異養(yǎng)鞭毛蟲對銅綠微囊藻的生長影響

羅曉霞，李長玲，何雪怡，陶德琴，杜振雄

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異養(yǎng)鞭毛蟲對銅綠微囊藻的生長影響

羅曉霞1,2,3，李長玲1,2,3，何雪怡1，陶德琴1，杜振雄1

（1.廣東海洋大學水產學院//2. 廣東省藻類養(yǎng)殖及應用工程技術研究中心，廣東 湛江，524088； 3.廣東海洋大學深圳研究院，廣東 深圳，518000）

【】研究異養(yǎng)鞭毛蟲（sp.）在不同密度銅綠微囊藻（）中的生長狀況，探討其對銅綠微囊藻的攝食及抑制作用。【】實驗共設6個銅綠微囊藻密度，分別是0、250′104、500′104、750′104、1 000′104和2 000′104cells/mL，研究異養(yǎng)鞭毛蟲與微囊藻的種群數量變化。【】異養(yǎng)鞭毛蟲主要行異養(yǎng)生活。在銅綠微囊藻密度為250′104~2 000′104cells/mL時，異養(yǎng)鞭毛蟲對銅綠微囊藻的抑制率為98.00%~99.69%。單個鞭毛蟲對微囊藻的攝食率為13~49 cells/d。異養(yǎng)鞭毛蟲的密度和生長率隨銅綠微囊藻密度的升高而增加，在銅綠微囊藻密度為500′104~1 000′104cells/mL時，異養(yǎng)鞭毛蟲密度為21′104~24′104cells/mL、生長率為0.6~0.74 d-1。但是，銅綠微囊藻密度過高也不利于異養(yǎng)鞭毛蟲的種群增長，在2 000′104cells/mL密度時，異養(yǎng)鞭毛蟲的生長速率顯著低于其它密度組。異養(yǎng)鞭毛蟲能有效抑制銅綠微囊藻種群增長，其生長的最適微囊藻密度為500′104~1 000′104cells/mL。

銅綠微囊藻；異養(yǎng)鞭毛蟲；生長率；抑制率；攝食率

目前，我國許多大型湖泊如太湖、巢湖、滇池等頻繁暴發(fā)藍藻水華。藍藻水華不僅使湖泊生態(tài)系統(tǒng)的服務功能喪失，降低生物多樣性，破壞生態(tài)系統(tǒng)的平衡，而且還會釋放出對水生動物、水禽、家畜和人類等有毒害作用的藻毒素[1-2]。其中，微囊藻水華營養(yǎng)價值低[3]，具有毒素[4]及群體的結構[5-6]，不利于浮游動物的生長[7]，使浮游植物和浮游動物之間的傳遞效率下降，藍藻水華越趨嚴重，這也是藍藻水華難以調控的主要原因之一。

富營養(yǎng)化水體中，微食物網被認為是連接藍藻水華——浮游動物的中間環(huán)節(jié)[8-11]。異養(yǎng)鞭毛蟲（Heterotrophic nano-flagellates, HNF）隸屬原生生物界、原生動物亞界、肉鞭門、鞭毛亞門，是微食物網中重要組成部分[12]。已有研究報道異養(yǎng)鞭毛蟲可以吞噬有機碎屑、細菌、綠藻、硅藻及藍藻[13-15]。鞭毛蟲通過吞噬微囊藻，減少微囊藻生物量，進而促進自身種群數量增長[16]。張雪等[17]提出鞭毛蟲sp.具有降解微囊藻藻毒素的作用。有研究[18-19]表明某些異養(yǎng)鞭毛蟲具有營養(yǎng)提升的作用，能重新合成長鏈多不飽合脂肪酸LCn-3PUFAs和甾醇。Luo等[9]認為在富營養(yǎng)化水體中，鞭毛蟲在藍藻水華→浮游動物碳流途徑中起關鍵營養(yǎng)提升作用，從而促進浮游動物的種群增長。因此，異養(yǎng)鞭毛蟲控制有害藻類種群數量的作用不可忽視，可通過主動利用異養(yǎng)鞭毛蟲控制藍藻水華，實現水體的生物調控。

不同異養(yǎng)鞭毛蟲具有不同吞噬能力。筆者在前期實驗中發(fā)現異養(yǎng)鞭毛蟲（sp.）在微囊藻的腐爛過程中大量增殖，且能有效抑制微囊藻的種群增長[9]。Cui等[20]研究了溫度、光照及擾動對鞭毛蟲攝食銅綠微囊藻()的影響，但是對于不同微囊藻濃度下，銅綠微囊藻與鞭毛蟲交互作用下的種群動態(tài)變化仍然缺乏研究數據。本研究把該種異養(yǎng)鞭毛蟲單種分離，研究異養(yǎng)鞭毛蟲在不同銅綠微囊藻密度下種群增長情況，同時研究其對微囊藻的攝食及抑制作用。研究結果有助于揭示鞭毛蟲參與自然界微囊藻水華調控的作用機制，同時探索大量培養(yǎng)鞭毛蟲的條件，為其在生物控藻上的應用提供理論依據。

1 材料與方法

1.1 實驗動物的采集與處理

異養(yǎng)鞭毛蟲（sp.）培養(yǎng)于1 000 mL錐形瓶，溫度20 ~ 25 ℃、照度1 300 ~ 1 700 lx，所投餌料為銅綠微囊藻（）。

1.2 藻種及培養(yǎng)基

銅綠微囊藻（）藻種（FACHB-905，產毒種）購于武漢水生生物研究所，采用BG11培養(yǎng)液培養(yǎng)。培養(yǎng)液用超純水（Diect-Q3，Milllipore）配制，經高壓滅菌后供培藻用。選處于指數生長期的藻進行實驗。

1.3 培養(yǎng)實驗

實驗培養(yǎng)容器是250 mL錐形瓶。銅綠微囊藻密度設置0、250×104、500×104、750×104、1 000×104和2 000×104cells/mL等6個梯度，每個梯度設3個平行。分別在每個錐形瓶里加入對應濃度的180 mL藻液，再加入20 mL異養(yǎng)鞭毛蟲，使每個實驗瓶中鞭毛蟲密度達5×104cells/mL[21-22]；同時，每個微囊藻密度均設置2個對照組，設置相同密度銅綠微囊藻180 mL，添加20 mL BG11培養(yǎng)液，不添加異養(yǎng)鞭毛蟲。實驗在光照培養(yǎng)箱（MGC-250，上海一恒）進行。實驗培養(yǎng)條件：溫度為（25±1）℃，光照強度為1 500 lx，光照周期為L∶D=12∶12。分別在實驗1 d、2 d、3 d、4 d、6 d時采樣，每個錐形瓶取10 mL，加魯哥氏液固定后，用血球計數板計數，并記錄好異養(yǎng)鞭毛蟲和銅綠微囊藻數量。

1.4 計算方法

異養(yǎng)鞭毛蟲的生長率（）計算公式如下：

(lnN- ln0)/， （1）

式中，0表示實驗開始時異養(yǎng)鞭毛蟲的密度（cells/ mL），N表示實驗結束時異養(yǎng)鞭毛蟲的密度（cells/ mL），表示實驗的持續(xù)時間(d)。

異養(yǎng)鞭毛蟲對銅綠微囊藻種群數量的抑制率（Inhibition Ratio，IR）：

IR = (1 –M/c)×100%， （2）

式中，M表示實驗結束時處理組銅綠微囊藻的密度（cells/ mL），c表示實驗結束時對照組銅綠微囊藻的密度（cells/ mL），表示實驗的持續(xù)時間(d)。

異養(yǎng)鞭毛蟲對銅綠微囊藻的攝食率（Ingestion rate，）[23]：

(0–M)/{ [( N–0)/(lnN–ln0)]×}， （3）

式中，0表示實驗開始時處理組銅綠微囊藻的密度（cells/mL），M表示實驗結束時處理組銅綠微囊藻的密度（cells/mL），0表示實驗開始時異養(yǎng)鞭毛蟲的密度（cells/mL），N表示實驗結束時異養(yǎng)鞭毛蟲的密度（cells/mL），表示實驗的持續(xù)時間(d)。

1.5 數據處理方法

數據用SPSS 17.0 進行單因素方差分析, 原始數據符合方差齊性, 運用Duncan’s HSD (<0.05)方法。

2 結果

2.1 不同銅綠微囊藻密度條件下異養(yǎng)鞭毛蟲及銅綠微囊藻數量變化趨勢

在實驗期間（1~6 d），除了0密度對照組外，其它對照組的銅綠微囊藻密度均急劇上升，其數量比初始密度增長2 ~ 3.8倍（圖1）。處理組中，隨著異養(yǎng)鞭毛蟲數量的增長，微囊藻的數量急劇下降，表明異養(yǎng)鞭毛蟲能顯著抑制銅綠微囊藻數量的增長；然而，隨著微囊藻數量的減少，異養(yǎng)鞭毛蟲的數量也持續(xù)減少。0密度處理組異養(yǎng)鞭毛蟲數量僅有輕微增長，隨后快速下降。

(A) 0 cells/mL；(B) 250×104 cells/mL；(C) 500×104 cells/mL； (D) 750×104 cells/mL； (E)1 000×104 cells/mL； (F) 2 000×104 cells/mL

2.2 不同銅綠微囊藻密度下異養(yǎng)鞭毛蟲的生長

不同微囊藻密度對異養(yǎng)鞭毛蟲數量有顯著影響（< 0.05）（圖2）。各密度組異養(yǎng)鞭毛蟲種群數量均呈先增加后減少的趨勢。當微囊藻密度為0時，異養(yǎng)鞭毛蟲僅在實驗1 d數量有輕微增長，隨后在2 d開始下降；其它密度組異養(yǎng)鞭毛蟲數量在1 ~ 4 d均有明顯增長。實驗1 d，0 ~ 750×104cells/mL密度組異養(yǎng)鞭毛蟲數量差異不顯著，但是顯著高于高密度組（1 000×104cells/mL、2 000×104cells/mL）。2 d、3 d時，500×104cells/mL、750×104cells/mL密度組的異養(yǎng)鞭毛蟲數量顯著高于0cells/mL密度組及高密度組（1 000×104cells/mL、2 000×104cells/mL）。4 d、6 d時，密度為750×104cells/mL、1 000×104cells/mL組的異養(yǎng)鞭毛蟲數量顯著高于低密度組（0、250×104cells/mL），但是500×104~ 2 000×104cells/mL密度組間鞭毛蟲數量無顯著差異。因此，銅綠微囊藻密度較低時，異養(yǎng)鞭毛蟲數量增長較快，但是當銅綠微囊藻數量過低不足以支持異養(yǎng)鞭毛蟲的生長時，異養(yǎng)鞭毛蟲的數量也隨之下降。高密度的銅綠微囊藻抑制異養(yǎng)鞭毛蟲的增長速度，但是高密度的銅綠微囊藻能支持異養(yǎng)鞭毛蟲數量的持續(xù)增長，其中異養(yǎng)鞭毛蟲數量的高峰值出現在密度組500×104~ 1 000×104cells/mL，異養(yǎng)鞭毛蟲數量達21×104~24×104cells/mL。然而，密度最高的2 000×104cells/mL組的異養(yǎng)鞭毛蟲數量增長較慢，且鞭毛蟲最高密度低于500×104~ 1 000×104cells/mL密度組，說明銅綠微囊藻密度過高也不利于異養(yǎng)鞭毛蟲生長。因此，異養(yǎng)鞭毛蟲生長的最適微囊藻密度范圍為500×104~ 1 000×104cells/mL。

銅綠微囊藻密度對異養(yǎng)鞭毛蟲的生長率有顯著影響（< 0.05）（圖3）。實驗1 d，低密度組0~ 250×104cells/mL的異養(yǎng)鞭毛蟲的生長率為正增長，而密度較高的500×104~ 2 000×104cells/mL組均為負增長，其中，高密度組(1 000×104cells/mL、2 000×104cells/mL)的生長率顯著小于低密度組的生長率(0、250×104cells/mL)，說明高密度銅綠微囊藻對異養(yǎng)鞭毛蟲生長有一定抑制作用。2 d時，250×104~ 1 000×104cells/mL密度組的生長率顯著高于最低的0密度及最高的2 000×104cells/mL密度；3 d時，密度為500×104cells/mL、750×104cells/mL時，異養(yǎng)鞭毛蟲生長率顯著高于其它組，其中0密度組的異養(yǎng)鞭毛蟲生長率出現負增長；4 d時，750×104cells/mL、1 000×104cells/mL密度組生長率顯著高于密度較低的0~250×104cells/mL。6 d時，0、250×104cells/mL、500×104cells/mL、2 000×104cells/mL密度組的生長率均出現負增長。因此，銅綠微囊藻密度較低時，異養(yǎng)鞭毛蟲種群生長快，較高密度的銅綠微囊藻開始抑制異養(yǎng)鞭毛蟲種群的增長，但是異養(yǎng)鞭毛蟲在高密度銅綠微囊藻中獲得更加持久的種群生長率，其中，異養(yǎng)鞭毛蟲在銅綠微囊藻密度為500×104~1 000×104cells/mL時維持了較高生長率，達0.65 ~ 0.74 d-1。

上標字母不同代表差異顯著(Duncan’s multiple range tests, P <0.05)

上標字母不同代表差異顯著(Duncan’s multiple range tests, P <0.05)

2.3 異養(yǎng)鞭毛蟲對不同密度銅綠微囊藻的抑制作用

異養(yǎng)鞭毛蟲對250×104~ 2 000×104cells/ mL密度的銅綠微囊藻均具有抑制作用，批量培養(yǎng)6 d后，其抑制率高達98.00% ~ 99.69%（圖4）。密度較低的微囊藻（250×104~ 500×104cells/ mL ）的抑制率在實驗2 d即達到90%以上。當微囊藻密度較高（750×104~2 000×104cells/ mL）時，鞭毛蟲對微囊藻抑制率增長較慢，分別在實驗的4~6 d達到最高值。

上標字母不同代表差異顯著(Duncan’s multiple range tests, P <0.05)

2.4 異養(yǎng)鞭毛蟲在不同銅綠微囊藻密度下攝食率變化

在不同微囊藻密度下，單個異養(yǎng)鞭毛蟲對微囊藻的攝食率高達38 ~ 49 cells/d（圖5）。在微囊藻密度為250×104~750×104cells/mL時，鞭毛蟲對微囊藻的攝食率呈現先增加后減少的趨勢；當微囊藻密度較高時（1 000×104、2 000×104cells/mL），鞭毛蟲在實驗1 d對微囊藻的攝食率為負值，隨后逐日增加。

圖5 不同銅綠微囊藻密度下單個異養(yǎng)鞭毛蟲對銅綠微囊藻攝食率

3 討論

3.1 不同起始銅綠微囊藻密度對異養(yǎng)鞭毛蟲生長的影響

有些鞭毛蟲是混合營養(yǎng)型浮游生物，既能攝食有機顆粒物行異養(yǎng)生活，也可以進行光合作用合成有機物，如鞭毛蟲及sp.[15, 24]。本實驗中，當銅綠微囊藻密度為0時，異養(yǎng)鞭毛蟲的數量幾乎沒有增長，隨后急劇下降，表明無食物提供時，鞭毛蟲不能通過光合作用進行種群增長，證明本實驗所篩選的異養(yǎng)鞭毛蟲主要行異養(yǎng)生活，以吞噬有機物來進行種群增長。

Mohamed等[16]發(fā)現鞭毛蟲通過吞噬微囊藻，進而促進自身種群數量的增長，鞭毛蟲的生長率達0.71 ~ 0.99 d-1。本實驗中，異養(yǎng)鞭毛蟲在不同密度的微囊藻中均能有效攝食微囊藻，鞭毛蟲數量增長2 ~ 5倍，鞭毛蟲生長率高達0.65 ~ 0.74 d-1，與Mohamed的研究結果相似。在較低密度銅綠微囊藻時，異養(yǎng)鞭毛蟲種群增長最快，但是當銅綠微囊藻數量過低不足以支持異養(yǎng)鞭毛蟲生長時，異養(yǎng)鞭毛蟲的數量也隨之快速下降。然而，較高密度銅綠微囊藻在實驗1、2 d時抑制異養(yǎng)鞭毛蟲種群的增長（圖3）。Mohamed等[16]和Kim等[25]認為高濃度微囊藻所含毒素更多，鞭毛蟲消耗更多能量用于降解微囊藻毒素，從而使種群初始增長速度較慢。密度最高的2 000×104cells/mL濃度組中，異養(yǎng)鞭毛蟲生長率在實驗2、3 d顯著低于250×104~ 750×104cells/mL密度組，表明密度過高會抑制異養(yǎng)鞭毛蟲的種群增長。本實驗中，異養(yǎng)鞭毛蟲在銅綠微囊藻密度為250×104~ 2 000×104cells/mL中均能正常生長，其中，在微囊藻密度為500×104~1 000× 104cells/mL時維持了較高生長率。

3.2 異養(yǎng)鞭毛蟲對不同密度銅綠微囊藻攝食率的影響

鞭毛蟲可以攝食比其體積大幾倍顆粒[26]。已有研究報道鞭毛蟲可吞噬有機碎屑、細菌、綠藻、硅藻及藍藻等[13-14, 27]。鞭毛蟲主要通過胞吞作用攝取食物，胞吞作用可發(fā)生在蟲體多數部位，通過細胞膜內陷，把食物吞噬入體內形成食物泡[16, 28]。筆者在實驗過程中，觀察到單個鞭毛蟲體內包裹有十幾個微囊藻細胞。有研究表明，鞭毛蟲sp.能顯著減少微囊藻的密度，單個鞭毛蟲對微囊藻攝食率達18.3 ~ 30.8 cells/d[16, 25]。本實驗中，單個異養(yǎng)鞭毛蟲對銅綠微囊藻攝食率達13 ~ 49 cells/d。在微囊藻密度為250×104~ 750×104cells/mL時，隨實驗時間增加，鞭毛蟲對微囊藻攝食率呈現先增加后減少趨勢，表明當銅綠微囊藻的數量減少，鞭毛蟲對其攝食率也隨之下降。然而，微囊藻密度過高也會抑制鞭毛蟲攝食，當微囊藻密度較高時（1 000×104~ 2 000×104cells/mL），鞭毛蟲在實驗1 d對微囊藻的攝食率為負值，隨后才逐日增加。

3.3 異養(yǎng)鞭毛蟲對不同密度銅綠微囊藻的抑制作用

Zhang等[23]發(fā)現鞭毛蟲sp.在微囊藻密度低于1 000×104cells/mL時，均能有效降低微囊藻種群數量。本實驗中，異養(yǎng)鞭毛蟲對不同密度銅綠微囊藻均有抑制作用，其抑制率達98% ~ 99.69%，證明該鞭毛蟲具有較強抑制微囊藻的能力。然而，微囊藻濃度過高，鞭毛蟲對微囊藻數量的抑制能力下降。Zhang等[23]發(fā)現當微囊藻濃度高達3 200×104cells/mL時，鞭毛蟲對微囊藻無明顯抑制作用。本實驗中，異養(yǎng)鞭毛蟲對銅綠微囊藻抑制率隨時間而增大，低密度微囊藻組的抑制率較快達到高峰值99%，而高密度組的抑制率則緩慢增加。Nishibe等[29]認為銅綠微囊藻濃度過高，而異養(yǎng)鞭毛蟲密度過低，使異養(yǎng)鞭毛蟲對銅綠微囊藻的抑制能力上升較慢。Zhang等[17]也發(fā)現當微囊藻濃度不變，隨鞭毛蟲sp.的起始數量增加，鞭毛蟲對微囊藻抑制率從84%增加至99%。因此，異養(yǎng)鞭毛蟲對微囊藻的抑制效率也與兩者之間的相對數量比例有關。本實驗中，在銅綠微囊藻密度為250×104~ 2 000×104cells/mL，鞭毛蟲與微囊藻的數量占比為1∶50 ~ 1∶400的范圍內，異養(yǎng)鞭毛蟲對銅綠微囊藻均有抑制作用，其抑制率達98.00% ~ 99.69%。

Burkert等[30]發(fā)現棕鞭毛蟲sp.的牧食能激發(fā)銅綠微囊藻細胞活性，形成小型群體。本實驗中，鞭毛蟲對微囊藻的攝食并未誘發(fā)銅綠微囊藻形成防御群體，微囊藻因鞭毛蟲的攝食而死亡，形成部分無色絮狀團塊，表明本研究篩選的鞭毛蟲具有較高抑制微囊藻種群形成的能力。

3.4 異養(yǎng)鞭毛蟲在藍藻水華生物調控中的應用前景

De Kluijver等[8-11]利用穩(wěn)定同位素技術發(fā)現，藍藻水華發(fā)生時，藍藻是浮游動物的重要碳源，提出藍藻碳主要是通過微食物網途徑進入浮游動物，而不是通過直接攝食方式。Takamura等[31]發(fā)現霞浦湖里大部分微囊藻水華都在水里腐爛了。夏天高溫促進微囊藻水華的腐爛，從而形成微小碎屑，因此碎屑食物網（微食物網）是初級生產者微囊藻水華到浮游動物的主要途徑[32-34]。在水生態(tài)系統(tǒng)中，異養(yǎng)鞭毛蟲是微食物網的重要組成部分，參與了物質能量傳遞，是聯(lián)系細菌、初級生產者和浮游動物的中間環(huán)節(jié)[25]。本研究所篩選異養(yǎng)鞭毛蟲在微囊藻腐爛過程中大量增殖，是微囊藻降解過程中的先驅者[9]。實驗結果表明該異養(yǎng)鞭毛蟲能有效抑制銅綠微囊藻種群的增長。異養(yǎng)鞭毛蟲對銅綠微囊藻的攝食率高達每個鞭毛蟲13 ~ 49 cells/d，抑制率達98.3% ~ 99.69%，異養(yǎng)鞭毛蟲的生長率達 0.65 ~ 0.74 d-1。目前，利用生物抑藻方法控制藍藻水華已有一些研究，如利用細菌[35]、大型浮游動物、魚類[36]、病毒[37]、纖毛蟲[38]等方法，而培養(yǎng)利用鞭毛蟲清除藍藻水華是一種新探索。目前，異養(yǎng)鞭毛蟲種群數量在天然水體中的動態(tài)變化以及它對藍藻水華的數量控制動態(tài)及調控機理尚不清楚。因此，對于異養(yǎng)鞭毛蟲與藍藻水華的相互作用關系還有待進一步研究，以更好地利用異養(yǎng)鞭毛蟲實現藍藻水華的生物調控。

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Effects of Heterotrophic Flagellates (sp.) on Growth Performance of

LUO Xiao-xia1,2,3，LI Chang-ling1,2,3，HE Xue-yi1, TAO De-qin1, DU Zhen-xiong1

（1.//2.,524088,;3.,518000,）

【】The growth status of heterotrophic flagellatessp. in different concentrations ofand its inhibitory effect onwere studied.【】was designated with six different concentrations, which were 0, 250′104, 500′104, 750′104, 1 000′104and 2 000′104cells?mL-1, respectively.【】sp. is mainly heterotrophic life and it could inhibit the growth ofwith concentration ranged from 250′104to 2 000′104cells·mL-1. The inhibition rate was 98 to 99.7%, and the ingestion rate of single flagellate was 13 - 49 cells·day-1. The number and growth rate of heterotrophic flagellates increased with the increased concentration ofand reached the highest peak at the concentration of 500′104- 1 000′104cells·mL-1. The number and growth rate of heterotrophic flagellates reached 21′104-24′104cells/mL, 0.6-0.74 d-1respectively. However, the excessive concentration ofdid not favor the population growth of heterotrophic flagellates, and the growth rate of heterotrophic flagellates in the 2 000×104cells·ml-1treatment was significantly lower than that of other concentration treatments.【】The flagellates can effectively inhibit the growth ofand the optimal M. aeruginosa concentration for the growth of heterotrophic flagellates is 500×104to 1 000×104cells·mL-1.

;heterotrophic flagellates; growth rate; inhibition rate; ingestion rate

Q954.4

A

1673-9159（2019）03-0038-08

10.3969/j.issn.1673-9159.2019.03.006

2019-01-02

廣東省自然科學基金項目（2018A030313212）；廣東海洋大學自然科學研究項目（C17378）；廣東海洋大學博士啟動項目（R17039） 大學生創(chuàng)新創(chuàng)業(yè)訓練計劃項目（CXXL2019043）

羅曉霞（1977－），女，博士，實驗師，水體生態(tài)修復。E-mail: xialemon@126.com

李長玲（1964－），女，教授，水產經濟動物繁殖生物學。E-mail:1094528615@qq.com

羅曉霞，李長玲，何雪怡，等. 異養(yǎng)鞭毛蟲對銅綠微囊藻的生長影響[J]. 廣東海洋大學學報，2019，39（3）：38-45.

（責任編輯：劉嶺）