植物入侵對土壤微生物的影響

彭鑫怡，李永春， 王秀玲，李永夫，陳志豪，徐秋芳

（1.浙江農林大學 環境與資源學院 浙江省森林生態系統碳循環與固碳減排重點實驗室，浙江 杭州311300；2.浙江農林大學 省部共建亞熱帶森林培育國家重點實驗室，浙江 杭州311300）

作為一個生態系統多樣性豐富的國家，中國面臨著植物入侵概率大，入侵面積廣，危害范圍大的處境［1-2］。植物入侵對中國的農林業生產，地區經濟社會和生態發展均有威脅［3］。事實上，防治外來植物入侵早已成為亟待解決的問題。植物入侵的機制高度復雜［4］，成功入侵存在物種特異性［5］。通常認為植物進入新棲息地并成功入侵受到植物預適應機制、植物進化機制、天敵逃避機制、生物抗力機制、化感作用機制等［6-7］控制；被入侵地區的氣候、土壤情況、環境擾動、入侵種與土著種之間的相互作用等是影響外來植物入侵成功的客觀因素。此外，地上植被碳吸存［8］、土壤微生物群落組成和結構變化、營養物質循環改變等［9-10］也可能參與其中。入侵是這些因素綜合作用產生的結果。現階段的研究尚未能闡明植物入侵過程中入侵種與各種因素，尤其是與土壤的互作關系，這可能是一個以往被忽視但卻重要的方面。入侵植物與土壤養分的相互作用是影響入侵種入侵的重要環節。研究發現：入侵植物有時會改變土著植物根表土壤中速效養分［11-12］，如隨著黃頂菊Flaveria bidentis入侵程度增加，土壤磷質量分數顯著降低［13］，而鹽生草Halogeton glomeratus［14］入侵卻顯著提高土壤有機質、全氮、速效氮和全磷質量分數。此外，生境、入侵種的生長節律等［15］因素也會影響土壤養分。進一步研究發現：入侵植物改變了被入侵地土壤微生物群落，這種變化也導致土壤養分循環的改變［16-17］。入侵植物通過競爭養分，影響被入侵地土壤的性質及養分含量，特別是通過土壤微生物群落驅動的生物地球化學循環，對土壤養分循環起到正反饋或者負反饋［18-20］。入侵植物這種通過影響地下微生物群落，從而影響生態系統變化的機制［21］在其成功入侵生態系統中起著關鍵作用［22-23］。反之，入侵地微生物對入侵植物的適應性和競爭力也有影響，甚至參與或介導了植物的入侵過程［24］。于興軍等［25］發現土壤細菌群落特征的變化與當地植物的生長表現出明顯的相關性，土壤微生物群落在外來植物與本地植物之間可能起到了 “橋梁”作用；一些研究發現［26-30］：植物入侵時，土壤微生物及功能菌群在改變土壤養分循環、影響土壤氮素礦化過程中扮演了重要角色。對入侵植物通過改變并趨向形成有利于自身的土壤養分環境、排斥當地植物并成功入侵的研究已臻成熟；而對入侵植物如何影響其土壤微生物學機制的研究甚少報道。本研究綜述了植物入侵影響土壤微生物生物量、群落結構和多樣性、功能菌群的研究成果，以毛竹Phyllostachys edulis為例總結了植物入侵并影響土壤微生物的生物學機制，為明晰植物入侵及其與土壤微生物相互作用和反饋機制提供參考。

1 植物入侵對土壤微生物生物量的影響

多數研究表明：植物入侵會增加土壤微生物生物量。SAGGAR等［31］比較了新西蘭入侵植物綠毛山柳菊Hieracium pilosella與土著植物土壤中微生物群落的生物量，發現綠毛山柳菊宿地土壤微生物生物量顯著增加。李鈞敏等［32］對3種薇甘菊Mikania micrantha入侵前后土壤微生物群落的特性比較分析后發現，薇甘菊入侵提高了土壤微生物生物量，改變了土壤化學特性。與未入侵地相比，互花米草Spartina alterniflora的生長會提高土壤微生物生物量，且這種效應隨著植被的生長而變化［33］；黃頂菊入侵樣地中土壤微生物生物量碳質量分數較對照顯著提高［34］。植物入侵提高土壤微生物生物量的原因，一方面可能是入侵植物根系分泌出更多有機酸和碳水化合物［35］，刺激了土壤微生物的生長和繁殖；另一方面則歸因于入侵植物凋落物數量與質量的改變，土壤有機質增加，土壤微生物生物量碳、氮和磷質量分數亦隨之提高，最終導致土壤酶活性、微生物功能及營養循環發生改變。

植物入侵后土壤相關微生物類群的變化，主要表現為占優勢的活性微生物相對于休眠的微生物具有更高的微生物量碳氮比（C/N），而C/N的升高會使相應的微生物類群發生改變［11］，從而影響土壤微生物群落的多樣性與其功能菌群。

2 植物入侵對土壤微生物群落多樣性的影響

植物入侵可能通過多種方式影響入侵地生態系統結構和功能，同時影響土壤微生物群落組成和酶活性［36］，進而引起土壤微生物功能和多樣性的改變［37-38］。張玉曼［39］發現隨著菊科Compositae植物的入侵程度加劇，叢枝菌根的物種豐度和香農-威納（Shannon-Wiener）指數也顯著增加。相比之下，紫莖澤蘭Eupatorium adenophora入侵地土壤的細菌多樣性變化較小，酸桿菌門Acidobacteria和疣微菌門Verrucomicrobia在本地植物群落、混合群落和紫莖澤蘭單優群落中的相對豐度呈現出先增加后減少的趨勢［40］。有報道［41］稱某些入侵物種可能會通過降低入侵地真菌的豐度，增加土壤中細菌與真菌的比率；也有研究發現：入侵物種增加真菌生物量（PLFA）［42］，導致細菌與真菌比率降低。總體而言，外來植物入侵與土壤微生物的多樣性之間呈負相關［43］。植物入侵造成的土壤微生物群落結構和多樣性的改變，破壞了本地植物與土壤微生物之間經過長期歷史形成的平衡共生關系；入侵植物通過增加有利于自身的菌群多樣性，為生長創造有利的土壤環境［44］。植物入侵對土壤微生物特定類群多樣性和豐度的影響［40，43］，主要體現在土壤中微生物中功能菌群的改變上［45-46］；但其中功能菌群是否會對植物形成正反饋或者負反饋效應，以及相關功能菌群在植物入侵方面所發揮的功能還有待研究。

3 植物入侵對土壤微生物功能菌群的影響

入侵植物能夠在不同生境下成功實現入侵，很大程度上歸因于相關功能微生物類群的改變，導致入侵地土壤環境的改變。反之，土壤微生物中的功能菌群也可以隨著土壤環境的改變，如氮循環、有機物降解等一系列生態過程變化而發生改變。有研究發現：植物入侵可以選擇性地抑制優勢細菌種類，使氨氧化細菌（AOB）相對豐度增加，從而影響或改變土壤氮循環［47-48］。宋振等［49］發現：隨著黃頂菊入侵的加劇，根際土壤中固氮菌、有機磷細菌、無機磷細菌和鉀細菌的數量顯著增加，根際土壤中功能細菌的群落結構發生改變。任玉晶［50］采用無氮培養基及末端限制性片段長度多態性（terminal-restriction fragment length polymorphism，T-RFLP）技術研究了紫莖澤蘭對入侵地土壤中自生固氮菌群落結構的影響，發現紫莖澤蘭入侵不僅成倍增加了土壤中自生固氮菌的數量，而且改變了土壤中優勢自生固氮菌的種類；通過改變自生固氮菌菌群的數量與種類，紫莖澤蘭得到了充裕的氮源實現其迅速擴張生長。

植物入侵程度的增加，使得根際土壤有機碳與有效氮、磷、鉀發生顯著變化，土壤微生物功能菌群作用機制也發生改變。隨著非本土植物的侵入，某些參與氮循環的微生物類群會改變土壤有效養分含量，如通過硝態氮和銨態氮的增加為植物提供氮源［51］。即入侵植物通過與某些本地物種的相互作用，改變了土壤中微生物功能菌群數量及其多樣性，也改變了土壤中各種物理化學性質，客觀上創造了適合自身生長的土壤微環境，實現了進一步入侵。

4 毛竹入侵闊葉林地后土壤微生物群落和養分的動態變化

毛竹為禾本科Gramineae竹亞科Bambusoideae剛竹屬Phyllostachys植物，主要分布在中國亞熱帶地區。由于生態位寬、生態位重疊度較大，是竹林中最強的優勢種，具有較明顯競爭優勢［52］。毛竹還具有潛在的化感作用，其葉、根等器官產生的化感物質，可抑制其他樹種種子的萌發與幼苗的生長，從而危害周邊森林環境［53］。毛竹向天然闊葉林的擴張和入侵，近年來在地處亞熱帶的多個自然保護區如天目山、武夷山和井岡山等均見報道。如歐陽明等［54］發現：毛竹擴張導致次生常綠闊葉林群落組成和結構簡化、物種多樣性下降，對森林生態系統功能產生負面影響。白尚斌等［55］發現：毛竹入侵后森林群落的喬木層和灌木層的物種豐富度、辛普森多樣性（Simpson）指數和均勻度（Pielou）指數均顯著降低，對周圍森林群落植物物種多樣性產生了不利影響。毛竹入侵導致生物多樣性銳減、森林土壤退化［56-57］、土壤水分循環改變［58］，已經嚴重影響了亞熱帶自然保護區的生態安全，引發了一系列宏觀生態問題。因此，開展毛竹入侵天然闊葉林的生態學和林學研究非常有必要。

毛竹通過改變土壤的氮素礦化和養分循環等影響土壤的養分狀態，從而實現入侵。宋慶妮等［59］比較了毛竹林和常綠闊葉林在不同水分條件下土壤氮素的礦化作用后發現，毛竹林土壤氮素礦化受水分變化的影響較小，向鄰近的常綠闊葉林擴展時凋落物的產量和質量均下降，土壤氮的礦化速率降低，最終減慢氮循環［60］；即相比常綠闊葉林，毛竹林土壤氮素更不易被礦化。毛竹入侵與土壤氮素存在一定相關性。如吳家森等［61］發現：在毛竹入侵地土壤中易分解氮含量增加，但總氮沒有變化；劉駿等［62］發現：竹林土壤總氮含量高于相鄰常綠闊葉林土壤；LI等［63］發現毛竹入侵闊葉林后，土壤氮轉化速率和一氧化二氮（N2O）的排放量均降低，而包含有毛竹的混交林土壤氮轉化速率卻增加。李永春等［27］發現：毛竹入侵地土壤真菌數量與硝態氮呈顯著正相關，推測真菌在闊葉林土壤中介導了異養硝化作用，并有助于毛竹入侵。還有研究發現毛竹入侵闊葉林過程中，土壤叢枝菌根真菌群落結構變化明顯，生物量顯著增加，土壤有機碳固存也相應增加［28］，為毛竹入侵并競爭土壤養分提供了物質基礎。

毛竹入侵能夠改變土壤細菌和真菌群落特征，進而改變由土壤微生物驅動的碳、氮等養分循環過程［29］。王奇贊等［64］發現：天目山自然保護區內天然林受到毛竹入侵后，土壤細菌群落結構及多樣性總體變化不顯著；但LI等［29］發現：隨著毛竹入侵，土壤硝態氮生產速率降低，真菌群落多樣性和土壤有機碳化學組分均發生改變，且兩者呈顯著相關。何冬華等［65］研究了由馬尾松Pinus massoniana林改造成毛竹林后的土壤，發現固氮菌的多樣性隨種植年限呈現先明顯提高、后逐漸降低、繼而穩定的趨勢，推測毛竹與其他林分類型的轉換改變了氮素礦化過程及其有效性［26］，也改變了土壤微生物數量、土壤微生物類群及多樣性，那些與碳、氮循環相關的功能菌群的變化，造成了天然闊葉林地養分循環以及其他環境條件的改變。毛竹對資源的獲取能力得到提高，進一步將土壤中的物理化學條件轉變為有利于自身生長的環境，實現種群擴張［30，64］。一些固碳自養細菌群落與毛竹入侵闊葉林的聯系尤為緊密。研究發現［30］：入侵后形成的毛竹純林土壤微生物固碳潛力較常綠闊葉林顯著增加。

毛竹的這種擴張現象可以用 “內稟優勢—資源機遇—干擾促進”的生物入侵假說來解釋［66］。毛竹擴張或入侵，土壤中的微生物群落則通過改變養分循環對入侵或擴張產生反饋。總體而言，毛竹入侵不僅僅影響了土壤養分循環，也造成了土壤中細菌與真菌的群落結構差異較大［27］；但土壤微生物對養分循環及土壤碳氮礦化的作用，及其對入侵的反饋和驅動機制亟待深入研究。

5 植物入侵后土壤微生物群落改變對植物的反饋效應

外來植物入侵改變了土壤肥力、微生物群落及其動態結構，而土壤微生物數量與多樣性的改變又會反饋到土壤環境的變化，增強外來種的擴張優勢。研究發現［45-46］：加拿大一枝黃花Solidago canadensis會對根區土壤中病原菌產生抑制作用，原因是根系分泌的次生代謝產物通過化感作用，形成了入侵植物與土壤微生物互作的正反饋調節。而飛機草Eupatorium adenophorum則會富集入侵地土壤中的半裸鐮刀菌Fusarium semitectum并抑制當地植物的生長，通過對本地植物進行負反饋調節，促進并鞏固自身的入侵［67-68］。比較土壤微生物對紫莖澤蘭和林澤蘭Eupatorium lindleyanum，狗尾草Setaria viridis的生長反饋效應，肖博等［69］發現：根際土壤微生物對 3種植物的生長均產生正反饋作用。收集黃頂菊和紫莖澤蘭根際土壤并栽植本地植物旱稻Oryza sativa，結果發現：滅菌后土壤栽植比滅菌前土壤，更有效地促進了旱稻株高增長［70］。可見入侵植物對本地植物產生了負反饋作用。于文清等［71］研究發現，紫莖澤蘭根圍土壤可分離到包括叢枝菌根真菌在內的多種土壤微生物，后者可增強入侵雜草對本地植物種的競爭力。真菌可以通過影響植物—植物相互作用的方式來決定植物的群落組成［72］和相對豐度［73］。

植物入侵通過改變土壤微生物群落結構和功能影響本地植物的適合度和生態系統功能［74］，改變后的土壤微生物群落通過調節反饋作用促進外來植物的入侵［75］。入侵種通過植物—土壤反饋作用，產生更有利于自身生長的正反饋，降低本地植物的多樣性［76-77］，形成利于其自身生長擴散的微生態環境，進一步促進了競爭性擴張。但是，土壤微生物是通過何種機制產生相應的反饋作用來影響入侵植物及當地植物的生長過程，以及哪些因素會影響反饋作用，這些問題待深入研究。

6 展望

土壤微生物在植物入侵過程中深刻影響著土壤環境和理化性質等［11-15］。在植物入侵過程中，受到植物根系分泌物以及凋落物等的影響［35］，土壤微生物改變自身的群體數量和組分結構，從而改變相關微生物多樣性［39-44］和功能菌群的作用［47-51］。土壤微生物的改變同樣也反作用于環境［75］，通過改變水、氣、熱等物理特性和土壤的理化性質，更適合入侵植物的生長和擴張。整體看來還存在以下問題：①當前研究多為野外觀測實驗，控制實驗研究較少。今后可以通過去除或交換入侵生境地表凋落物等開展野外控制實驗，以及對全球變化的響應與適應等控制實驗，深入探討植物入侵及其響應環境變化的機理。②當前研究多數針對植物入侵過程中土壤微生物的變化進行，入侵地土壤微生物改變后是否反饋植物入侵，通過何種方式進行反饋及其作用機理還有待深入研究。③土壤生物與生態系統過程之間有著密切的聯系，今后的研究應該注重對入侵植物、土壤生物和土壤生態系統過程三者之間的相互關系，即在入侵過程中的三者的變化及其相互作用的全面分析研究。