云南古林箐省級自然保護區四種哺乳動物日活動節律及活動模式分析

劉 宇 繆 華 蔣桂蓮 姚沖學 王智紅 王 方 姜志誠 張志中 劉德軍 陳明勇

(云南大學生命科學學院，昆明，650091)

動物日活動節律指動物在一天中不同時間段的活動強度及其周期性變化規律，是動物適應晝夜條件變化的結果，主要由動物體內生物鐘控制[1]，其節律系統一般由輸入通路、核心生物鐘及輸出通路3部分組成，輸入通路感受外界光暗變化及其他時間線索傳遞給核心生物鐘；核心生物鐘根據環境時間調節自身內在的節律；輸出通路則是生物鐘系統發揮生理功能的平臺和途徑[2]。食物豐富度、生境質量、人類活動、遺傳因素等多種綜合因素都會對動物的活動節律造成影響[3]。因此，動物日活動節律方面的研究是行為生態學研究的重要內容之一[4]，有助于了解動物的生態行為策略、物種間相互關系及受干擾程度和環境壓力[5]。紅外相機技術因具有全天候工作、不易受環境因子限制、人為因素限制少、非損傷技術手段等優點[6]，近年來在野生動物活動節律方面具有更加廣泛的運用[7]，已逐漸成為哺乳動物、地棲鳥類活動節律研究的重要手段[8-12]。

云南省古林箐省級自然保護區為典型喀斯特地貌，對于研究喀斯特地貌生態具有重要價值，已有文獻對保護區內植物多樣性進行評價[13]，而保護區內動物多樣性的情況并不十分清楚，偶見零星報道[14]，且該報道對動物多樣性介紹較為籠統，參考資料年代較為久遠，部分動物分布存疑。因此，為進一步了解古林箐省級自然保護區哺乳動物資源現狀，依托生態環境部在全國開展的縣域哺乳動物本底調查與評估試點項目“云南省馬關縣哺乳動物本底調查與評估”支持，于2017年7—11月，采用紅外相機技術對保護區哺乳動物進行調查和監測，基于紅外相機數據對該地區物種多樣性進行分析，并對物種豐富度較高的4種哺乳動物的日活動節律和活動模式進行了探討。

1 研究區域概況與方法

1.1 研究區域概況

古林箐省級自然保護區位于云南省文山壯族苗族自治州馬關縣西南部，22°41′—22°53′N，103°53′—104°05′E，總面積6 832 hm2，其中林業用地面積6 713.7 hm2，占保護區面積的98.3%，非林業用地面積118.3 hm2，占保護區面積的1.7 %，森林覆蓋率達97.1 %。保護區內以喀斯特地貌為主，地形高差起伏大，最高海拔2 018.4 m，最低海拔僅160 m，立體氣候明顯，屬南亞熱帶氣候，年降雨量1 700 mm以上，年平均氣溫為18.2℃—22.8℃。

1.2 紅外相機的布設與安裝

在實地調查前，首先通過對保護區科技人員、護林員作了訪問調查，通過他們了解當地的地形、地貌、植被及哺乳動物大致分布情況。結合地形、植被及水源等生境條件，采用隨機分層抽樣在保護區各片區選擇了30個紅外相機位點(圖1)，于2017年7—11月對保護區內哺乳動物進行了監測。

在安裝紅外相機時，主要選擇哺乳動物經常出沒的通道，或有哺乳動物活動痕跡的地點安裝紅外相機。所用的30臺紅外相機型號全為獵科Ltl Acorn 6210，時段選擇24 h全時監測，拍攝模式選擇相機自帶的“拍照+視頻”模式，兩次拍照時間間隔設定為1 min，照片質量設置為1 200萬像素，視頻尺寸設置1 080 P。設置好參數后，先將相機暫時固定于樹干上，離地面大約0.5 m，布設時相機鏡頭需要平行于地面，盡量避開陽光直射的地方[15]，清理鏡頭前方的遮擋物，調試相機位置(即由人在相機鏡頭前模擬動物活動姿勢觸發相機感應器，相機自動拍攝人的照片和視頻，在相機監測器上回放并觀察相機拍攝到的照片和視頻效果，據此調整相機安放的方位和角度，多次調試后，使相機達到最佳拍攝效果)，最后固定相機使之處于正常工作狀態。采用預先準備的《紅外相機安放記錄表》對每臺相機及儲存卡進行編號，記錄像機位點的經度、緯度、海拔、坡度、坡向、距水源的距離、植被、郁閉度、主要樹種及其他相關生境信息。監測期結束后，收回相機，拷貝儲存卡上的照片和視頻數據備用。

圖1 古林箐省級自然保護區布設的30臺紅外相機位點示意圖Fig.1 A Schematic diagram of 30 infrared camera sites placed in Gulinqing Provincial Nature Reserve

1.3 數據處理

使用Bio-Photo軟件對紅外相機照片數據進行處理，首先參考《中國動物志》[16]、《中國獸類野外手冊》[17]等書籍對拍攝到的哺乳動物進行分類和鑒定。然后確定獨立有效照片，其判定標準為：同一相機位點含相同個體的相鄰有效照片間隔時間至少為30 min，因此，將30 min以內的全部照片和視頻定義為1張獨立有效照片[18]；

1.4 數據分析

采用SPSS 23.0和Excel 2016軟件進行數據統計、分析和制圖。

采用時間相對豐富度指數TRAI(time-period relative abundance index，TRAI)[19]及日活動差異指數α(daily-discrepancy index，DDI)、晝夜指數β(diurnal-nocturnal index，DNI)來分析動物日活動節律及活動模式的差異。

(1)采用時間相對豐富度指數[19]分析動物日活動節律，計算公式：

TRAI=Ta/Na×100%

式中，TRAI表示時間相對豐富度指數，Ta為第a類動物在b時段出現的照片數；Na為第a類動物的照片總數。

(2)日活動差異指數α主要用于衡量動物日活動時間分配的均勻程度，α越小，則該動物日活動時間分配較為均勻。

式中：i為記錄點時間數目，間隔1 h；ti為第i個數據點的時間值，若將1：00—2：00的時間值定義為1，則18：00—19：00的時間值定義為18；Pi為ti時刻拍攝到動物的獨立有效照片數(IP數)；N為每個月拍攝到動物的總IP數；ri為ti時刻動物的相對活動強度，定義為ti時刻內拍攝到的動物IP占每個月拍攝到的動物IP的比例，即ri=Pi/N。

(3)晝夜指數β主要用于判斷動物活動模式，即判定該種動物是以晝行性為主，還是以夜行性為主。計算公式：

當晝夜指數β>13/24，判定該動物以晝行性為主；若β<13/24，則判定該動物以夜行性為主[20]。

采用Shapiro-Wilk對日活動差異指數α及晝夜指數β進行正態檢驗，通過One-Sample Test檢驗α指數差異性，采用LSD法對不同時間段的活動強度進行多重比較，P<0.05時認為差異顯著。

2 結果與分析

2.1 古林箐省級自然保護區哺乳動物多樣性

本次調查共拍攝到哺乳動物照片2 904張，視頻805段，除去動物個體太小或圖片質量不佳而無法鑒定的物種外，鑒定出10種哺乳動物，隸屬2目6科，均為中、小型獸類，且嚙齒目(Rodentia)物種數量較多，發現國家Ⅱ級重點保護野生動物1種，為黃喉貂(Martesflavigula)，未發現國家Ⅰ級重點保護野生動物，被列入《國家保護的有益的或者有重要經濟、科學研究價值的陸生野生動物名錄》(簡稱“三有動物”)9種；全部10種均列入《中國脊椎動物紅色名錄》[21]，其中，近危(NT)4種，易危(VU)2種，無危(LC)4種(表1)。

表1 紅外相機拍攝到的古林箐省級自然保護區哺乳動物名錄

Tab.1 The checklist of mammals photographed by infrared camera traps in Gulingqing Provincial Nature Reserve

注：Ⅱ.國家Ⅱ級重點保護野生動物；△.《國家保護的有益的或者有重要經濟、科學研究價值的陸生野生動物名錄》物種(國家林業局，2000)；《中國脊椎動物紅色名錄》[21]物種，其中，NT：近危，VU：易危，LC：無危

Note：Ⅱ.Level Ⅱ National key protected wild animals.△.Directory of land protection wildlife that is beneficial to state or of important economic or scientific research value(The State Forestry Administration，2000).TheRedListofChina’sVertebrates[21]，NT：Near Threatened，VU：Vulnerable，LC：Least Concern

2.2 4種哺乳動物的日活動節律

基于紅外相機拍攝數據，選擇相對豐富度較高的豹貓(Prionailurusbengalensis)、果子貍(Pagumalarvata)、鼬獾(Melogalemoschata)、帚尾豪豬(Atherurusmacrourus)4種哺乳動物，對其日活動節律進行探究，采用時間相對豐富度指數(TRAI)分別繪制出日活動節律圖(圖2，圖3，圖4，圖5)，通過分析，我們發現這4種哺乳動物呈現出不同的日活動節律。

2.2.1 豹貓

日活動中具有3個明顯的活動高峰(圖2)，分別出現在3：00—5：00、5：00—7：00及19：00—21：00時段，且與其他活動時間差異顯著(P<0.05)，但3個活動高峰間差異并不顯著(P>0.05)。

圖2 豹貓的日活動時間相對豐富度指數Fig.2 TRAI of Prionailurus bengalensis in daily activity

2.2.2 果子貍

在8：00—19：00未發現果子貍影像數據，因此，該時間段與果子貍活動最頻繁的5：00—7：00時間段相比，差異顯著(P<0.05)，但與20：00—24：00的3個活動小高峰比較則差異并不顯著，因此，推測果子貍的活動時間主要在5：00—7：00及20：00—24：00兩個時間段(圖3)。

圖3 果子貍的日活動時間相對豐富度指數Fig.3 TRAI of Paguma larvata in daily activity

圖4 鼬獾的日活動時間相對豐富度指數Fig.4 TRAI of Melogale moschata in daily activity

2.2.3 鼬獾

日活動大致有3個活動高峰，呈現“中間低，兩邊高”的趨勢(圖4)，在6：00—18：00未發現其活動，在19：00—22：00、22：00—24：00及1：00—5：00出現3個連續的活動高峰，且在21：00—22：00時段，其活動呈現減弱狀態，直至23：00以后又出現活動高峰，經LSD法進行多重比較，發現第1個活動高峰(19：00—22：00)與第2個高峰(22：00—24：00)存在差異(P<0.05)，而與第3個活動高峰差異不顯著(P>0.05)。

2.2.4 帚尾豪豬

與鼬獾相似，帚尾豪豬的日活動規律也呈現“中間低，兩邊高”，在20：00—21：00、23：00—24：00、3：00—6：00具3個明顯的活動高峰，尤其在20：00—21：00活動最頻繁。由于在6：00—18：00未發現帚尾豪豬活動，因此該時間段與活動高峰時間段相比，差異顯著(P<0.05)，但3個高峰未發現明顯差異(圖5)。

圖5 帚尾豪豬的日活動時間相對豐富度指數Fig.5 TRAI of Atherurus macrourus in daily activity

2.3 4種哺乳動物的活動模式

通過制作豹貓、果子貍、鼬獾、帚尾豪豬4種動物日活動差異指數α及晝夜指數β的活動模式圖(圖6a，6b，6c，6d)，經分析，得到4種哺乳動物的活動模式分析結果。

2.3.1 豹貓

日活動差異指數α服從正態分布，且α指數在不同月份間差異顯著(t=4.326，df=4，P=0.023)，8月α值最高，之后呈現降低趨勢，說明豹貓在8月的日活動差異大，在1 d之內活動時間分配并不均勻。晝夜指數β不服從正態分布，但均小于13/24，表明豹貓以夜行性為主(圖6a)。

2.3.2 果子貍

日活動差異指數α及晝夜指數β均服從正態分布，且均為10月呈現較高值，表明果子貍10月的日活動時間分配差異較大(t=6.175，df=3，P=0.009)，且有活動逐步向白晝時間靠近的趨勢，但由于β<13/24，表明果子貍為夜行性動物(圖6b)。

2.3.3 鼬獾

經Shapiro-Wilk檢驗，鼬獾的日活動差異指數α均服從正態分布，各月份α值差異顯著(t=3.487，df=4，P=0.025)，晝夜指數β均為0(<13/24)，表明鼬獾為夜行性動物(圖6c)。

2.3.4 帚尾豪豬

在7—10月的日活動差異指數α略有不同，但指數都較低，服從正態分布，各月份間的α值差異不顯著(t=9.825，df=3，P=0.514)，不服從正態分布，而β<13/24，表明帚尾豪豬也為夜行性動物(圖6d)。

3 討論與結論

本次基于紅外相機數據，在古林箐省級自然保護區內共調查到哺乳動物10種，相較于同為喀斯特地貌的廣西弄崗國家級自然保護區記錄到20種獸類[6]而言，哺乳動物多樣性較低，可能原因是古林箐自然保護區分布破碎，分為多個片區，同時也沒有生物廊道將各片區連接，在一定程度上造成生境破碎，動物難于交流和活動；再加之紅外相機具有一定的局限性[22]，因此本次調查到的哺乳動物物種較少。

圖6 4種動物的日活動差異指數α及晝夜指數β變化(a.豹貓；b.果子貍；c.鼬獾；d.帚尾豪豬)Fig.6 The changes of the daily-discrepancy index(α) and diurnal-nocturnal index(β) of the four animals(a.Prionailurus bengalensis.b.Paguma larvata.c.Melogale moschata.d.Atherurus macrourus)

動物活動節律是動物對環境和各種因子變化所產生的綜合適應的表現形式。動物的日活動強度與成像概率呈正相關，成像概率越大則動物的活動強度也越大，說明動物在該時段表現更加活躍[23]。本研究選擇物種豐富度較高的豹貓、果子貍、鼬獾、帚尾豪豬4種哺乳動物，對其日活動節律進行了探究，其日活動節律研究結果與前人研究結果相似[6，24-27]。研究中豹貓活動高峰期位于19：00—21：00以及3：00—5：00，與前人研究結果(18：00—24：00，2：00—4：00)[24]相比，活動頻繁的時間區間大致相同，但活動高峰期出現延后和縮短，帚尾豪豬同樣也出現活動高峰相應延后的情況。同時，4種動物均在20：00—24：00間出現活動高峰，活動高峰出現集中、相對提前和延后。分析認為，這些現象可能與以下幾個因素有關：(1)與當地的天氣有關。古林箐自然保護區降雨量大，濕度高，氣溫較高，4種動物均在夜間頻繁活動，有利于隱藏和躲避敵害，減少與晨昏型肉食動物相遇及捕食概率[27]，同時能夠將高溫覓食壓力和水分喪失降至最低[28]。(2)與獵物的活動有關。有研究表明，食物是影響嚙齒目、食肉目(Carnivora)動物活動的主要因素[3]，如一些貓科動物的日活動節律和捕食對象的活動節律重疊較高[28]。(3)與人為活動及干擾強度有關。已有研究表明，人類活動對動物日活動節律有顯著影響，在人類活動劇烈時，動物與人類的晝夜活動節律重疊顯著減少[29]。分析紅外相機影像數據發現，在20：00后，研究區域拍攝到人類活動影像數據很少，人為活動少，對動物干擾強度低，這4種哺乳動物在該時段后呈現活動高峰。因此，動物總是選擇合適的天氣狀況、獵物活動高峰時段及人為活動節律及人為干擾強度小的時段活動和覓食，反映出這4種哺乳動物對當地環境長期適應的結果。

采用活動差異指數α及晝夜指數β進行對4種哺乳動物活動模式進行評價，在研究期間，除帚尾豪豬外，其余3種哺乳動物α值在不同月份間差異顯著。豹貓和鼬獾在8月具有較高的α值，其后α值下降較快，日活動強度差異小，日活動更趨于穩定；而果子貍則相反，8月日活動強度差異較小，9—10月則差異較大，日活動不穩定。該現象可能與動物的覓食策略有關。經查詢，馬關縣2017年7—8月降雨天數最多，9—11月降雨天數減少。降水促進植物生長，加之喀斯特地貌具有較為豐富的植物多樣性[30]，給植食性和雜食性動物提供了食物來源。豹貓為雜食性動物，它們在植物性、動物性食物充足的夏季(6—8月)覓食[26]，可增加其捕食成功率；果子貍雖也為雜食動物，但更喜歡食用野果和植物種子，因此在9—11月植物種子和果實成熟時期活動較為頻繁[31]，以便為冬天做好準備。帚尾豪豬在可供選擇的食物減少時，增加搜尋食物的時間，才能獲取充足的水分和食物[27]，當食物豐富時，動物花更多的時間尋找高質量的食物，實現凈能量的最大化，而食物不太豐富時，則減少尋找食物的時間，降低體內能量的消耗[32]，動物能夠依據環境的變化調整活動時間分配[33]，尤其在喀斯特地貌地區，存在月份間地表徑流情況不同，食物資源分配不均的情況，因此動物的覓食策略應做相應的調整，在食物不充足的月份進行覓食，需擴大覓食范圍，增加覓食時間，同時也增加了紅外相機拍攝率，導致活動強度差異較大，這本身是動物在資源時空分布不均與外界環境多變的情況下做出的適應。

致謝：感謝馬關縣林業和草原局、古林箐省級自然保護區管理所工作人員在野外調查工作中給予大力支持和幫助！馬關縣林業局林政股羅朝元股長為本次研究做了大量協調工作；李明云老師、吳竹剛老師和云南大學沈慶澤、游飛雁、湯永晶、陳明輝、羅赟等同學參與了部分工作，在此一并致謝！