外來紅樹植物拉關木入侵性研究

劉強 張穎 鐘才榮 楊勇 李冬琳 張世杰 張靜文

摘要：針對紅樹林濕地管理者和研究者中存在的對中國引入的外來紅樹植物拉關木（Laguncularia racemosa C. F. Gaertn.）是否具有入侵性的矛盾看法，對海南島分布的拉關木進行了初步調查，并綜述了已有的相關研究文獻。拉關木在海南島和華南地區的海岸濕地上生長良好，其植株生長旺盛，繁殖力強，并已自然擴散侵入海南鄉土紅樹植物群落，具有潛在的生物入侵風險。提出對拉關木的潛在入侵性深入研究的幾個重點問題，分別為拉關木與海南鄉土紅樹植物的種間競爭機制，拉關木對鄉土紅樹植物群落及其演替趨勢的影響;拉關木繁殖體的自然擴散機制;拉關木種群遺傳分化與環境適應機制，以期增進對拉關木潛在入侵性及其對海南鄉土紅樹植物多樣性潛在威脅的認識。

關鍵詞：外來種;紅樹植物;拉關木（Laguncularia racemosa C. F. Gaertn.）;入侵性

中圖分類號：Q16? ? ? ? ?文獻標識碼：A

文章編號：0439-8114（2019）21-0060-05

DOI：10.14088/j.cnki.issn0439-8114.2019.21.012

Abstract： Aim at the contradictory views on the invasiveness of Laguncularia racemosa， the introduced exotic mangrove species in China， in both the researchers and the administrators of mangrove wetlands， the primary survey on the distribution of Laguncularia racemosa in Hainan island was carried out， and the issue based on the related literature was explored. Plants of Laguncularia racemosa grow very well and have high fecundity on the coastal wetlands in Hainan and south China， and some of the individuals have invaded in Hainan native mangrove communities. It has the potential risk of biological invasion. Some important points on research were proposed： The mechanism of competition between Laguncularia racemosa and native mangrove species and the effects of Laguncularia racemosa on the native mangrove communities and its succession trend; the mechanisms of Laguncularia racemosa propagule disposal in natural way; The mechanisms of genetic differentiation of Laguncularia racemosa population and the environmental adaptation， in that to enhance understanding of the potential invasiveness and its potential threat on the biodiversity of native mangrove species.

Key words： exotic species; mangrove tree; Laguncularia racemosa C. F. Gaertn.; invasiveness

生物入侵是全球面臨的重大生態問題[1]，其造成的生態破壞[2]和經濟損失巨大[3，4]。紅樹林生態系統也遭受到生物入侵的威脅[5]，海南島紅樹林正面臨著外來植物入侵問題[6]。

拉關木（Laguncularia racemosa C. F. Gaertn.）是使君子科拉關木屬真紅樹植物，天然分布于美洲東岸和非洲西岸的沿海灘涂，于1999年從墨西哥拉巴斯市引入中國。先在海南島東寨港種植，3年開始開花結果，4年大量開花結果，培育大量幼苗，再引種到廣東電白、福建莆田等地[7]。拉關木在海南島也被引種到三亞、陵水、東方、儋州等地用于濕地植被恢復。

在研究紅樹林濕地的學者和當地的紅樹林濕地管理者中存在兩種互相矛盾的觀點，一種觀點認為拉關木作為先鋒樹種對恢復濕地的植被是積極有效的，并且對有些鄉土紅樹林植物的生長還有促進作用;另一種觀點認為拉關木生長速度快、繁殖力強、具有很強的擴張性，對鄉土紅樹植物及群落構成威脅，具有潛在的入侵性。在恢復紅樹林濕地的實踐中，前者主張可以用拉關木作為先鋒樹種，后者則認為不可用拉關木作為濕地恢復的樹種，甚至應當清除紅樹林濕地中已有的拉關木。這些不確定的認識對管理者的決策也造成了困惑。如果沒有確鑿的科學研究證據，林業管理部門還會繼續使用拉關木作為海南島海岸濕地的植被恢復樹種，將有形成生物入侵的風險，對海南島的鄉土紅樹植物多樣性和紅樹林生態系統構成潛在威脅。但目前對拉關木的入侵性認識還不充分，需要開展深入的研究。為了避免出現像互花米草（Spratina alterniflora Lois.）的使用造成海岸灘涂生物入侵的嚴重后果和巨大的治理成本[8]，本研究針對紅樹林濕地管理者和研究者中存在的對中國引入的外來紅樹植物拉關木是否具有入侵性的矛盾看法，綜述了已有的相關研究文獻和作者近期對海南島分布的拉關木的初步調查對此問題進行了探討。

1? 紅樹植物的生物入侵研究

以紅樹植物為入侵物種的研究，即紅樹林生態系統組成的植物物種對其他非土著區入侵的問題研究還很少。相關的研究區域集中于美國夏威夷群島、中國的華南和東南沿海， 在巴西、印度、澳大利亞、尼日利亞及加勒比海區域只有零星研究[5]。美國夏威夷群島從弗羅里達州引種Rhizaphora mangle，引起對夏威夷群島的入侵[9，10];引種的Rhizaphora mangle種群暴發擴散，已經覆蓋夏威夷南部海岸的25%[11，12];Rhizaphora mangle入侵夏威夷無植被裸灘，顯著地改變了當地原有生態系統的結構和功能[13-16]，還形成了一個外來生物入侵循環[17]。

于1985年從孟加拉國引種并廣泛栽種在中國華南沿海的無瓣海桑（Sonneratia apetala Buch.）[18]是否具有入侵性引起了多方的爭論[19，20]。支持無瓣海桑具有入侵性的觀點認為無瓣海桑已經入侵了海南瓊山、廣東湛江、深圳[21，22]、香港[23]、澳門[24]等地的本土紅樹林群落，對本土紅樹林生態系統的結構、功能產生影響和入侵危害[25]。不贊同無瓣海桑具有入侵性的觀點認為無瓣海桑的種子天然萌發率低，苗木存活率低[26]，生長易受各種生態因素的影響，生長受到限制[27]，入侵性很小[28]，不會造成生態入侵[26，29]。目前還無一致的結論。

2? 引種紅樹拉關木的入侵性問題

海南島地處熱帶北緣，分布有中國最大面積的紅樹林，紅樹林種類數量最多。為了對遭受人為活動干擾破壞的紅樹林濕地進行恢復，海南島開展了大量的紅樹林植被恢復工程，引入了兩種外來紅樹植物，即1985年引入的無瓣海桑[18]和1999年引入的拉關木[7]。這兩種外來紅樹植物是否存在入侵風險關系到能否有效保護海南紅樹林生態系統的自然性。無瓣海桑的入侵風險已經引起了廣泛關注，而拉關木是否具有入侵性還缺少相關的研究。

2.1? 拉關木的生理生態特征

在拉關木的原產地熱帶美洲地區，其分布特征為常分布于河口有淡水影響[30，31]、土壤[32]和海水鹽度較低[33]、沙質基質[34]、林冠稀疏和人為干擾的區域[35]。拉關木的耐鹽性較低[36]，耐淡水處理[37]，種子和幼苗耐高光強度[38]，樹木的光合速率和水分利用率較高[39]。拉關木除有性生殖外，也有自然的營養繁殖[40]。種苗定植強烈地受到隨海拔和與海岸距離而變化的繁殖體散布格局、分化定殖能力、環境理化因素的影響[41]，易入侵潮溝中高程適宜的空地和有紅樹Rhizaphora mangle苗木的區域[42]，拉關木從灌叢盆地到邊緣林地，繁殖體變得更小且生活力更低，有顯著的種內差異[43]。

國內有關拉關木研究的報道不多，近10年才有相關文獻報道，主要涉及到拉關木的耐寒、耐鹽等抗逆性及光合特性、化感作用等。拉關木耐寒能力強于海桑[Sonneratia caseolaris （L.） Engl.][44]、無瓣海桑、欖李（Lumnitzera racemosa Willd.）、紅海欖（Rhizophora stylosa Griff.）[7，45]，鹽誘導下拉關木能響應鹽脅迫并上調抗氧化酶活性，降低鹽誘導的膜脂過氧化，提高抗鹽能力[46]，耐鹽性比秋茄[Kandelia candel （Linn.） Druce]和木欖[Bruguiera gymnorrhiza （L.） Poir.]更強[47]，能適應較高的鹽度[7]。拉關木有較高的光合同化能力，其幼苗的生境適應能力高于海桑屬植物[48]。拉關木的水浸液對木欖幼苗的葉綠素含量和幼苗根系活力有化感作用[49]。

2.2? 拉關木在海南島引種和生長的初步調查

作者在2017—2018年對海南島海口東寨港、陵水新村港紅樹林濕地公園、三亞鐵爐港紅樹林保護區、三亞青梅港紅樹林保護區、東方黑臉琵鷺保護區、儋州新盈紅樹林濕地公園的拉關木分布現狀做了調查。以上各處除三亞鐵爐港自然保護區外，幾乎都有人工引入種植的拉關木。初步調查結果如下。

1）拉關木長勢非常旺盛。在海南東寨港（圖1a）、儋州新盈（圖1b），三亞青梅港（圖1c）、東方市黑臉琵鷺保護區等地的人工種植區拉關木生長旺盛，從2012年或2013年種植至2017年底觀察，大約六七年時間就已郁閉成林，林下十分陰蔽。

2）拉關木的繁殖力很強。在上述拉關木人工林，觀察到拉關木結實期種子量大，林下尤其是林緣和林隙區域幼苗數量眾多而密集。這些區域1 m×1 m的樣方中，拉關木幼苗數量高達85～112株。

3）拉關木具有擴張性。拉關木個體已出現在人工種植區外，在東寨港演豐西河的下游河岸出現拉關木植株，而距離此處約1 km遠處的上游才有人工種植的拉關木。根據東寨港保護區提供的調查信息，在東寨港內灣距離東排村直線距離8 km之外的三江灣也長出了拉關木，而這里沒有人工種植過拉關木。三亞鐵爐港自然保護區內也沒有人工種植拉關木，筆者2015年的調查發現，三亞鐵爐港紅樹林保護區開始發現零星拉關木幼苗，2016年調查已經形成了穩定的拉關木種群，2018年初的調查發現已經有少量拉關木個體進入紅樹林古樹群落（圖1d）。這些拉關木應為保護區之外人工種植的拉關木繁殖體自然擴散進入而形成的。

4）拉關木已經擴散進入本土紅樹植物群落。在東方市黑臉琵鷺保護區拉關木侵入毗鄰白骨壤群落、儋州市新盈港濕地公園拉關木侵入毗鄰的白骨壤-木欖群落、三亞市青梅港自然保護區拉關木侵入毗鄰的欖李-角果木群落等。既有拉關木自然擴散侵入毗鄰的鄉土紅樹植物群落的現象，也有拉關木擴散到非毗鄰區的現象。鄰近區域沒有拉關木種植的三亞鐵爐港自然保護區，已有不少的拉關木植株生長在海蓮[Bruguiera sexangula （Lour.） Poir.]、尖瓣海蓮[Bruguiera sexangula （Lour.） Poir. var. rhynchopetala Ko]、木欖、紅欖李[Lumnitzera littorea （Jack） Voigt]等紅樹林古樹群落的外緣，甚至有少量的拉關木植株已經向紅樹林古樹群落的內部滲入。

雖然拉關木未被確定為外來入侵種，但基于已有的觀察跡象顯示，應將其作為疑似外來入侵種進行研究。

3? 有待研究的問題及展望

入侵植物通過侵入、定殖、潛伏、擴散、暴發的過程和機理是研究生物入侵的基礎理論問題[50]。疑似入侵種拉關木在人工引種的條件下已經完成定殖過程，形成穩定的群落[7]。但在自然條件下，其侵入、定殖、擴散的過程和機理還不清楚。為了增進對拉關木的潛在入侵性和對本地種影響的認識，將來的研究應著重3方面的研究分別為與定殖過程有關的外來種的競爭機制——拉關木與本地紅樹林植物種的種間相互作用機制;與自然擴散過程有關的外來種的繁殖擴散機制——拉關木繁殖體的自然擴散機制;外來種的遺傳多樣性與環境適應機制——拉關木種群遺傳分化與環境適應機制。

3.1? 拉關木與本地紅樹林植物種的種間相互作用機制

群落動態反映群落演替趨勢，種間競爭解釋群落動態發生機制。作者最近的調查發現，海南東寨港外來紅樹種植區，2012年種植的拉關木快速生長郁閉成林，將同期混合種植的鄉土紅樹植物木欖、紅海欖、角果木[Ceriops tagal （perr.） C. B. Rob.]等排擠出去。拉關木自然擴散侵入鄉土紅樹植物群落中是否會發生拉關木對鄉土紅樹的競爭排斥，使群落朝著拉關木占優勢的方向演替，需要進行群落動態研究。廖寶文等[51]和黃月瓊等[52]已經用Hegyi[53]的單木競爭指數模型開展了對紅樹林種間競爭的研究，但還缺少拉關木侵入本土紅樹植物群落的種間競爭研究。

3.2? 拉關木繁殖體的自然擴散機制

紅樹植物的繁殖體主要以海水為媒介進行擴散。Stocken等[54]對肯尼亞Gazi海灣的4種紅樹植物的研究發現，紅樹植物Heritiera littoralis的繁殖體因質量密度小浮水高，外形似帆船的較大表面積，受風力作用影響最大;Xylocarpus granatum果實繁殖體因質量密度大沉水深，球形外表光滑，受風力作用影響最小。Nitto等[55]對斯里蘭卡Pambala-Chilaw 潟湖的4種紅樹植物繁殖體擴散的研究發現，卵形繁殖體比魚雷形繁殖體要擴散得更遠，但短距離擴散是4種紅樹植物的主要擴散策略，只有少量繁殖體離開潟湖到達外海，風對繁殖體散布的距離和方向有顯著的影響。這類研究著眼于繁殖體的擴散行為研究，可以了解繁殖體能夠擴散的范圍，尚不能了解繁殖體固著后最終萌發成苗的情況。曾雪琴等[56]對深圳灣引種的海桑進行的研究則從距離母樹不同距離、不同光照、不同林型的樣方中繁殖體萌發成苗的數量來探究海桑幼苗發生和擴散的格局。拉關木的相關信息還鮮見報道，需加強這方面的研究。

3.3? 拉關木種群遺傳分化與環境適應性

生物適應異質生境有兩種主要方式，即遺傳分化和表型可塑性[57]。理論上講，外來種的種群遺傳多樣性越高，為入侵種準備的適應多變環境的遺傳資源越豐富。孫學等[58]發現與無瓣海桑原產地比較，引種中國華南地區的無瓣海桑的期望雜合度、香農-威納信息指數和動態信息指數都較低，雖然經歷了引種的瓶頸效應，但遺傳多樣性比同屬的中國本土植物還要高，從遺傳基礎看，入侵潛力不容低估。在探究拉關木的入侵潛力時，也有必要對其遺傳多樣性進行研究。在拉關木的原產地巴西的塞佩蒂巴灣，Lira-Medeiros等[59]通過AFLP分子標記對分布在近鹽沼區域發育較差的拉關木種群與分布在河邊區域的拉關木種群對比發現，種群間有很好的聯通，沒有顯著的遺傳分化，拉關木的形態學變化可能是表觀遺傳現象。在中國，拉關木引入東寨港的第一代植株僅有127株，現在其后代已經廣泛分布在海南島及華南沿海多處不同的生境[7]，對多種不同新生境的良好適應性是否源自自身遺傳多樣性，遺傳多樣性的水平在其潛在入侵性上有何作用，都有待進一步探究。

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