外源氮輸入對喀斯特生態系統碳固定的影響綜述

劉 娜， 楊麗花， 白翠玲， 張 啟， 張 偉

1.宜春學院 經濟管理學院， 江西 宜春 336000； 2.河北地質大學 商學院， 河北 石家莊 050031； 3.中國科學院亞熱帶農業生態研究所， 湖南 長沙 410125

0 引言

中國西南喀斯特地區自20 世紀50 年代末以來經歷了從植被退化、 石漠化， 到植被次生演替的歷史轉變。 盡管當前石漠化趨勢初步得到遏制， 但是歷史干擾期間生態系統的退化已經導致部分養分生物地球化學循環的中斷或改變［1］， 尤其是土壤氮素（N） 的變化。 喀斯特原生土壤全N 含量顯著高于同地區紅壤［2］， 然而隨著石漠化程度增加， 退化生態系統土壤N 含量急劇降低［3-7］。 研究發現， 喀斯特自然生態系統土壤一經開墾， 土壤養分即表現出急劇流失的特征： 原生喀斯特土壤開墾兩年后， 土壤有機質（SOM） 和速效N 損失率分別達42%和38%［8］。 喀斯特其他地區的研究也表明， 退化耕地土壤全N 含量僅為原生林的15%～39%， 流失率高達61%～85%［9，4］。退化生態系統歷史干擾期間大量的N 丟失（侵蝕、 淋失、 氣體排放） 是生態系統N 限制的重要原因［10-11］。喀斯特地區土層淺薄， 土壤總量少， 經過長期的人為干擾和強烈的水土物質流失， 土壤養分總量和養分有效性不足勢必導致植被恢復緩慢或停滯［12-13］。

土壤養分庫決定植物群落結構和生產力。 在植被恢復初期， 隨著植物的快速生長， 越來越多的N 被固持在生物體中， 植物的N 需求遠遠超過系統內循環的供應能力［14］， 這一過程不但限制了植被的恢復演替，也限制著生態系統的持續C 固定［15］。 90 年代后期國家重大生態工程的實施， 促進了喀斯特地區植被恢復， 植被覆蓋增加、 植被生產力和生態系統服務逐步提升［16-18］。 但是， 在大部分喀斯特地區， 一方面退化生態系統由裸地恢復為草叢群落后， 長期停滯， 演替進程緩慢， 甚至出現退化趨勢［19］。 另一方面， 退耕后人工恢復生態系統不合理的N 施用又對環境造成了不利影響， 導致水體富營養化、 地下水及大氣環境污染等問題［10］。 可見土壤N 素已經成為制約喀斯特生態系統恢復和持續C 固定的關鍵因子。 同時對與人工恢復生態系統而言， 也需要優化調控土壤N 循環（如利用豆科植物共生固N）， 在提升土壤C 固定的同時減少不利的環境影響。 這種與N 輸入密切相關的問題不僅影響區域生態環境的可持續發展， 更關系著西南喀斯特區主體生態服務功能（碳匯和生態屏障功能）的發揮。

退化生態系統的恢復演替具有巨大的C 固定潛力， 是陸地生態系統潛在碳匯的重要組成部分， 然而在N 限制作用下其持續C 固定尚依賴于N 素障礙的消減［14，20］。 外源N 輸入對生態系統N 限制消減和植被演替過程的C／N 耦合循環起著核心調控作用［11］。在大氣CO2升高背景下， 陸地生態系統有足夠的潛力， 抵消過量的C 排放［10］。 理想條件下， 到2100 年陸地生態可以固定350 ～890 Pg 的C。 但是， 生態系統C／N 循環是緊密耦合的， 受植物和土壤C ∶N 比約束， 生態系統需要7.7～37.5 Pg 的外源N 才能維持持續的C 固定［10］。 人類活動已經本質上改變了全球N循環過程［21］。 據估計， 化肥施用、 豆科植物種植及其衍生的大氣N 沉降是整個自然生態系統N 輸入的2倍［22］。 我國是全球氮沉降的熱點地區［22］， 西南地區的N 沉降水平在22～30 kg N hm-2yr-1之間， 且有逐年升高趨勢［23-24］。 同時作為喀斯特石漠化治理工程主要的恢復措施之一， 豆科植物引種在退化土地生態重建過程中被廣泛應用。 但是， 目前喀斯特地區關于N 輸入（包括N 沉降和豆科植物種植） 對生態系統C 循環影響的研究幾乎還是空白。 本文基于國內外研究進展， 結合喀斯特生態系統碳氮循環特點， 探討了喀斯特生態系統對氮沉降和共生固氮的可能響應， 以期為喀斯特生態系統固碳潛力及其未來變化規律研究奠定基礎。

1 國內外研究進展

植被的演替和生態系統C 積累是陸地生態系統對大氣CO2濃度升高的一個自然響應過程， 可以有效抑制未來CO2排放和氣候變化［11］。 然而， 土壤低水平的N 供應會限制植物葉面積和葉綠素含量的增長， 進而影響植物的光合固碳能力［25］。 或通過長期的植物-土壤碳、 氮反饋， 導致氮有效性降低， 限制生態系統的持續碳固定［10，26］。 土壤N 限制在自然和人工生態系統， 尤其在退化生態系統普遍存在［27，9］。 外源N 輸入對于植被演替過程中N 限制消減和N 素積累具有重要意義， 其中大氣N 沉降和生物N 固定是陸地生態系統最主要的兩種外源N 輸入源［14］。

1.1 N 沉降對生態系統碳固定的影響

空前的農業和工業活動已經導致大氣N 沉降成倍增加， 到2030 年， 東亞地區（包括中國） 的N 沉降水平將達到2000 年的兩倍［15］。 已有大量研究表明，N 沉降促進了不同地區、 不同類型生態系統地表植被碳儲量的提升［28-29］。 長期施肥實驗結果表明， N 添加可以穩步促進植物生長［30］， 但是N 飽和會導致植物死亡， 減少植被活體C 儲量［31］， 這一差異產生了關于未來C 收支變化方向和變化量的長期爭論［29］。 同時， N 沉降與硫污染和對流層臭氧污染在空間上的協同變化可能會進一步中和N 沉降對植被生長的促進作用［32］。 盡管如此， 在美國中部和東北部的研究表明，N 沉降促進了大部分樹種的生長， 僅僅對個別樹種有抑制作用， 而且從整個群落來看， 每千克N 沉降促進了61 千克的地表植被C 積累［30］。 可見， 在N 限制和非N 飽和生態系統， N 沉降可以不同程度促進生態系統植被C 積累。

土壤C 動態對N 沉降的響應遠比植被復雜， 除了與生態系統N 限制狀態有關外， 還依賴于生態系統類型、 土壤性質、 以及N 輸入的持續時間等［33-34］。 在大部分森林和農田生態系統， N 輸入均顯著促進了土壤C 固定， 其中北方森林土壤的碳固定率最大［35-37］。相反， 苔原生態系統， N 輸入導致土壤和泥炭C 的大量丟失［38］。 而草地生態系統土壤C 庫沒有明顯變化［35］。 也有研究發現， 在亞高山森林生態系統， 經過連續15 年的模擬N 沉降， 土壤有機層C 含量降低了11%， 該研究認為C 含量的降低主要與凋落物和微生物量C 輸入減少有關［33］。 Ochoa-Hueso［39］發現， 半干旱地區的土壤因為N 固持能力不足， 土壤C 含量隨著N 沉降水平的升高而降低。 N 沉降持續時間對土壤C 的變化也有重要影響。 Zhou［32］認為， N 輸入驅動的土壤C 的變化（C 固定或C 丟失） 最終都會隨著時間的推移逐漸減小， 趨于穩定。

N 輸入驅動的C 固定率的量化， 對預測N 輸入（N 沉降及生物固N） 條件下， 生態系統C 固定量及其變化規律具有重要意義。 碳固定率小意味著N 輸入促使該系統吸收大氣CO2的能力低， 即生態系統對N的利用效率低， 沒有被吸收利用的N 會進入周邊環境， 包括大氣和水體， 對環境造成不良影響； 相反N輸入驅動的碳固定率高意味著N 輸入可以促進生態系統從大氣中吸收更多的CO2， 同時也減少N 輸入對環境的不利影響。 利用15N 示蹤法， Nadelhoffer［40］研究發現， N 沉降對溫帶森林生態系統C 固定的貢獻可能很小。 然而， 更多研究結果與該研究相左［34，41，42］。 同時， 隨著研究的深入， 量化N 輸入對生態系統C 固定的貢獻成為可能， 估算的精度也不斷提高。 如， Magnani［43］研究認為， 溫帶和北方森林生態系統N 沉降驅動的C 固定率平均可達400 kg C／kg N。 隨后， de Vries［44］的研究發現， 森林生態系統N 沉降驅動的碳固定率并沒有那么高， 僅為30 ～70 kg C／kg N。 這一結果與Hogberg［45］和Thomas［30］的研究結果相近。 盡管目前關于N 沉降驅動的C 固定率的研究結果在數值上存在爭議， 但上述研究一致認為N 沉降是驅動N限制生態系統C 固定的關鍵因子。

1.2 共生固氮對生態系統碳固定的影響

共生固N 是全球很多自然生態系統的支配性N輸入方式， 尤其是在演替早期生態系統。 以往的研究認為陸地生態系統生物N 固定的量約為40～200 Tg N yr-1［21］。 其中熱帶常綠森林的生物固N 速率在不同的群落和土壤類型呈現出巨大的變化區間， 從1 kg N ha-1yr-1到＞240 kg N ha-1yr-1不等， 而共生固氮的變化從＜2 kg N ha-1yr-1到＞200 kg N ha-1yr-1不等［21］。溫帶森林的共生固N 速率從33 kg N ha-1yr-1到150 kg N ha-1yr-1不等［21］。 草地生態系統由于豆科植物往往不是優勢種， 所以共生固N 對生態系統N 固定的貢獻不大， 變化在0.1 kg N ha-1yr-1到10.0 kg N ha-1yr-1之間［21］。 然而， 在有利于豆科植物定植的情況下（如干擾后， 草地開放出足夠的資源空間）， 豆科植物的固N 速率可達＞50 kg N ha-1yr-1［46］。 可見， 豆科植物引種在退化草地生態恢復和人工草地可持續管理方面具有巨大應用潛力。

共生固氮（豆科植物間種／混種） 被認為是比較科學的N 輸入管理方式［47］， 能有效消減氮限制， 阻斷或減緩微生物因土壤養分不足而大量分解土體本身的有機質（SOM） 獲得能量的過程［14］。 大量研究表明固氮類植物具有很強的肥島效應， 能夠增加林冠下有機碳、 速效氮和全氮含量［14］。 在土壤中氮素缺乏時， 固氮植物通過共生固氮從大氣中獲得氮素， 滿足生長需要， 減弱與其它植物對土壤氮素的競爭。 同時固定的氮素可以通過根系分泌或者凋落物的分解轉移給伴生物種， 為非固氮植物提供氮營養［48］。 固氮類植物還可以多種途徑將碳、 磷循環連接起來。 如， 不論在氮飽和還是氮缺乏條件下固氮植物都可以產生更多的磷酸酶［49］， 同時能夠刺激土壤微生物產生更多的磷酸酶， 增加磷的礦化速率［14］。 而磷有效性的增加又可以增大固氮酶活性， 促進生物固氮［50］。

固N 植物具有強大的反饋機制， 可以有效消減植被演替過程中出現的N 脅迫， 對生態系統的持續C 固定能力具有重要意義。 研究表明， 在退化生態系統演替的前12 年， 共生固N 支撐了森林生長（50 000 kg C ha-1） 絕大部分的N 需求［14］。 最近的研究表明， 固N 植物和非固N 植物混種有助于提高植被生產力［51］，土壤C 儲量和土壤微生物多樣性及養分有效性［47］。在溫帶和熱帶地區的相關研究發現， 即使混種林和非固氮植物純林具有相同的植被生產力， 固N 植物群落的土壤C 固定也顯著高于非固N 植物群落［52］。 在時間上， 豆科植物向鄰體植物的N 轉移過程是一個非常高效的過程。 通過凋落物和根系分解， 豆科植物固定的N 可以在49 天到2 年內即轉移給伴生物種［48］。 另外豆科植物固定的N 可以直接通過地下N 轉移向鄰體植物提供大量的N。 同位素示蹤結果顯示， 豆科植物分泌的低分子化合物N 可以通過根系接觸或菌根網絡傳輸， 在標記5 天后， 即發生了N 轉移［53］。 可見，共生固N 對陸地生態系統C 循環具有不可忽視的調控作用。 然而， 在喀斯特地區， 共生固N 驅動的C 固定研究還非常匱乏， 遠遠滯后于該地區生態恢復和碳匯生態補償機制的需求。

1.3 外源N 輸入驅動的C 固定的量化研究方法

對于模擬N 沉降驅動的C 固定率的量化研究， 國際上多采用15N 示蹤法［54］， 研究方法相對比較成熟。共生固N 常用的測定方法比較多， 包括： （1）15N2培養法； （2） 乙炔還原法； （3）15N 自然豐度法； （4）15N 稀釋法； （5） 總氮平衡法或氮累積法； （6） 氮差值法等［55］。 但這些方法多針對共生固氮速率的測定， 適用于固氮和非固氮植物N 轉移途徑和轉移量的定量研究方法發展較晚， 目前主要有15N 富集法，15N 脈沖標記法和15N 自然豐度法等［48］。 就15N 富集法和脈沖標記法來說， 不論是對土壤還是對植物進行15N 標記， 固氮植物與非固氮植物之間的N 轉移仍然是一個難以精確量化的復雜過程［56］。 這不僅是因為15N 富集方法對技術和實驗控制要求比較嚴格， 也與實驗結果的誤判， 以及N 轉移過程中15N 分配的凈效應很難與巨大的N 循環背景通量以及土壤巨大的背景N 庫進行有效區分有關［48］。 同時，15N 富集方法需要滿足3 個前提假設［56］：（1） 單種和混種樣方的非固氮植物利用相同的土壤有效N 庫； （2） 在土壤中， 豆科植物固定的15N 豐度與土壤及其他來源的15N 豐度有明顯差異； （3） 非固氮植物植株樣品的采集必須能夠代表全株的15N 豐度。

與15N 富集方法相比，15N 自然豐度法在N 轉移中的應用相對較新［57］。15N 自然豐度法除了需要滿足上述三個前提假設外， 還必須滿足第四個前提假設， 即在N 轉移過程中沒有顯著的同位素分餾或分餾效應可以量化。 考慮到15N 肥料施用過程中無法保證空間和時間上的一致性，15N 富集法事實上很難滿足假設（1）， 易于導致實驗結果的誤判［56］。15N 自然豐度法不需要高豐度15N 源的人為施用， 相對容易滿足上述三個假設。 Snoeck［57］首次探討了同位素分餾對15N 自然豐度法應用的影響， 并利用無氮水培豆科植物新枝的δ15N 值作為共生固N 的15N 豐度， 提出了改進后的N轉移公式。 然而， 該方法僅僅考慮了豆科植物固N 過程的分餾效應， 并沒有考慮豆科植物向鄰體植物的地上地下N 轉移過程的分餾效應［48］。 Frankow-Lindberg和Dahlin［46］提出利用樣地豆科植物新枝的最小15N 豐度代替無氮水培豆科植物的δ15N 值， 雖然仍然不能量化N 轉移過程分餾效應的影響， 但該實驗方法通過控制試驗和對照對比的方法消除分餾效應的絕對誤差， 且簡潔易行， 結果也比較穩健可靠。

1.4 外源N 輸入影響生態系統C 收支變化的相關機制

N 輸入對生態系統C 收支的變化方向和變化量的影響與兩個方面的機制有關［34］。 一是植被生產力的變化， 其增減取決于生態系統N 限制狀態、 群落物種組成等［30］。 在N 限制生態系統， N 輸入通過提升土壤N 有效性， 促進植物快速生長， 增加植物C 固定及土壤C 輸入［14］。 但在N 飽和生態系統， 正如上文所述， 過量N 輸入造成的負面影響會導致植物死亡率升高， 造成植被碳儲量減少。 第二是地表凋落物和土壤C 的變化， 其影響因素比較復雜， 受C 輸入（包括凋落物， 根系和根系分泌物）、 C 丟失（如DOC 的淋失和土壤呼吸） 和微生物及胞外酶活性三方面的過程和因素控制［28］。 N 輸入通過促進植被生產力提升， 進而增加SOM 輸入， 在有利的土壤環境下土壤C 逐漸積累［15］。 但這種情況在很多生態系統并不常見［32］。 因為， N 輸入會減弱凋落物的難降解性（如C ∶N 比降低） 或改變植物的地下C 分配， 進而引發微生物對土壤存儲C 的分解礦化［34］。 在大部分生態系統， 土壤C的固定主要與N 輸入驅動下凋落物和SOM 分解速率的降低有關［34］。 最近的研究表明， N 輸入對土壤呼吸， 尤其是土壤異氧呼吸具有廣泛的抑制作用［36］。在森林生態系統， N 沉降導致的土壤酸化對凋落物分解和土壤呼吸具有顯著的抑制作用， 也是促進土壤C固定的機制之一［58-59］。

盡管目前大部分研究證實， N 輸入有助于土壤C固定， 但也有部分研究發現在N 限制生態系統， N 輸入會加速SOM 分解， 增加土壤呼吸［34］， 這主要與地表凋落物的輸入有關。 隨著N 限制的消減， 植被生產力的提高， 輸入土壤的凋落物量和凋落物質量隨之升高。 高N 含量凋落物（高質量或高N／Lignin 比凋落物） 的分解速率較高［52］， 大量新鮮SOM 輸入土壤，激發效應導致土壤C 儲量減少或土壤C 固定效應不明顯［60］。 另一方面， 隨著土壤可利用N 水平的增加，植物向地下根系系統的C 投入減少， 這一過程促使更多的C 向植物地表組織分配， 導致土壤C 固定效應不明顯［34］。 微生物， 尤其是真菌共生體對N 輸入的響應也對土壤C 固定有重要影響。 外源N 輸入會削減植被向菌根真菌系統的C 分配， 導致菌根子實體減少，微生物群落結構改變， 菌根真菌和腐生真菌對微生物量的貢獻降低， 進而引起SOM 微生物降解速率升高，造成土壤C 丟失［33］。 土壤微生物對N 輸入的這些響應也反映了植物對真菌共生體依賴性下降， 這也是植物地下C 分配大量收縮的內在原因［61］。

1.5 外源N 輸入對喀斯特生態系統碳循環影響的特殊性

喀斯特生態系統的特殊性決定了該類系統對氮沉降的響應可能有別于其它生態系統。 喀斯特生態系統基巖廣泛出露， 裸露基巖與土壤鑲嵌分布， 降雨過程中水分和可溶性物質在基巖和土壤間的再分配使得有機碳、 氮、 磷、 鉀等養分和水分在基巖周圍的土壤斑塊積累， 導致土壤實際接受的沉降氮量增加。 因此，與其它地區如同緯度的紅壤區森林相比， 相同氮沉降水平對喀斯特生態系統的影響可能具有放大效應。 喀斯特地區土層淺薄、 二元結構發育， 水文過程迅速，徑流及土壤可溶性物質易通過裂隙和地下管道進入地下水系統［62］。 我們最近的研究也表明， 喀斯特坡地降雨過程中， 水分快速入滲， 可溶性養分（如可溶性氮組分） 通過石-土界面和裂隙隨優先流快速流失［63］。 這一特點意味著喀斯特生態系統土壤對沉降氮的截留能力有限， 沉降的氮隨降雨再分配迅速流失， 導致相同氮沉降水平對喀斯特生態系統的影響可能較小。

在受N 限制的喀斯特退化生態系統， 氮沉降水平的增加有助于促進植被生產力提高， 植物凋落物歸還量和歸還質量增加， 這一過程驅動的SOM 輸入可能會促進土壤C 固定， 因為石灰土的高鈣（Ca） 環境對新輸入的C 具有重要的穩定和保護作用， 有助于新輸入C 在大粒級團聚體中的積累［64-65］。 一般而言土壤大團聚體主要由較新輸入的SOM 組成［66］， 而Ca 能夠通過與SOM （C） 形成OM-陽離子復合體進而增強SOM 穩定性［67］。 土壤高Ca 環境也有利于土壤SOM重新分配， 導致穩定性SOM 組分比例增加， 從而促進土壤C 固定［68］。 在英國Rothamsted 實驗站的研究表明長期Ca 添加導致0～23 cm 土壤C 儲量增加了2～20 倍［68］。 然而， 以往關于Ca 對土壤C 固定影響的研究大多基于外源Ca 的添加， 考慮到N 輸入本身對土壤Ca 淋失和土壤老C 的周轉也具有重要影響［10］， 還需進一步研究高Ca 本底條件下土壤C 收支對N 輸入的響應， 明確N 輸入及其驅動的新C 輸入對喀斯特土壤C 固定的影響。

2 結論

綜上所述， 對退化生態系統而言， 生態恢復與碳固定兩個過程是相互耦合的。 前期研究發現， N 是西南喀斯特退化生態系統最主要的限制性養分［9］。 而利用固N 植物促進生態系統N 素固定， 不僅有助于推動植被恢復演替， 提升生態系統C 固定能力， 還可以避免氮肥施用造成的環境污染問題， 為生態系統的可持續管理提供借鑒。 同時， 在區域N 沉降日益增加的背景下， 對N 輸入驅動的C 固定進行研究， 有助于預測評估N 限制消減對區域碳平衡、 生態環境和生態系統穩定性的影響， 也可為我國制定“碳減排” 方面的戰略方案提供重要理論參考。 下一步的研究應從關鍵帶視角深入解析喀斯特生態系統碳循環過程對外源氮輸入的響應趨勢及其機制。