羽毛球運動重塑成年早期的大腦灰質和白質結構*

白學軍 邵夢靈 劉 婷 尹建忠 金 花

羽毛球運動重塑成年早期的大腦灰質和白質結構

白學軍邵夢靈劉 婷尹建忠金 花

(教育部人文社會科學重點研究基地天津師范大學心理與行為研究院;天津師范大學心理學部, 天津 300387) (天津市第一中心醫院放射科, 天津 300192)

以往研究發現, 球類運動員視知覺腦區的結構不同于非運動員, 但這些腦區結構的差異是訓練經歷引起還是天生結構不同所導致的, 尚未可知。本研究擬采用縱向設計, 以處于成年早期的成人非運動員為被試(23~27歲), 隨機分成實驗組和對照組, 實驗組參加12周的羽毛球運動訓練, 對照組在此期間不進行任何有規律的運動訓練, 采集干預實驗前后所有被試的結構像和彌散張量成像數據。結果發現, 實驗組訓練后左下枕葉、顳中回、顳下回灰質體積增加, 雙側內囊后肢、上放射冠各向異性分數(FA)增加, 進一步分析發現, FA增加的原因是徑向擴散系數(RD)下降。提示羽毛球運動可增加成人與視運動知覺有關腦區的灰質容量, 增加纖維束的髓鞘厚度。

羽毛球訓練; 成年早期; 腦可塑性

1 引言

腦可塑性是指在環境或經驗作用下, 腦結構或功能發生變化。腦可塑性已廣泛應用在神經康復、延緩老年人腦衰老、促進青少年腦發育等領域, 并成為近年來的研究熱點。研究已表明音樂家、專業運動員、電子游戲玩家等, 具有某種專業技能的專家的腦結構或功能不同于非專業人員或新手(Abreu et al., 2012; Bishop, Wright, Jackson, & Abernethy, 2013; Gaser & Schlaug, 2003; Gong et al., 2016, 2017; Luo et al., 2012; Park, Lee, Kwon, Lee, & Rhyu, 2015; Wang et al., 2013; Zhang et al., 2013)。

對成人進行運動訓練引起腦可塑性改變的研究發現, 對成人進行3個月的雜耍訓練(Draganski et al., 2004)、射擊訓練(Baeck et al., 2012)或平衡訓練(Rogge, Roder, Zech, & Hotting, 2018)能夠改變成人腦結構或功能。如Rogge等人(2018)對成人分別進行12周平衡訓練和放松訓練發現, 與放松訓練組比較, 平衡訓練組訓練后平衡能力提高, 且與視覺、前庭和自我運動知覺相關的腦區(如視覺聯合皮層、顳上皮層、后扣帶皮層、額上溝和中央前回等腦區)的皮層厚度增加, 殼核體積下降。這表明生活中的運動經歷會改變成人腦可塑性, 但是, 拍類運動訓練是否改變成人腦結構可塑性仍然不清楚。

然而, 對拍類運動的橫向研究結果提示, 拍類運動也可能重塑成人腦結構或功能。如靜息態功能研究發現, 羽毛球運動員的小腦低頻振幅(amplitude of low-frequency fluctuation, ALFF)大于新手, 左上頂葉ALFF小于新手, 左上頂葉和額葉FC大于新手(Di et al., 2012)。電生理研究發現在觀看羽毛球比賽視頻時, 羽毛球運動員枕葉的C1成分(被認為反映了初級視覺皮層電位活動)波幅顯著大于非運動員(Jin et al., 2010)。當觀看徑向運動刺激時, 羽毛球運動員誘發的顳中回的N2潛伏期小于非運動員(作者認為他們所選的電極代表了顳中回) (Hulsdunker, Struder, & Mierau, 2017)。任務態功能研究發現在視覺預期任務中, 羽毛球運動員不僅正確率高于非運動員, 且顳中回激活也高于非運動員(Wright, Bishop, Jackson, & Abernethy, 2011)。

在結構方面, Di等人(2012)發現羽毛球運動員的小腦灰質密度大于新手。而吳殷、張劍、曾雨雯和沈城(2015)發現羽毛球運動員主要在右側中央前回、右側眶額回、左側額上回、左側頂下小葉和左側楔前葉的灰質體積大于非運動員。沈國華等人(2014)比較了籃球運動員和非運動員的腦白質差異, 發現籃球運動員枕中回的各向異性分數(fractional anisotropy, FA)顯著大于非運動員。

但是, 上述研究均為橫向研究, 但這些腦區功能或結構的差異是訓練經歷引起還是天生不同所導致的, 尚未可知。因此, 已有橫向研究結果雖為縱向干預研究的可行性提供了一定的依據, 但拍類運動訓練是否能改變成人腦結構的可塑性仍然不清楚。

最新基于120萬被試的大數據研究發現, 拍類運動是綜合價值最高的體育活動方式, 對于促進心理健康、減少各種致命疾病的患病風險非常有效(Chekroud et al., 2018)。而羽毛球運動是最受國人歡迎的健身運動之一, 羽毛球運動人口達到2億以上, 僅次于跑步人口數(艾瑞咨詢, 2015; 劉凌云, 2018); 其次, 相對于其它拍類運動, 羽毛球運動對場地、個體的技術或身體素質要求較低, 可行性較強。因此以羽毛球運動為模型探討生活中的運動經歷對成人腦可塑性的影響具有較好的普遍性、社會意義和生態效應。

在此, 本研究旨在以羽毛球運動為例考察短時拍類運動訓練是否可以改變成年早期的大腦結構。在干預研究中, 干預時長的設置非常關鍵, 干預時間過短可能觀察不到干預的效果; 而干預時間過長可能導致數據脫落率增加也不利于得到可靠的實驗結果, 另外還可能使干預方案的可行性下降。本研究將干預時長設置為12周, 一是先前研究發現12周的訓練能引發訓練相關腦區的結構變化(如Draganski et al., 2004; Rogge et al., 2018), 二是12周的時長可以最大限度地避免因開學和復習考試而可能產生的被試參與度降低及數據脫落等現象, 也增加了干預方案的可行性。研究以無運動健身習慣的大學生為被試, 隨機分成實驗組和對照組, 實驗組進行12周的羽毛球運動訓練, 對照組在此期間不進行任何規律性的體育運動, 保持原有生活習慣, 采集干預實驗前后所有被試的結構像和彌散張量成像(diffusion tensor imaging, DTI)數據。使用形態學測量(voxel-based morphometry, VBM)和基于追蹤的空間統計(tract-based spatial statistics, TBSS)方法分別考察羽毛球運動經歷引起的腦灰質體積和白質纖維FA的變化。根據上述研究, 運動員的灰質體積或白質FA均大于非運動員, 我們假設：實驗組羽毛球訓練后, 腦灰質體積和白質FA會增加。由于羽毛球運動伴隨著對復雜動態視覺信息的知覺訓練(Hulsdunker et al., 2017), 因此, 羽毛球運動很可能使和視運動知覺有關的腦區發生結構變化。枕葉和顳中回是視運動知覺加工的關鍵腦區, 而且羽毛球運動員的這兩個腦區的功能顯著不同于非運動員(Jin et al., 2010; Hulsdunker et al., 2017; Wright et al., 2011)。此外, 研究表明運動誘導的腦功能可塑性的變化伴隨著腦結構的變化(Wei & Luo, 2010; Wei, Luo, & Li, 2009; Wei, Zhang, Jiang, & Luo, 2011)。據此, 我們假設：實驗組羽毛球訓練后, 結構發生變化的腦區可能位于枕葉和顳中回。

2 方法

2.1 被試

44名大學生有償志愿參加實驗, 隨機分成兩組, 實驗組：原有22名, 其中1名被試由于自身原因未能參加后測, 剩余有效被試21名(男生9名, 女生12名, 平均年齡為24.48 ± 1.17歲, 范圍23歲~27歲), 對照組：原有22名, 其中4名被試未能參加后測, 剩余有效被試18名(男生7名, 女生11名, 平均年齡24.06 ± 0.73歲, 范圍23歲~26歲)。

兩組被試的男女比例、年齡(> 0.05)、受教育程度相匹配, 無顯著差異。所有被試經愛丁堡問卷測定后均為右利手(Oldfield, 1971), 視力正常或矯正正常且不是色盲或色弱, 所有被試身體健康, 無腦外傷史、藥物依賴病史、精神病史、神經病史及家族史, 所有被試均沒有任何體育項目專業或業余的訓練史, 沒有業余時間進行球類項目活動的習慣, 沒有業余時間觀看球類項目比賽的習慣。所有被試均在實驗前簽署了《知情同意書》, 并在實驗結束后獲得一定報酬。本研究通過天津師范大學心理與行為研究院倫理委員會、天津市第一中心醫院倫理委員會批準。

2.2 實驗設計

采用2×2的實驗組、對照組前后測設計。其中組別(實驗組/對照組)是被試間變量, 測試時間(前測/后測)是被試內變量。本實驗包括3個流程：前測、羽毛球訓練、后測。前測和后測的內容一樣, 均為腦結構掃描。只有實驗組參加連續12周的羽毛球訓練, 對照組在此期間不進行任何有規律的體育運動。

2.3 羽毛球訓練

羽毛球訓練在某大學體育館的羽毛球訓練館舉行, 在本研究中, 羽毛球訓練的干預時間為每周3次(周一、周三、周五), 每次1小時, 連續12周。每次的羽毛球訓練包括3個部分, 具體安排如下：第一部分, 老師講解并演示。羽毛球老師講解并演示某個或某些正確的羽毛球運動動作(如, 發球、殺球)或技能(如, 根據對手肢體動作預期球路軌跡, 根據對手所在位置, 將球反擊到左半場或右半場, 前半場或后半場)。這一部分大約持續10分鐘。第二部分, 練習。兩人一組, 練習第一部分講解的動作或技能, 在此期間, 老師觀察每個被試的動作和姿勢, 如有不正確的, 就前去指導。這一部分大約持續30分鐘。第三部分, 自由打球。兩人一組打羽毛球。這一部分大約持續20分鐘。在最后一周的運動中, 老師組織小組賽, 兩人一組, 進行單打比賽。

2.4 腦結構掃描

所有被試使用天津市第一中心醫院西門子3.0T磁共振成像系統進行掃描。T1加權結構像由梯度回波序列(gradient recalled echo sequence, GRE)獲得, 掃描參數如下：TR = 1900 ms, TE = 2.52 ms, 反轉角為9°, FOV = 240 mm × 256 mm, 成像矩陣為240 × 256, 掃描層數176層, 取層方向從右到左, 連續掃描, 層厚1 mm, 間隔0.5 mm, 體素 = 1 mm × 1 mm × 1 mm, 每個被試的掃描時間為4分10秒。

DTI由平面回波成像序列(echo-planar imaging sequence, EPI)獲得, 掃描參數如下：TR = 4200 ms, TE = 0.4 ms, 反轉角為90°, FOV = 230 × 230, 成像矩陣 = 128 × 128, 掃描層數 = 32, 取層方向由下到上, 間隔掃描, 先掃單層, 層厚 = 4 mm, 間隔 = 0.4 mm, 體素 = 1.8 mm × 1.8 mm × 4 mm, 擴散梯度編碼方向64個, B= 0 mm/s、B= 1000 mm/s, 掃描時間4分47秒。

2.5 VBM分析

結構數據預處理在基于MATLAB R2013a (www. mathworks.com/trademarks)的CAT12.5 (http://www. neuro.uni-jena.de)中完成。預處理之前, 首先將T1原始數據轉化成TINF格式的數據; 然后將每名被試的兩次時間點的結構像通過inverse-consistent realignment配準到平均像上; 使用組織概率圖(tissue probability maps, TPM)將每名被試的平均像分割成灰質、白質、腦脊液, 通過使用DARTEL方法達到空間標準化, 將標準化的參數應用到每名被試的每個時間點的結構像中, 得到每名被試每個時間點的標準化的灰質分割圖, 然后進行調制; 檢查標準化的圖像的質量; 將調制后的灰質分割圖進行8 mm × 8 mm × 8mm的空間平滑, 用于接下來的統計分析。

在spm12 (http://www.fil.ion.ucl.ac.uk/spm/)中進行組水平的統計分析, 把顱內體積(intracranial volume, ICV)加入協變量, 進行2 × 2重復測量方差分析, 組別是被試間變量, 測試時間是被試內變量, 顯著水平定義為體素水平上的FWE (family wise error rate, FWE)矯正后< 0.05,> 50 (Everts et al., 2009)。將交互作用顯著的腦區的灰質體積值提取出來, 在SPSS 22.0中進行事后分析(即配對樣本t檢驗)。

2.6 TBSS分析

首先將原始的DTI數據轉換成壓縮的FSL格式的數據, 將原始的T1數據轉換成NIFTI格式的數據。然后在FSL v5.0工具包(https://fsl.fmrib. ox.ac.uk/fsl/)中進行DTI數據的預處理, 步驟包括：渦流矯正, 用來矯正在數據采集過程中, 由頭動和渦流引起的圖像形變; 剝頭皮, 去除頭皮等非腦組織結構, 閾值設置為0.2; 指標結算, 計算出FA、L1、L2、L3指標。最后在虛擬機的終端進行TBSS數據分析, 步驟包括：使用“tbss_1_preproc_*. nii.gz”命令去除預處理得到的FA中的異常值; 使用“tbss_2_reg ?T”命令, 將每個被試的FA圖非線性配準到標準的FA模板FMRIB58_FA_1mm中; 使用“tbss_3_postreg ?S”命令, 生成所有被試的平均FA圖和平均FA骨架; 使用“tbss_4_prestat 0.2”命令, 生成一個平均的FA骨架的mask, 并將這個mask投射到每個被試的個體空間, 每個被試均生成一個FA骨架。

將所有被試的FA骨架在FSL v5.0里進行2×2重復測量方差分析的非參數統計分析, 進行置換檢驗5000次, 顯著水平設置為無閾限的團塊增強(Threshold-free cluster enhancement, TFCE)水平矯正< 0.05。統計結果圖被定位到JHU ICBM-DTI- 81白質模板中。將有顯著交互作用的FA值提取出來,在SPSS 22.0中進行事后分析(即配對樣本t檢驗)。

2.7 ROI分析

FA反映了水分子在白質纖維中軸向和徑向擴散的比例。為了進一步分析導致FA變化的原因, 將TBSS結果中交互作用顯著的FA對應的腦區作為感興趣區(regions of interest, ROIs), 提取每個ROI的軸向擴散系數(axial diffusivity, AD)和徑向擴散系數(radial diffusivity, RD), 然后在SPSS 22.0中對AD和RD進行重復測量方差分析。

3 結果

因本研究主要關注組別和測試時間的交互作用, 即訓練干預是否引發了腦結構的變化, 因此僅報告交互作用結果。

3.1 灰質體積結果

組別和測試時間交互作用顯著的腦區有：左顳下回、左下枕葉、左顳中回(見圖1)。事后檢驗結果顯示, 實驗組訓練后, 上述腦區的灰質體積顯著增加(s< 0.001); 對照組左顳下回、左下枕葉前后測無顯著差異(s> 0.05), 左顳中回灰質體積下降(< 0.001)。見圖2、表1。此外, 將兩組被試在前測的上述腦區的灰質體積進行獨立樣本t檢驗, 結果顯示, 兩組被試的上述腦區在前測均無顯著差異(s > 0.05)。左下枕葉：(37) = 1.33,= 0.191 > 0.05。左顳下回：(37) = 1.91,= 0.065 > 0.05。左顳中回：(37) = 0.91,= 0.369 > 0.05。

3.2 白質結果

組別和測試時間交互作用顯著的腦區有：雙側內囊后肢、雙側上放射冠(見圖3)。將這4個腦區的FA信號值提取出來, 在SPSS中進行事后檢驗分析, 結果顯示, 實驗組訓練后上述腦區的FA均顯著增加(s< 0.05), 對照組上述腦區的FA顯著下降(s< 0.05), 見表2。

FA增加可能是AD增加、RD減少, 或兩種結合, 為了進一步證明FA增加的原因, 以交互作用顯著的腦區為ROIs, 分析每個ROI的AD和RD的變化。共4個ROIs：左內囊后肢、右內囊后肢、左上放射冠、右上放射冠。結果顯示, 在AD方面, 4個ROIs的交互作用均不顯著(s> 0.05)。在RD方面, 雙側內囊后肢(左：(1, 37) = 19.13,< 0.001, η= 0.34; 右：(1, 37) = 29.01,< 0.001, η= 0.44)、雙側上放射冠(左：(1, 37) = 15.68,< 0.001, η= 0.30; 右：(1, 37) = 34.70,< 0.001, η= 0.48)交互作用均顯著。簡單效應結果顯示, 實驗組訓練后, 雙側內囊后肢、右上放射冠顯著下降了(s < 0.01), 左上放射冠前后測無顯著差異(> 0.05); 對照組后測的雙側內囊后肢、雙側上放射冠顯著增加了(s < 0.01)。見圖4、表3。

4 討論

本研究考察了羽毛球運動對成年早期腦結構可塑性的影響, 灰質體積方面, 結果顯示實驗組訓練后左側下枕葉、顳中回、顳下回灰質體積增加; 而對照組顳中回灰質體積減小, 表明羽毛球運動可增加成人與視運動知覺加工有關腦區的灰質容量。白質方面, 實驗組訓練后雙側內囊后肢、上放射冠表現為RD下降引起的FA增加, 而對照組這些腦區表現為RD增加引起的FA下降, 表明羽毛球運動可能增加了成人白質纖維的髓鞘厚度。

研究發現實驗組訓練后左下枕葉灰質體積增加的結果與我們假設一致。下枕葉是紋外視覺皮層的一部分, 最近研究(Hu et al., 2018)表明紋外視覺皮層有編碼運動信息的神經元(方向選擇神經元), 這類神經元對運動對比非常敏感, 這在圖形?背景分離中起重要作用。有行為學研究表明, 在隨機點陣范式中, 羽毛球運動員的連貫性運動判斷能力優于非運動員(孔麗娜等, 2012), 下枕葉灰質體積增加可能與羽毛球運動過程反復在靜態的場地和動態的球及對手間進行運動信息編碼有關。在羽毛球運動場景中, 對手的動作與飛行的羽毛球和靜止的背景環境, 構成了運動對比刺激。

圖1 交互作用顯著的灰質體積腦區

注：該圖為MNI空間下的軸狀圖, 圖中左為右半球, 右為左半球。A：左下枕葉(= ?33,= ?78,= ?6,= 111,= 60.50,< 0.001), B：左顳下回(= ?44,= ?50,= ?9,= 127,= 56.18,= 0.001), C：左顳中回(= ?51,= ?39,= 8,= 79,= 51.08,= 0.002)。

圖2 灰質體積變化圖

顳中回和加工生物運動(Grezes et al., 2001; Peuskens, Vanrie, Verfaillie, & Orban, 2005)及理解他人動作意圖有關(Lestou, Pollick, & Kourtzi, 2008; Pelphrey, Morris, & McCarthy, 2004)。如, 讓被試觀看由點光源組成的人體做生物運動(如, 走路)比觀看剛體運動能夠引起雙側顳中回更大的激活(Grezes et al., 2001)。讓被試觀看兩個不同運動目的的行為比觀看兩個相同目的行為的點光源運動, 引起顳上溝更大的激活(Lestou et al., 2008)。更直接地, 研究發現該腦區參與運動過程中的視知覺任務(Abreu et al., 2012; Bishop et al., 2013; Wright et al., 2011)。如, 在觀看打羽毛球視頻片段進行視覺預期時, 羽毛球運動員顳中回激活高于非運動員(Wright et al., 2011)。一定持續時間的羽毛球訓練后成人顳中回灰質體積的增加很可能與羽毛球運動過程伴隨豐富的動態信息和準確的視知覺預期需求有關。羽毛球運動是一項有高度時間制約的對抗性運動, 視覺預期球的落地點對贏得比賽非常關鍵, 而視覺分析對手的生物運動、理解對手動作意圖對正確判斷球的落地點(進行視覺預期)非常重要。行為實驗已證明, 專業羽毛球運動員的視覺預期能力優于非運動員或新手(Abernethy & Zawi, 2007; Alder, Ford, Causer, & Williams, 2014; Jin et al., 2011), 本實驗所屬項目下的另一個實驗確實發現, 被試進行3個月的羽毛球訓練后, 對羽毛球的視覺預期能力顯著提高(Liu et al., 2017)。

表1 兩組被試交互作用顯著腦區的灰質體積值(M ± SD)

圖3 FA交互作用顯著的腦區

注：該圖為MNI空間下的軸狀圖, 圖中的左為右半球, 右為左半球。A：左內囊后肢(= ?24,= ?11,= 15,= 32,= 0.045), B：右內囊后肢(= 25,= ?13,= 15,= 253,= 0.019), C：左上放射冠(= ?27,= ?18,= 21,= 79,= 0.040), D：右上放射冠(= 29,= ?17,= 21,= 22,= 0.049;= 27,= ?20,= 25,= 6,= 0.050;= 21,= ?17,= 39,= 126,= 0.044)。綠色：平均FA骨架。底圖：標準空間MNI152圖。

表2 兩組被試的FA值(M ± SD)

圖4 4個ROIs腦區的RD變化圖

本實驗觀察到實驗組訓練后顳下回灰質體積增加可能與羽毛球運動改變了成人對羽毛球動作模式的再認有關。研究發現, 顳下回和專家的專業領域的模式再認有關(Bilalic, Langner, Erb, & Grodd, 2010)。Bilalic等人(2010)比較了象棋專家和新手在象棋有關的視覺搜索任務中的表現及其神經機制, 發現專家對擺放正常的棋局的視覺搜索優于新手, 表明專家的專業領域的模式再認能力優于新手; 腦成像結果發現象棋專家在模式再認任務中,顳下回激活高于新手, 作者認為顳下回參與象棋中的模式再認。大量研究表明特定領域的專家比普通人有較好的專業領域內的模式再認能力(Bilalic et al., 2010; Hohmann, Troje, Olmos, & Munzert, 2011; Smeeton, Ward, & Williams, 2004)。如, 籃球運動員、足球運動員、冰球運動員對特定動作、隊友和對手的位置的回憶和再認優于非運動員或新手。專家具有專業領域的模式再認優勢, 這和專家儲藏了大量的專業領域的模式, 并且能夠快速區分和比較觀察到的模式和儲藏的模式有關(Abernethy, 1996)。在本研究中, 實驗組進行多次重復的羽毛球練習, 可能獲得了一些專業知識, 如特定的羽毛球動作結構, 這些知識有助于模式再認, 即將看到的對手的動作信息和已有的模式進行比較, 做出預期判斷。

白質方面, FA反映了水分子在白質纖維中軸向和徑向擴散的比例, FA越大說明水分子在軸向的擴散程度大于在徑向的擴散程度。FA增加有三種可能：AD增加、RD下降或AD增加結合RD下降。而本實驗研究結果發現實驗組訓練后雙側內囊后肢、上放射冠FA增加, 是由RD下降導致的。FA變化受多種因素影響, 如神經元數量、密度、直徑、髓鞘厚度(Beaulieu, 2002; Blumenfeld-Katzir, Pasternak, Dagan, & Assaf, 2011)。已有研究表明, AD對軸突損傷敏感(Sun, Liang, Cross, & Song, 2008; Zhang et al., 2009); 而RD對髓鞘損傷敏感, RD下降和髓鞘增加有關(Kim et al., 2007; Song et al., 2002; Zhang et al., 2009)。如, Zhang等人(2009)以白鼠為被試, 對白鼠的脊髓進行人為損壞, 結果發現, RD增加和髓鞘解體成正相關。Song等人(2002)比較了顫抖鼠和健康鼠的多個纖維束的髓鞘厚度、AD和RD, 結果發現, 顫抖鼠表現出髓鞘損失, 且RD大于健康鼠, 但是AD和健康鼠無差異。因此, 本實驗發現實驗組羽毛球訓練后呈現出RD下降引起的FA增加的生理基礎可能和羽毛球訓練引起的纖維束髓鞘厚度增加有關。

上放射冠向上投射到大腦皮層的運動區、前運動區, 向下到達內囊后肢和大腦腳。內囊是由聯系大腦皮層和腦干、脊髓的上、下行纖維組成的白質板。而內囊后肢包含的皮質脊髓束, 更是運動、感覺傳導纖維高度集中的部位。本實驗觀察到短期羽毛球運動后內囊后肢和上放射冠發生FA變化, 提示該部分白質具有較強的結構可塑性, 這一結果和文獻相符。先前研究發現, 不同類型的短期訓練(3周的視空間運動訓練, Wang, Casadio, Weber, Mussa-Ivaldi, & Parrish, 2014; 4周的左手序列運動訓練, Reid, Sale, Cunnington, Mattingley, & Rose, 2017)均可引發這部分白質FA的增加。如Wang等人(2014)發現3周的視空間訓練后, 成人被試內囊后肢、上放射冠FA增加, RD減少。短期訓練后發生的FA變化被認為是反復進行某項運動或運動學習的結果, 和個體在該活動項目上的行為改善有關(Reid et al., 2017; Wang et al., 2014)。綜合起來, 我們推測, 本實驗中實驗組訓練后由RD下降導致的FA增加也可能是由于神經元髓鞘厚度增加引起的, 是羽毛球運動學習的結果, 這可以使白質在運動過程中更好更快地完成中樞和外周神經系統間的信息傳遞。

表3 兩組被試4個ROIs腦區的RD值(M ± SD)

但是, 本實驗結果和以有長期(10年以上)訓練經歷的專家(音樂家, Schmithorst & Wilke, 2002; 高爾夫運動員, Jancke, Koeneke, Hoppe, Rominger, & Hanggi, 2009)為對象的研究結果并不一致。這些研究發現, 從幼年開始接受音樂訓練的音樂家比非音樂家的內囊和放射冠的FA更低; 高技能高爾夫運動員比低技能高爾夫運動員和非運動員的內囊后肢有更低的FA。這些作者認為下降的FA和更熟練的、自動化的動作有關。結果不一致的可能性很多, 有可能運動誘發的白質FA變化具有項目特異性, 羽毛球是一項對抗性球類運動, 運動過程中與他人的互動較多, 且對視運動知覺有較高要求, 而音樂訓練、高爾夫運動是非對抗性訓練且對視運動知覺沒有較高需求。也可能運動誘發的FA變化是非線性的。也或者, 是實驗設計上的差異引起的, 和本研究結果一致的研究均為縱向研究, 而以專業選手為對象的研究均為橫向研究。這些可能性需要在將來的研究中, 設計更為嚴謹的實驗設計來分離和確定。

出乎我們的預期, 實驗還觀察到了對照組腦結構的變化, 實驗后對照組顳中回灰質體積的下降、白質FA下降。這一現象可能符合大腦畢生發展的規律。大量研究發現, 個體大腦的灰質體積在兒童期甚至更早的發育期就開始了下降(Ge et al., 2002; Kalpouzos et al., 2009; Pfefferbaum et al., 1994; Sowell et al., 2003; Tamnes et al., 2013)。如Pfefferbaum等人(1994)以161名年齡在3個月到70歲的健康人為被試, 測量腦容量, 發現灰質體積在4歲時達到峰值, 之后開始下降。Tamnes等人(2013)對處于發育期的8~19歲被試的灰質體積進行了2.6年的追蹤, 也得到了類似的結果。他們發現許多皮層的年下降率超過1%, 在20歲時, 下降最多的腦區在額葉、外側顳葉。一項考察白質纖維在生命全程中變化的研究表明, 大部分白質較早達到成熟, 如枕葉、額葉的白質FA在青少年后期達到最大值, 50%的皮質脊髓束體素在20歲左右達到峰值, 然后呈下降趨勢(Westlye et al., 2010)。更值得注意的是, 有干預研究表明, 在短時間跨度內, 對照組的腦容量下降達到統計學顯著水平, 如, Lovden等人(2012)以年輕人(20~30歲)為實驗對象, 實驗組參加4個月(42天, 每天50分鐘)的導航訓練(在虛擬的動物園中尋找動物), 對應的對照組執行和實驗組相同運動量的走路任務。結果發現實驗組的海馬(與導航有關)灰質體積增加了, 而對照組的海馬體積下降了, 該作者認為這是正常的與年齡相關的下降現象。Thomas等人(2009)對平均32.5歲的健康被試, 進行了三次結構像掃描, 第一次與第二次掃描間隔2周, 在此期間, 沒有對被試進行任何干預; 第二次與第三次掃描間隔2周, 在此期間, 對被試進行一項每次25分鐘, 共6次的視運動訓練(操縱桿任務)。結果發現, 在無干預階段, 雙側海馬旁回、右腦島、右楔前葉的灰質密度顯著下降了。因此, 我們推測, 本實驗觀察到的對照組顳中回灰質體積下降屬于大腦畢生發展的正常現象。

但是, 如果以“非拍類運動”如室內跑步為對照組, 是否可能觀察不到顳中回下降的現象？或者說, 對照組顳中回的變化是因為沒有進行運動而非沒有進行羽毛球運動引起的？雖然本研究因為沒有設置活動對照組而無法直接排除這種可能性, 但間接的文獻綜合提示這種可能性存在的概率很低。首先, 已有研究發現顳中回和視運動知覺有關(Peuskens et al., 2005); 而Sumiyoshi, Taki, Nonaka, Takeuchi和Kawashima (2014)對小鼠進行7天的跑籠運動訓練發現, 運動皮層和視覺皮層灰質體積增加, 該作者認為運動區的變化和運動量有關, 視覺腦區的變化和環境的豐富度有關。這提示, 即使本研究設置了“室內跑步”這樣的活動對照組, 跑步組和羽毛球運動組也只能是在運動量上匹配, 但無法經歷如羽毛球組那樣豐富的視覺動態環境, 二組可能在運動皮層的變化上差異不顯著, 但難以推斷二組在視知覺相關腦區的變化上差異不顯著。其次, 我們另一個橫斷研究比較了羽毛球運動員、短跑運動員和普通成人的運動知覺, 結果發現羽毛球運動員的知覺敏感性顯著高于短跑運動員和普通成人, 但后二者間的差異不顯著; 具體到徑向運動, 羽毛球運動員的知覺敏感性顯著高于短跑運動員和普通成人, 普通成人的顯著高于短跑運動員(Liang et al., 2019. 審稿中)。這證明單純的跑步可能不易引起個體運動知覺的行為變化, 提示單純的跑步可能也不易引發個體與視運動知覺相關腦區的結構或功能變化。無論如何, 更直接的有力證據需要未來更嚴謹的實驗設計結合單變量、多變量模式分析方法來考察該問題。

本實驗采用干預研究得出了一些結論, 擴展了以往橫向研究的結果。但是本研究也存在一些問題, 需要進一步研究, 第一, 已有研究表明灰質體積和白質FA在訓練過程中是呈非線性變化的(Draganski et al., 2004; Scholz, Klein, Behrens, & Johansen-Berg, 2009), 而本實驗僅采集了訓練前后的兩個時間點的數據, 難以考察腦可塑性變化和訓練時間的關系, 未來研究可以在訓練過程中采集多個時間點的數據。第二, 本實驗的干預時間較短(12周), 結果和以接受過十幾年運動訓練經歷的被試為對象的研究結果的可比性較差。今后的研究中可延長訓練時間、加強訓練強度。第三, 本實驗沒有應用如隨機點陣等范式直接分析比較被試在羽毛球訓練前后視運動知覺敏感性的變化, 難以推斷本研究觀察到的腦結構的變化與個體視運動知覺行為表現上的變化之間的關系。未來研究可以增加行為測量, 以更直接地揭示腦功能區結構變化與行為變化間的關系。第四, 雖然本實驗將被試隨機分成了兩組, 但是不能完全控制視力水平的基線差異。雖然還沒有研究發現, 非盲人的視力水平與腦可塑性存在相關; 以往研究也沒有考慮視力水平在運動引發腦結構可塑性中的作用(Bezzola, Merillat, Gaser, & Jancke, 2011; Draganski et al., 2004; Hamzei, Glauche, Schwarzwald, & May, 2012; Jonasson et al., 2017; Lakhani et al., 2016; Reid et al., 2017; Rogge et al., 2018; Taubert et al., 2010; Tavor, Botvinik-Nezer, Bernstein-Eliav, Tsarfaty, & Assaf, 2019)。但是, 我們不能完全排除基線視力水平在運動訓練引發腦結構變化中的作用, 因此, 未來的干預實驗應該控制被試的基線視力。第五, 本研究的對照組為“不進行任何體育運動訓練”, 雖然使用這種設置得出的結果能夠說明羽毛球作為一種運動訓練, 能夠改變成人腦結構; 但是, 不能直接有力地證明這種腦結構變化是羽毛球運動訓練的特異性結果。因此, 未來研究可以以非拍類運動訓練, 如室內跑步為活動對照組, 進一步研究該問題。

5 結論

短期羽毛球訓練可增加成人與視運動知覺有關的腦功能區的灰質容量, 增加成人內囊后肢和上放射冠這兩個纖維束的髓鞘厚度。總之, 成年早期的腦灰質和白質均具有一定的可塑性。

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Altered structural plasticity in early adulthood after badminton training

BAI Xuejun; SHAO Mengling; LIU Ting; YIN Jianzhong; JIN Hua

(Key Research Base of Humanities and Social Sciences of Ministry of Education, Academy of Psychology and Behavior, Tianjin Normal University, Tianjin 300387, China) (Faculty of Psychology, Tianjin Normal University, Tianjin 300387, China) (Department of Radiology, Tianjin First Center Hospital, Tianjin 300192, China)

Brain imaging studies have found that the athletes engaged in racquet sports showed different brain structure and function based on expert-novice paradigm. However, the present findings cannot fully interpret the role of sport experience in brain plasticity. For example, it is still not clear whether such differences in brain structure are due to training experience or innate differences. The aim of the present study was to investigate whether young adults' brain structures are influenced by a short period of badminton training experience.

A group of young adults (23 ~ 27 years) without any professional or amateur sports training were recruited to take part in the experiment. They were randomly divided into either the experimental group (21 non-athletes) or the control group (17 non-athletes). Participants in the experimental group were trained for 12 weeks (one hour each time and three times each week), and participants in the control group did not attend any regular sport trainings during this period. Structure imaging and diffusion tensor imaging (DTI) techniques were used to assess the effects of badminton training on the brain structural plasticity in young adults. T1 images and DTI data for all participants were collected before and after the intervention. Voxel-based morphometry (VBM) and Tract-based spatial statistics (TBSS) were used to perform a whole-brain analysis of the T1 and DTI data respectively. A 2 (participant group: experimental group, control group) × 2 (test time: pretest, posttest) repeated measure ANOVA was used to perform statistical analysis.

The results showed that there were significant interactions between participant group and test time for the gray matter volume in the left inferior occipital lobe, middle temporal gyrus and inferior temporal gyrus. Specifically, participants in the experiment group exhibited increased gray matter volume in the above brain regions after the training, whilst participants in the control group showed decreased gray matter volume in the left middle temporal gyrus at posttest as compared to pretest. Furthermore, for the participants in the control group, there were no significant differences between pretest and posttest in the volume of left inferior occipital lobe and inferior temporal gyrus. In relation with the white matter microstructures, the experiment group had increased fractional anisotropy (FA) in the bilateral posterior limb of internal capsule and the superior corona radiate in posttest as compared to pretest. And the increased FA was induced by decreased radial diffusivity (RD). In contrast, the control group had decreased FA and increased RD in the above fibers at posttest relative to pretest.

Taken together, these results suggest that badminton training increased the gray matter volume in the brain regions related to visual motion perception processing and increased the myelin sheath thickness of the fibers associated with motor learning. These results imply that in early adulthood, the gray matter and white matter of the brain might have plasticity to some extent.

badminton training; early adulthood; brain plasticity

2018-11-08

* 國家自然科學基金項目(31471003)。

金花, E-mail: jinhua@mail.tjnu.edu.cn

B845; G804

10.3724/SP.J.1041.2020.00173