間作植物根系對Pb斑塊脅迫適應機制

王吉秀，李祖然，李 博，李 元，湛方棟，祖艷群*，何永美

（1.云南農業大學資源與環境學院，昆明650201；2.云南農業大學園林園藝學院，昆明650201）

農田土壤重金屬污染已成為大家普遍關注的重大問題，耕作土壤中無論重金屬含量高低，都會通過食物鏈逐級不可逆富集，嚴重影響人類健康發展[1-2]。因此，重金屬污染土壤的治理已成為當前亟待解決的研究課題。由于目前土壤重金屬污染源既有背景值，也有人為因素，因此不同重金屬遷移轉化和可給性不同，導致土壤中存在的重金屬多呈現高度異質性斑塊狀分布[3-5]。植物對異質性營養斑塊會產生不同的覓食行為，如杉木（Cunninghamia lanceolata）根系對不同磷斑塊濃度與異質分布的階段性產生不同的覓磷行為，土壤非均質性氮營養斑對玉米根系活力和吸收物質產生影響，營養斑中根密度一般是非營養斑處的10～15 倍，沙生冰草（Agropyron desertorum）新生細根達2～5 倍[6]。營養斑塊對植物根系產生響應，脅迫斑塊在超富集植物與作物間作體系中的效應如何，從重金屬脅迫處理后兩種植物體內含量差異顯著可說明他們之間存在相關性[7-8]，這種相關性是否與兩種不同植物根系生長的趨向性有關有待繼續探索。前人研究發現牛毛草對Hg 吸收和異質性Pb 脅迫對金絲草根長、體積和表面積產生顯著影響[9]。本課題組前期對超富集植物小花南芥（ArabisalpinaL.var.parvifloraFranch）與 玉米（Zea maysL.）、蠶豆（Vicia fabaL.）間作修復Pb 污染土壤做了大量研究，但對于重金屬Pb 脅迫下，間作體系如何影響小花南芥與玉米根系的形態學適應機制尚不清楚。

本團隊前期研究發現，超富集植物小花南芥與玉米間作根系之間存在某種關聯。土壤Pb 含量為98.96 mg·kg-1的盆栽間作玉米與小花南芥發現，玉米Pb 含量減少17.93%，小花南芥Pb 含量增加9.62%[10]；400 mg·kg-1Pb 脅迫水培處理后玉米體內Pb 含量下降44%，小花南芥體內Pb 含量增加75%，單作與間作根系形態差異較顯著[11]；而土壤Pb 含量為600 mg·kg-1的大田間作蠶豆和小花南芥試驗發現，與單作相比，間作體系下蠶豆Pb 含量升高40.2%，小花南芥下降9.04%[12]。截至目前，本課題組研究還未能從本質意義上解釋植物體內Pb 含量的變化是否是根趨向行為引起。因此本研究設計垂直土壤Pb 斑塊處理為0、1000 mg·kg-1的根箱試驗，以揭示超富集植物與作物間作體系下植物根系生長的趨向性形態學特征，為闡明間作體系下超富集植物小花南芥對Pb 的富集和玉米對Pb 的排斥提供科學依據。

1 材料與方法

1.1 試驗材料

供試小花南芥是本課題組2004 年在云南省會澤縣鉛鋅礦廢棄地篩選的Pb 超富集本土植物，其為十字花科南芥屬植物[13]，一年生草本，大多生長在廢棄多年的礦渣上。試驗采用野生種子育苗，挑選大小一致且籽粒飽滿的小花南芥當年種子，種子用10%安替福民20 倍液浸種20 min，蒸餾水清洗后，用鑷子移入漂盤中，利用基質土進行漂浮育苗，每穴1～2 粒繁育幼苗，繁育幼苗期間進行常規的澆水、光照等管理，培養的控制條件為：光（L）∶暗（D）=16 h∶8 h，20±1 ℃，70%RH，出苗長至5片真葉后進行移栽。

供試玉米（Zea maysL.）品種為會單4 號。挑選大小一致且籽粒飽滿的種子，用10%雙氧水表面消毒10 min，蒸餾水清洗后，直接播種于根箱內。

1.2 試驗方法

土壤Pb 脅迫處理：用分析純試劑Pb（NO3）2配制（以純Pb2+計1000 mg·kg-1）成500 mL 溶液，然后一次性均勻澆灌在土壤中，對照無Pb 處理用同樣的蒸餾水均勻澆灌在土壤中，1000 mg·kg-1Pb（NO3）2處理所有土壤，攪拌平衡1 個月待用。本試驗設計的Pb 脅迫濃度參照陳建軍等[10]的文獻，保證Pb 脅迫不影響玉米和小花南芥的正常生長發育。

2015 年2 月23 日在云南農業大學化學樓旁溫室大棚進行根箱試驗，根箱為透明有機玻璃制作，高60 cm×寬40 cm×厚2 cm。土壤為同質土壤Pb 處理0、1000 mg·kg-1及異質性土壤Pb 處理斑塊0、1000 mg·kg-1，異質性土壤處理時在中間用塑料片（1 mm）隔開，兩邊分別裝入0 mg·kg-1和1000 mg·kg-1Pb處理，根箱兩邊分別種植一株植物，移栽時注意保證根系自然伸展，且正好處于一側的中心位置。種植完成后抽出塑料片，為了防止異質土壤中Pb2+遷移到另外一側，利用250 mL注射器從兩側緩慢注射水，保證水恰好浸透到根箱中間位置。試驗設3 種種植模式，分別為玉米單作、小花南芥單作、玉米與小花南芥間作。每個處理3次重復，合計30盆。根箱試驗具體設計見圖1。

1.3 根系采樣方法

2015 年5 月23 日從根箱固定架上取下根箱，水平放置于地面上，取下固定夾子，有機玻璃板移走一面，從兩株植物中間向兩邊依次0～10、10～20 cm刀片分割，取出每個區域內的植物根系并做好標記后備用。

圖1 土培試驗裝置Figure 1 Diagram for experimental unit

1.4 根系形態測定

將按不同距離采集的根系鮮樣，用自來水沖洗數次，再用蒸餾水沖洗1 次，然后用EPSON PERFECTIONV700 掃描儀掃描，用根系分析軟件WinRHIZOPro 2013（Regent Instruments Inc）對掃描圖片進行分析。依據Costa 等[14]的方法統計玉米和小花南芥的根表面積、徑級根系指標。用電子天平稱量根系鮮質量。

1.5 數據處理與統計分析

1.5.1 競爭關系分析

以根系生物量為基礎，采用相對關系指數RII（Relative interaction index）[15-16]衡量間作條件下作物的競爭能力：

式中：Bi表示小花南芥與玉米間作根與根之間作用條件下的生物量；Bs表示小花南芥或玉米在單作種植條件下的生物量。當RII＞0 時，表示玉米（小花南芥）在競爭中得到的互利效應大于受到的競爭效應，當RII＜0 時，則競爭效應大于互利效應，當RII=0 時，玉米（小花南芥）在間作中沒有受到影響。RII值越大，表明相對競爭能力越強。

1.5.2 小花南芥趨Pb和玉米避Pb

超富集植物和作物間作在同一空間土壤中，各自為適應土壤中不同元素的異質性，其根系誘導出一系列的生理和表型可塑性。Pb 超富集植物小花南芥以趨Pb 為主，而Pb 為玉米的脅迫物質，玉米主要以避Pb 為主。因此，其中增加Pb 處理斑塊內的根系生長被認為是小花南芥對異質性Pb 的適應性響應，采用Pb處理斑塊內與無Pb處理斑塊內根系生物量之比來衡量趨Pb 相對指數。比值越高，其趨Pb 相對指數越高；對于玉米，比值越低，其避Pb相對指數越高。

1.5.3 數據分析

數據處理使用Excel Microsoft，利用DPS數據處理系統中Duncan新復極差法進行差異顯著性統計分析。分析競爭關系時以作物和Pb異質性為固定因素，分析植物系趨向性時以作物和種植模式為固定因素。

表1 間作體系對異質土壤Pb處理玉米根系生物量的影響（mg·kg-1）Table 1 Effects of Pb heterogeneous stresses on roots biomass of intercropped maize in the intercropping system（mg·kg-1）

2 結果與分析

2.1 間作體系對Pb斑塊處理植物根系生物量的影響

2.1.1 玉米根系生物量

同質土壤Pb處理為0 mg·kg-1和1000 mg·kg-1時，同側間作玉米根系在0～10 cm 處生物量比單作分別增加48.83%和24.73%，0～10 cm 與10～20 cm 相比，間作玉米根系生物量分別增加43.12%和31.73%，差異較顯著，同側在10～20 cm 處間作玉米與單作生物量差異不顯著。單作玉米根系生物量A 側和B 側在0～10 cm 和10～20 cm 差異均不顯著。從表1 中A 側和B側根系總生物量看，Pb 脅迫處理后單作和間作生物量均下降，說明受Pb 污染的土壤會直接影響植物的生長發育。對同質土壤0～10 cm 處兩因素比較分析可知，種植模式和Pb 處理交叉因素對玉米根系生物量產生極顯著影響（F=24.89，P=0.001）。

異質土壤Pb 處理斑塊為0 mg·kg-1和1000 mg·kg-1時，玉米種植在B 側Pb 脅迫處理斑塊為1000 mg·kg-1時，間作玉米0～10 cm 處根系比單作顯著增加28.40%，10～20 cm 處差異不顯著，間作體系下，0～10 cm 處比10～20 cm 處玉米生物量顯著增加37.76%；玉米種植在B 側Pb 脅迫處理斑塊為0 mg·kg-1時，0～10 cm 處間作玉米根系比單作顯著減少11.77%，10～20 cm 處顯著增加27.01%，單作玉米生物量在0～10 cm處比10～20 cm 處顯著增加7.94%，間作玉米生物量在0～10 cm處比10～20 cm處顯著減少25.03%，說明異質性土壤間作改變玉米根系的生物量集中在玉米與小花南芥接觸的微區域內。對異質土壤0～10 cm 處兩因素比較分析可知，Pb 處理因素對玉米根系生物量產生極顯著影響（F=22.75，P=0.001）

2.1.2 小花南芥根系生物量

同質土壤Pb 處理為0 mg·kg-1時，間作小花南芥與單作在同側0～10 cm 和10～20 cm 處根系生物量差異不顯著，但間作體系下小花南芥總生物量平均值比單作增加0.5倍；同質土壤Pb處理為1000 mg·kg-1時，間作小花南芥與單作在同側0～10 cm 和10～20 cm 處根系生物量顯著增加90.12%和100.72%，間作體系下0～10 cm處小花南芥總生物量平均值比單作增加0.95倍。對同質土壤0～10 cm 處兩因素比較分析可知，種植模式因素對小花南芥根系生物量產生極顯著影響（F=81.68，P＜0.001）。

異質土壤Pb 處理斑塊為0 mg·kg-1和1000 mg·kg-1時，小花南芥種植在B 側Pb 脅迫處理斑塊為1000 mg·kg-1時，0～10 cm 和10～20 cm 處間作小花南芥根系比單作顯著增加55.39%和48.60%，間作體系下小花南芥總生物量平均值比單作增加47%。小花南芥種植在B 側Pb 脅迫處理斑塊為0 mg·kg-1時，0～10 cm 和10～20 cm 處間作小花南芥根系比單作顯著增加68.89%和83.33%。從表2 看出，超富集植物小花南芥根系生物量在Pb 脅迫和間作處理后與無Pb脅迫和單作處理差異顯著。對異質土壤0～10 cm 處兩因素比較分析可知，種植模式因素對小花南芥根系生物量產生極顯著影響（F=60.15，P＜0.001）。

圖2 Pb異質性對間作玉米根系競爭關系的影響Figure 2 Effects of Pb heterogeneous stresses on roots competitive relation of intercropped maize

圖3 Pb異質性對間作小花南芥根系競爭關系的影響Figure 3 Effects of Pb heterogeneous stresses on roots competitive relation of intercropped Arbais alpine

2.2 小花南芥與玉米間作根系間的競爭關系

2.2.1 對玉米根系的影響

如圖2所示，玉米種植于同質土壤0 mg·kg-1一側時，Pb異質性顯著降低玉米在0～10 cm 處兩作物間的競爭，而10～20 cm 處同質和異質土壤玉米在競爭中得到的互利效應大于受到的競爭效應，且異質土壤上玉米根系的互利效應與同質土壤相比顯著增加4.25倍。玉米種植于同質土壤1000 mg·kg-1一側時，玉米根系均表現為互利效應，但同質與異質土壤在同距離處理之間變化不顯著。

2.2.2 對小花南芥根系的影響

如圖3 所示，Pb 處理為0 mg·kg-1時，小花南芥在同質土壤0～10 cm處和異質土壤0～10 cm和10～20 cm處相對關系指數平均為0.40，同質土壤10～20 cm 處時相對關系指數為1.19，極顯著增加了1.98 倍。Pb處理為1000 mg·kg-1時，小花南芥相對關系指數平均為0.27，處理間差異不顯著。從圖2和圖3可以看出，Pb 處理為0 mg·kg-1時小花南芥根與玉米根間互利效應大于1000 mg·kg-1Pb脅迫處理。

表2 間作體系對異質土壤Pb處理小花南芥根系生物量的影響（mg·kg-1）Table 2 Effects of Pb heterogeneous stresses on roots biomass of Arbais alpine in the intercropping system（mg·kg-1）

2.3 植物根系對Pb斑塊趨向性分析

2.3.1 玉米根系避Pb相對指數分析

如圖4 所示，單作玉米根系在同質土壤中的平均避Pb 相對指數為0.86，異質土壤在10～20 cm 處避Pb相對指數為0.51，相比同質土壤顯著下降41.17%；間作玉米根系在同質土壤中的平均避Pb 相對指數為0.77，在異質土壤0～10 cm 處避Pb 相對指數為1.31，相比同質土壤顯著增加70.86%。同質土壤中玉米根系在10～20 cm 處避Pb 相對指數顯著降低，異質性土壤中玉米根系在0～10 cm處避Pb相對指數顯著增高，說明Pb脅迫斑塊改變了玉米根系的避Pb相對指數。

圖4 根間作用對玉米根系避Pb相對指數的影響Figure 4 Effects of root interaction on roots prevent Pb precision of intercropped maize

圖5 根間作用對小花南芥根系趨Pb相對指數的影響Figure 5 Effects of root interaction on roots foraging Pb precision of intercropped Arbais alpine

2.3.2 小花南芥根系趨Pb相對指數分析

如圖5 所示，單作小花南芥在同質土壤中的平均趨Pb 相對指數為5.81，在異質土壤10～20 cm 處趨Pb相對指數為8.51，相比同質土壤顯著增加46.47%；間作小花南芥在同質土壤0～10 cm 處的趨Pb 相對指數為2.48，在異質土壤中平均趨Pb 相對指數為7.89，相比同質土壤0～10 cm 處顯著增加2.18 倍。單作小花南芥在異質土壤10～20 cm 處趨Pb 相對指數顯著增高，間作小花南芥除了在同質土壤0～10 cm處趨Pb相對指數顯著下降外，其他趨Pb相對指數差異不顯著，說明小花南芥根系具有尋找Pb的能力。

2.4 間作體系對Pb斑塊處理植物根表面積的影響

2.4.1 對玉米根表面積的影響

如表3 所示，同質土壤Pb 處理為0 mg·kg-1時，間作玉米根表面積在0～10 cm 處與單作相比顯著增加42.89%，單作玉米0～10 cm 較10～20 cm 處顯著降低30.19%；同側間作玉米根表面積在0～10 cm 處與10～20 cm 處差異不顯著。Pb 脅迫處理為1000 mg·kg-1時，間作玉米在0～10 cm 處與單作相比顯著增加52.63%，且0～10 cm 處比10～20 cm 處顯著增加0.75倍，間作對根系表面積影響主要集中在0～10 cm 處微區域內。

異質土壤Pb 處理斑塊為0 mg·kg-1和1000 mg·kg-1時，玉米種植在B 側Pb 脅迫處理斑塊為1000 mg·kg-1時，0～10 cm 處間作玉米根表面積比單作顯著增加32.90%，A 側間作玉米根表面積在0～10 cm 處比10～20 cm處顯著增加30.08%。玉米種植在B側Pb脅迫處理斑塊為0 mg·kg-1時，0～10 cm 和10～20 cm 處間作玉米根表面積與單作相比顯著增加35.01%和36.02%。異質土壤Pb 斑塊處理后，間作體系對玉米根表面積影響較顯著。對同質（F=15.70，P=0.004）和異質（F=22.41，P=0.001）土壤0～10 cm 處兩因素比較分析可知，種植模式和Pb 處理因素對玉米根表面積產生極顯著影響。

2.4.2 對小花南芥根表面積的影響

如表4 所示，同質土壤Pb 處理為0 mg·kg-1時，間作小花南芥根表面積在0～10 cm 處與單作相比顯著增加45.35%；同側間作小花南芥根表面積在0～10 cm處比10～20 cm 處顯著增加81.02%。Pb 脅迫處理為1000 mg·kg-1時，間作小花南芥在0～10 cm 和10～20 cm 處與單作相比顯著增加31.53%和40.09%。A 側和B 側的單作小花南芥0～10 cm 和10～20 cm 處根表面積差異均不顯著。對同質土壤0～10 cm 處兩因素比較分析可知，種植模式和Pb 處理因素對小花南芥根表面積產生極顯著影響（F=17.07，P=0.003）。

異質土壤Pb 處理斑塊為0 mg·kg-1和1000 mg·kg-1時，小花南芥種植在B 側Pb 脅迫處理斑塊為1000 mg·kg-1時，0～10 cm 處間作小花南芥根表面積比單作顯著增加44.30%，A側間作小花南芥根表面積在0～10 cm 處較10～20 cm 處顯著增加41.61%。小花南芥種植在B 側Pb 脅迫處理斑塊為0 mg·kg-1時，0～10 cm 間作小花南芥根表面積與單作相比顯著增加24.87%，且0～10 cm 處 較10～20 cm 處 顯 著 增 加77.76%。異質土壤Pb 斑塊處理后，間作體系下小花南芥根表面積發生顯著變化區域主要在0～10 cm 交界處。對異質（F=12.58，P=0.008）土壤0～10 cm 處兩因素比較分析可知，種植模式因素對小花南芥根表面積產生極顯著影響。

2.5 玉米和小花南芥間作體系對Pb 斑塊處理植物根表面積徑級的影響

根系表面積的大小影響根系吸收離子的強度。從表5可知，玉米間作和單作根系表面積在d4徑級區間占總根系表面積的比例最大，分別為27.01%和40.73%，并且間作下表面積比單作顯著下降了36.98%（P＜0.05）；d1 和d3 徑級玉米間作表面積比單作顯著增加了26%和32%（P＜0.05）；間作體系下玉米根系在各徑級間表面積分布范圍為11.95～25.88 cm2，平均為18.05 cm2；單作分布范圍為9.41～41.07 cm2，平均為20.94 cm2，說明間作體系下玉米根系表面積分布較均勻，這有利于玉米根系從土壤中均衡吸收離子。

小花南芥單作在d1、d2、d3、d4、d5 5 個徑級區間占總表面積的比例分別為22.98%、12.19%、16.99%、34.38%、13.44%，間 作 分 別 為11.25%、16.18%、16.43%、41.39%、14.74%，除了d1 徑級根系表面積間作與單作差異不顯著外，其余徑級間作與對照差異均顯著，間作體系下分別增加了76%、28%、60%、45%，說明間作體系促進小花南芥根系的生長發育。

從表5 知，間作體系下根系表面積比單作顯著增加，主要影響玉米和小花南芥根系生長狀態的徑級在1.5＜d3≤2.5和2.5＜d4≤3.5區間。

2.6 玉米和小花南芥間作體系對Pb富集特征的影響

間作體系根-根之間的相互作用，不僅會改變植物對營養物質的競爭，同時也影響非營養元素的吸收累積。從表6 可知，玉米間作與單作相比，地上部和地下部Pb 的累積量分別顯著降低了38.98% 和17.80%（P＜0.05），并且地上部的降幅大于地下部；玉米間作轉運系數為0.32，單作為0.43，間作體系使轉運系數較單作下降了25.58%。

表3 間作體系對異質土壤Pb處理玉米根表面積的影響Table 3 Effects of Pb heterogeneous stresses on root surface area of intercropped maize in the intercropping system

表4 間作體系對異質土壤Pb處理小花南芥根表面積的影響Table 4 Effects of Pb heterogeneous stresses on root surface area of intercropped Arbais alpine in the intercropping system

小花南芥間作與單作相比地上部顯著增加了45.64%，相反地下部下降了18.99%；小花南芥間作轉運系數為2.25，單作為1.25，間作體系使轉運系數較單作增加了80%。

從以上數據可知，間作體系下玉米轉運到地上部的Pb 量減少，而小花南芥地上部的Pb 量卻增加，說明玉米與小花南芥間作顯著改變了Pb在兩種植物地下部和地上部的累積量。

表5 間作體系對小花南芥和玉米根表面積徑級的影響（cm2）Table 5 Effects of root surface diameter classes on intercropped Arbais alpine and maize（cm2）

表6 間作體系下玉米和小花南芥富集特征Table 6 Effects of the accumulation of lead in the upper and underground parts on intercropped Arbais alpine and maize

3 討論

3.1 小花南芥趨Pb和玉米避Pb相對指數分析

間作條件下，植物根系趨向性的改變通常是植物適應外界異質土壤環境的策略。土壤營養斑塊中植物根趨向營養一邊，有助于促進植物對營養的吸收，增強競爭優勢[17-19]，但在土壤氮斑塊處理玉米和馬鈴薯時，玉米生物量和競爭能力都增加，馬鈴薯并未獲利[15]。說明植物根系趨向性不一定能增強競爭優勢[20-22]，趨向行為本身是一個消耗能量的過程，在競爭過程中將有限的能量用于根系的趨向性生長行為可能降低凈生物量的增加[23]。在本研究中，單作玉米異質土壤趨向性指數比同質土壤低，而間作玉米卻相反；小花南芥單作和間作異質土壤斑塊趨向指數均比同質土壤高；玉米和小花南芥生物量在不同處理下均顯著增加。表明吸收不同營養物質的植物間作可以通過根間相互作用在異質性Pb土壤環境下提高植物的生物量，這與已有的異質性氮環境可以提高玉米和馬鈴薯總生產力的結論存在一致性[15]。異質性的營養斑塊促進植物多樣性與生產力的正相關性[24]，這可能與植物根系的覓養能力緊密相關[25]，超富集植物小花南芥以Pb 為主要的營養物質，異質性Pb 斑塊中小花南芥根系采取主動吸收途徑獲取營養成分，而作物玉米在異質性Pb 斑塊中會避開Pb 斑塊獲取自身需要的營養物質。超富集植物與作物間作下植物不同根系在異質性斑塊上有可能通過根系表型的可塑性改變根趨向行為[9]。

3.2 小花南芥與玉米根系競爭關系分析

已有研究證明間作植物根系在斑塊土壤處理下通過表型可塑性來選擇更加適合的區域生產而增加資源的獲取量。苦豆子根系在無競爭時，采用“廣布策略”，在有競爭者時，根系受到抑制而分布在較小范圍內，且土壤均質時，未重疊區域的根系比例較高；資源斑塊出現時，斑塊中的重疊部分根系比例較高，由于資源豐富而不受重疊的影響；斑塊在邊緣時，原位植物更容易獲得豐富的資源，因此趨向中心一側的根系[26]。本研究小花南芥與玉米間作時，異質性Pb 處理下間作玉米在0～10 cm 處表現出顯著的競爭效應，同質和異質性Pb處理小花南芥在10～20 cm處表現為互利效應，這與苦豆子根系特征趨勢一致。兩因素分析顯示，交叉因素對玉米根生物量影響極顯著，種植模式對小花南芥根生物量影響極顯著。Cahill等[27]研究苘麻（A. theophrasti）根系覓養能力時發現，沒有競爭時根系水平生長幅度不受營養斑塊的影響，有競爭時則在土壤同質性營養環境中受到顯著抑制，而在異質性營養斑塊環境中影響不顯著。在本研究中，同質性和異質性Pb處理斑塊間作小花南芥和玉米生物量都表現出正效應。Cahill等[27]從種群水平提出植物對異質性元素和間作競爭作出響應的同時，也對鄰近的競爭者作出非資源性介導的響應。吳開賢等[15]從群落水平驗證植物種間根-根作用，發現其可提高玉米和馬鈴薯對異質性氮的覓養精確度，激發其覓養能力，但該研究還發現異質性氮并未增加根間競爭強度。也有研究表明，間作植物根-根作用導致土壤有效養分降低，有限空間內兩種植物為生存可能提高覓養能力[28-29]。本研究中異質性玉米Pb 處理增加了玉米根系的競爭強度，而小花南芥在競爭中獲利。說明植物根系能夠整合異質性養分和鄰近者的根間作用信息，植物將根系分泌物作為信號物質來區分鄰近植株的遺傳身份以作出差異響應[30]。當植物根系界面面對遺傳信息相近或相同植株時，植株覓養精確度可能降低，當面對親緣關系較遠的植物時，覓養精確度則可能提高，植物對養分的吸收遵循Hamilton 的親緣選擇理論（Kin selection theory）。超富集植物小花南芥與低富集作物玉米屬于親緣關系相差甚遠的兩個物種，這可能是解釋富集Pb 差別的原因之一。小花南芥對Pb的需求量較大，因此吸收速率較快，斑塊內的養分發出下降趨勢的信號后，玉米感知到這一信號，玉米的覓養可能轉向沒有競爭對象的低養分斑塊。從而玉米根系表型形態發生變化，根系覓養行為將選擇未被“占領”區域[31]。這有待于進一步從原位研究超富集植物與低富集作物感知養分異質性環境和資源的瞬時性動態行為[32]，尤其是對根系分泌物發出覓食信號做出差異響應，這可揭示小花南芥與玉米對Pb的趨向性行為。

3.3 根系形態變化的適應對策

植物根系形態對外界環境的變化較為敏感，通常根據表型可塑性變化判斷植物根系對異質性環境的適應對策，特別是在同一空間生長的不同物種之間根系形態適應對策差異較大時。有研究表明植株通過根的形態學和生理學的改變來適應不利環境的脅迫[33-34]。通過通徑分析根系形態指標與氮吸收效率，發現根長和根體積對氮吸收效率有直接影響作用，其他指標通過根長和根體積產生間接作用[35]。金絲草在土壤Pb 斑塊中通過根長、根體積和表面積增大來增加與土壤Pb 的接觸，從而提高對Pb 的富集能力[9]。磷饑餓環境下磷高效基因型杉木的根表面積和根體積顯著大于正常供磷的斑塊，植物根表面積和體積增大，縮短了磷離子擴散到植物根的距離[36]。本研究中，同質性和異質性Pb處理土壤，間作玉米和小花南芥表面積在0～10 cm處顯著增加，間作模式和Pb處理兩因素分析表明，間作模式和Pb 處理極顯著影響玉米根表面積，而間作模式極顯著影響小花南芥根表面積。這說明資源異質性的改變可能是一種綜合變化，驗證了相鄰的植物之間存在非資源性介導的響應。上述數據說明表型可塑性能反映間作植物根系與其生境資源條件相適應的密切關系。進一步研究表明，根系形態的變化與植物體內特定基因的表達調控和內源激素存在相關性[37]，揭示玉米和小花南芥間作表型改變可能需要從兩者基因表達差異方面深入探索。

3.4 小花南芥和玉米對Pb富集特征的影響

Pb 是植物生長的非必需元素，其對植物產生脅迫時，會使植物的形態學特征發生變化，甚至導致植物因不適應脅迫而死亡。但有研究發現，Pb 超富集植物在受到脅迫時會產生適應機制，如金絲草根系遇到Pb脅迫時，會選擇向兩側生長，當兩側根系生長遇阻時，也具有適應Pb 脅迫斑塊生長的能力[9]，這說明不同植物對Pb脅迫的適應機制存在差異。本文中小花南芥與玉米間作在Pb 斑塊脅迫下，兩種植物根系趨向行為發生顯著差異，推測可能存在兩種機制：一是小花南芥和玉米對Pb 排斥機制差異，間作根系分泌檸檬酸促使小花南芥根系吸收富集Pb[11]，小花南芥富集的Pb可能通過細胞壁和細胞外的碳水化合物把Pb排斥在細胞質外，而草酸與Pb2+結合阻止玉米根系吸收[11，38]；二是防御機制差異，小花南芥過氧化酶活性增強，導致根趨向有Pb斑塊生長，玉米超氧化物歧化酶活性增強，導致根趨向無Pb 斑塊生長[39]，植物根的趨向行為引起Pb富集特征的變化。

4 結論

（1）Pb斑塊處理根箱條件下，間作小花南芥在0～10 cm 處根系趨向有Pb斑塊生長，生物量和表面積顯著增加；間作玉米根系趨向無Pb斑塊生長，根相對關系指數顯著下降。

（2）間作降低玉米轉運系數，增加小花南芥轉運系數；根表面積徑級在1.5＜d3≤2.5時顯著影響間作小花南芥和玉米對Pb脅迫的響應。