹽殘留量呈下降趨勢，3 d后這種變化趨于平緩。干燥成熟末期（9 d），4 組發酵香腸的亞硝酸鹽殘留量均未超過國家規定標準（30 mg/kg）[31]。其中，只接菌而未添加任何硝酸鹽或果蔬的NCG，在干燥成熟期間內亞硝酸鹽殘留量（13.34～24.49 mg/kg）明顯低于國家標準。CCG和CTG的亞硝酸鹽殘留量在整個干燥期均略高于PCG（P＜0.05），就干燥后期而言，添加果蔬增加了發酵香腸的亞硝酸鹽殘留量，但增加幅度較小，最終值（CCG為21.06 mg/kg，CTG為16.43 mg/kg）仍在國家標準允許的限量范圍內。

圖2 4 組發酵香腸干燥過程中亞硝酸鹽殘留量的變化Fig.2 Change in nitrite content of 4 groups of fermented sausages during ripening

2.2.2 生物胺含量的變化

表3 4 組發酵香腸在干燥過程中生物胺生成量的變化Table3 Change in biogenic amine content of four groups of fermented sausages during ripeningmg/kg

由表3可以看出，發酵香腸中生物胺含量較高且檢出頻率較大的是PHE，其次是PUT，而CAD、HIS、TYR和SPM含量相對較少，且檢出頻率低，SPD在所有的樣品中均未檢出。從TBA來看，NCG在干燥的不同時間內，TBA值均高于其他3 組，這是因為NCG發酵香腸加工過程中未添加硝酸鹽，肉中雜菌繁殖，產生脫羧酶，導致氨基酸脫羧形成生物胺。據文獻[32-36]報道HIS在眾多生物胺中對人體健康危害最大，其次是TYR。NCG在干燥6 d和CCG在干燥9 d分別檢測出HIS含量為0.178 mg/kg和0.92 mg/kg，含量較低，而CTG果蔬發酵香腸中未檢出組胺。CTG中亦未檢出TYR，從生物胺含量角度而言，CTG組發酵香腸的安全性更高。

2.2.3 N-亞硝胺形成量的變化

圖3 4 組發酵香腸干燥成熟過程中NDMA（A）和NDEA（B）形成量的變化Fig.3 Change in N-nitrosamine content of four groups of fermented sausages during ripening

4 組發酵香腸在干燥成熟過程中僅檢測出NDMA、NDEA及少量NPYR，其余6 種N-亞硝胺均未檢測到。CTG在干燥6 d時檢測到NPYR（1.46 μg/kg，圖3未顯示），而其他文獻中關于NPYR的報道較少。NPYR是一種不穩定的化合物，會進一步異構化，形成具有致癌性的重氮氫氧化合物、重氮鹽離子和氧合離子，但其致癌性一般[37]。由圖3可看出，發酵香腸在干燥成熟過程中，NDMA和NDEA均呈現明顯的上升趨勢。圖3A顯示，干燥成熟過程中果蔬發酵香腸（CCG和CTG）在第9天時檢出NDMA，但數值遠低于國家規定的NDMA限量標準（3 μg/kg）[38]且顯著低于NCG（1.73 μg/kg）（P＜0.05）。由圖3B可以看出，NCG的NDEA形成量（9.50 μg/kg）在干燥成熟末期明顯高于其他3 組（P＜0.05），果蔬發酵香腸（CCG和CTG）NDEA含量為4.33 μg/kg和4.13 μg/kg，與PCG（4.74 μg/kg）差異不顯著（P＞0.05），表明新鮮果蔬對NDEA的形成有較好的抑制作用。

2.3 發酵香腸品質特性評定

由表4可知，通過感官評定發現果蔬發酵香腸在色澤上優于NCG而次于PCG，其結果與紅度值（a*）的測定結果相一致。質地評價亦相同。但是果蔬發酵香腸由于添加了果蔬漿，在風味及整體接受性上均顯著高于NCG與PCG（P＜0.05）。果蔬漿的添加除了作為硝酸鹽的替代物可減少合成硝酸鹽的添加量之外，還豐富了發酵香腸的營養成分，提高了營養價值。在食用品質上，不僅使口感更加多樣，豐富了風味，也提高了整體可接受性。李瀾等[37]也認為添加果蔬之后發酵香腸的香氣濃郁，口感更好。

表4 發酵香腸感官評定及紅度值（a*）測定Table4 Sensory evaluation and a* value of fermented sausages

3 結 論

通過對CCG及CTG在發酵及成熟過程中亞硝酸鹽、生物胺及亞硝胺的監控發現：果蔬發酵香腸（CCG及CTG）中亞硝酸鹽殘留量先增加后降低，最終含量低于國家標準限量（30 mg/kg）。成品中總生物胺含量排序為NCG＞PCG＞CCG＞CTG，CTG中未檢出HIS和TYR。果蔬發酵香腸（CCG和CTG）成品中NDMA和NDEA含量均低于NCG，與PCG相當。綜上，本研究中的果蔬漿部分替代硝酸鹽，可降低發酵香腸中N-亞硝胺和生物胺含量。

果蔬替代硝酸鹽、亞硝酸鹽的應用效果較好且前景廣闊。然而果蔬種類繁多，成分復雜，不同肉制品的原料成分及加工工藝千差萬別。未來應加強對果蔬替代化學合成亞硝酸鹽作用機制的研究，并針對特定肉制品展開應用研究與評價。

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