調蓄河湖群菹草(Potamogeton crispus L.)功能性狀特征及其與環境因子的關系

朱天順,王麗虹,何 亮,蔣萬祥,申恒倫,*,陳 靜,蘇 朋,韓慶香,曹 特,潘保柱

1 棗莊學院生命科學學院,棗莊 277160 2 南昌大學鄱陽湖環境與資源利用教育部重點實驗室,南昌 330031 3 中國科學院水生生物研究所,淡水生態與生物技術國家重點實驗室,武漢 430072 4 西安理工大學水利水電學院,西安 710048

南水北調東線工程跨越長江、淮河、黃河、海河四大流域,連通高郵湖、洪澤湖、駱馬湖、南四湖、東平湖等調蓄湖泊,沿京杭大運河逐級輸水北上,向黃淮海平原東部和山東半島供水[1]。調水工程改變著調蓄河湖水文過程,影響著水體和底質環境條件[2- 4]。由于調蓄河湖固有的水體屬性,即使單一的水位變化也關聯著水體光照、營養、沉積物等環境因子的變化[5- 6]。這種由調水工程引起的調蓄河湖中多重環境因子的關聯變化,將會給沉水植物產生何種影響值得深入研究。

植物功能性狀可反映植物應對環境變化的適應策略,是跨區域和跨尺度比較植物特征的重要指標,常用于揭示植物個體和群落隨環境變化的潛在機制[7-8]。沉水植物長期應對水體復雜多變的環境條件,在生理、形態、繁殖等方面形成了一系列高度可塑的功能性狀組合[9- 11]。沉水植物可通過改變株高、葉面積、根長、莖分枝數、生物量分配等來適應水體環境的改變[12-15],如微齒眼子菜(PotmogetonmaackianusA. Benn)可通過降低莖分枝數與密度,增加地上部分生物量分配來適應水深增加[9,12]；苦草(VallisnerianatansL.)可通過增加葉片碳、氮、磷含量應對水下弱光[13-14]；水位升高后,菹草可通過增加株高、提高生長速率來適應深水脅迫[15]。

菹草廣泛分布于我國南北各省區淡水水體,是南水北調東線河湖中常見的沉水植物,同時也是這些區域冬春季沉水植物群落的主要建群種,對水域生態系統的初級生產力、營養元素的生物地球化學循環以及清水穩態的維持發揮著重要作用。本研究以我國南水北調東線河湖優勢沉水植物菹草為研究對象,比較調蓄河湖間植物功能性狀差異,分析植物性狀與環境因子間的關系,探討植物對異質生境的適應策略,研究結果可為闡釋調水工程對調蓄河湖沉水植物群落的影響機制提供重要參考。

1 材料與方法

1.1 研究區域

南水北調東線工程自南向北依次連通高郵湖、洪澤湖、駱馬湖、南四湖、東平湖5個調蓄湖泊,沿京杭大運河及其平行河道向北輸水,工程橫跨北亞熱帶和南暖溫帶兩大氣候帶,沿線區域年均降雨量500—1000 mm,由南向北逐步遞減。調蓄湖群均屬淺水性湖泊,平均水深2.0—5.0 m,受季風氣候降水量影響,沿線河湖豐枯季節水位懸殊,水位年際波動較大,連續豐水年與枯水年交替出現。調蓄湖群沉水植物群落物種組成不盡相同,高郵湖主要優勢種為菹草、微齒眼子菜和金魚藻(CeratophyllumdemersumL.)[16]；洪澤湖現有沉水植物4科4屬7種,菹草、蓖齒眼子菜(PotamogetonpectinatusL.)為主要優勢種[17]；駱馬湖主要優勢種為菹草和微齒眼子菜[18-19]；南四湖現有沉水植物6科6屬12種,菹草、蓖齒眼子菜及穗狀狐尾藻(MyriophyllumspicatumL.)為優勢種[20]。東平湖現有沉水植物僅菹草和穗狀狐尾藻2種,菹草為優勢種[21]。春季時,菹草為調蓄河湖沉水植物群落的主要建群種。

1.2 樣品采集及指標測定

于2018年4月對高郵湖、洪澤湖、駱馬湖、南四湖、東平湖5個調蓄湖泊和京杭運河進行野外調查。結合菹草種群分布格局,兼顧隨機與均勻原則,在調蓄湖群及沿線河道共設調查樣點74個,樣點水深范圍為1.0—2.0 m(圖1)。

圖1 調蓄河湖采樣點位圖Fig.1 Sampling sites of the channel river and impounded lakes DP：東平湖 Lake Dongping；HZ：洪澤湖 Lake Hongze；LM：駱馬湖 Lake Luoma；YH：京杭運河 Beijing-Hangzhou Grand Canal；NS：南四湖 Lake Nansi；GY：高郵湖 Lake Gaoyou

每個樣點處采用面積為0.2 m2的水下鐮刀隨機采集3個樣方,每個樣方選取1株健壯完整的菹草植株,洗去泥沙和附生物,裝入封口袋后置于低溫保溫箱內帶回實驗室,選取18個表征植物適應策略的功能性狀進行測定(表1)。每個樣點采集混合水樣和表層泥樣,連同植物樣品一同帶回實驗室用于理化指標測定。水體葉綠素a(Chla)、總氮(TN)、氨氮(NH4-N)、硝氮(NO3-N)、總磷(TP)、正磷酸鹽(PO4-P)、硅酸鹽(SiO4-Si)含量以及底泥含水率(Sw)、有機質含量(So)測定參照湖泊生態調查觀測與分析方法[22]。現場用塞氏透明度盤測定樣點水體透明度(SD)；采用美國YSI公司EXO2多參數水質分析儀測定水體溫度(T)、溶解氧(DO)、pH、電導率(Cond)、溶解性總固體(TDS)、濁度(Tur)；采用美國Li-Cor LI- 1500光照計分層測定水體光合有效輻射(PAR)并計算水體消光系數(K),K由公式K=(1/Z)ln(I0/Iz)得出,式中I0為表層PAR,Iz為水深z處的PAR。

1.3 統計分析

單因素方差分析(One-way ANOVA)用于比較調蓄河湖間環境因子和植物功能性狀均值差異,分析之前,對數據的正態性和方差齊性進行檢驗,必要時進行對數、平方根等數據轉換,方差總體顯著時,采用Gabriel多重比較法進行均值間的多重比較。多元排序方法用于揭示環境因子與植物功能性狀的關系,在排序前先對功能性狀矩陣進行除趨勢對應分析(Detrended Correspondence Analysis, DCA)。本研究的DCA結果表明,最大的梯度長度為2.65,因此運用冗余分析(Redundancy analysis,RDA)方法進行排序分析；Monte Carlo置換檢驗(置換次數=999)用于篩選對植物功能性狀具有顯著影響的環境因子(P<0.01)。單因素方差分析通過PASW Statistics 18.0實現；冗余分析采用R 3.5.1數據包vegan進行；圖形制作由Origin 8.5完成。

表1 植物功能性狀及其測定方法

2 結果與分析

2.1 環境因子特征

對東線調水工程調蓄河湖間18個環境因子比較分析,結果表明,除CODMn(F=1.29;P=0.27)、Tur(F=0.93;P=0.93)和So(F=1.34;P=0.25)外,TN、NO3-N、NH4-N、TP、P-PO4、SiO4-Si、Chla、TDS、SD、K、T、Cond、pH、DO和Sw在不同河湖間差異達到極顯著水平(P<0.01)。

2.2 功能性狀特征

2.2.1 功能性狀變異分析

調蓄河湖群18個功能性狀中,按照性狀變異系數從小到大依次為：葉寬、莖直徑、葉長、莖干物質比、葉干物質比、葉面積、株高、莖節長、相對莖長、莖葉比、葉厚、莖節數、莖重、葉片數、株重、比葉面積、葉重、莖分支數(表2)。7個調蓄河湖間,按照所有性狀變異系數平均值從大到小排序依次為：南四湖下級湖、洪澤湖和京杭運河、高郵湖、東平湖、南四湖上級湖、駱馬湖(表2)。同一性狀在不同河湖間變異程度各異,如株高在南四湖下級湖變異系數為0.54,而上級湖的變異系數僅為0.17(表2)。同一湖泊內不同性狀變異系數也不盡相同,如高郵湖內葉寬的變異系數為0.19,而比葉面積的變異系數高達0.83(表2)。

表2 調蓄河湖功能性狀變異系數

PH：株高Plant height；BN：莖分支數Branch number；IN：莖節數Internodes number；IL：莖節長Internodes length；SD：莖直徑Stem diameter；RSL：相對莖長Relative stem length；LN：葉片數Leaf number；LT：葉厚Leaf thickness；LL：葉長Leaf length；LW：葉寬 Leaf width；LA：葉面積 Leaf area；RLA：相對葉面積 Realtive leaf area；PW：株重 Plant weight；SW：莖重 Stem weight；LW：葉重 Leaf weight；SLR：莖葉比 Stem leaf ratio；SDWR：莖干物質比 Stem dry weight ratio；LDWR：葉干物質比 Leaf dry weight ratio；MCVL：河湖所有性狀變異平均 Mean CV of lake；性狀平均和河湖平均采用平均值±標準誤差

2.2.2功能性狀差異比較

在莖性狀方面,株高(F=31.40;P<0.01)、莖分支數(F=20.89;P<0.01)、莖節數(F=10.34;P<0.01)、莖節長(F=12.60;P<0.01)、莖直徑(F=9.75;P<0.01)和相對莖長(F=11.04;P<0.01)在河湖間差異達到極顯著水平。駱馬湖株高和莖分支數顯著高于其他河湖,運河和南四湖下級湖株高最矮,東平湖和南四湖下級湖莖分支數最少(圖2)；洪澤湖和駱馬湖莖節長顯著高于其他河湖,運河莖節長最短(圖2)；洪澤湖和南四湖上級湖莖直徑最大,高郵湖莖直徑最小(圖2)；南四湖和東平湖相對莖長最大,駱馬湖相對莖長最小(圖2)。

圖2 調蓄河湖間莖性狀比較(平均值±標準誤差)Fig.2 Comparison of the stem traits among channel river and impounded lakes (mean ± SE)

在葉性狀方面,河湖間葉片數(F=16.00;P<0.01)、葉厚(F=7.10;P<0.01)、葉長(F=4.83;P<0.01)、葉寬(F=11.19;P<0.01)、葉面積(F=9.64;P<0.01)和比葉面積(F=17.63;P<0.01)差異極顯著。高郵湖、洪澤湖、駱馬湖葉片數最多,東平湖和南四湖下級湖葉片數最少(圖3)；而東平湖和南四湖下級湖比葉面積顯著高于其他調蓄河湖(圖3)；駱馬湖葉長、葉寬、葉面積均最大(圖3)；東平湖葉片最厚(圖3)。

圖3 調蓄河湖間葉性狀比較(平均值±標準誤差)Fig.3 Comparison of the leaf traits among channel river and impounded lakes (mean ± SE)

在生物量分配方面,河湖間株重(F=14.10;P<0.01)、莖重(F=25.01;P<0.01)、葉重(F=13.20;P<0.01)、莖葉比(F=17.21;P<0.01)、莖干物質比(F=13.20;P<0.01)、葉干物質比(F=7.15;P<0.01)差異極顯著。駱馬湖株重(洪澤湖除外)、莖重和葉重均顯著高于其他調蓄河湖(圖4)；東平湖莖葉比、莖干物質比最大,南四湖葉干物質比顯著小于其他河湖(圖4)。

圖4 調蓄河湖間菹草個體生物量分配比較(平均值±標準誤差)Fig.4 Comparison of the biomass allocation of P. crispus among channel river and impounded lakes (mean ± SE)

2.3 功能性狀與環境因子的關系

沉水植物功能性狀與環境因子的冗余分析(RDA)結果表明,18個環境因子解釋了功能性狀方差變異的49.43%,不能解釋的變異為50.57%。其中,第一、二排序軸的特征值分別為4.98和1.00,分別占總特征值的60.51%和12.17%,分別解釋了性狀變異的27.68%和5.57%。Monte Carlo置換檢驗結果表明,在P<0.01水平下對功能性狀特征具有顯著影響的環境因子為NO3-N(R2=0.12)、NH4-N(R2=0.24)、SiO4-Si(R2=0.21)、Cond(R2=0.15)、pH(R2=0.24)、TDS(R2=0.17)和Sw(R2=0.12)。

從圖5可看出,pH、T、Chla、SiO4-Si、TN、NO3-N是第一軸的主要影響因子,第二軸與K、TP、PO4-P、CODMn、SD、Tur、Sw、DO相關度較高。排序結果表明,多數功能性狀位于排序圖的外圍,說明功能性狀主要受到特定環境因子的影響。依據功能性狀與環境因子箭頭連線垂直投影距離,得出功能性狀與環境因子對應關系如下：葉片數、葉重、莖分支數、株重、莖重、莖直徑、葉厚與Chla相關性高；莖節數、株高、莖節長主要受到水體SD影響；葉面積、葉長、葉寬對水體TN、NO3-N、SiO4-Si響應顯著；莖、葉干物質含量與水體PO4-P、DO含量密切相關；莖葉比對NH4-N、So響應明顯；比葉面積和相對莖長與pH高度相關。

圖5 環境因子和功能性狀的RDA排序圖Fig.5 RDA biplot of environmental parameters and functional traits in channel river and impounded lakesCODMn：高猛酸鹽指數 Permanganate index；Tur：濁度 Turbidity；TN：總氮 Total nitrogen；NO3-N：硝氮 Nitrate nitrogen；NH4-N：氨氮 Ammonia nitrogen；TP：總磷 Total phosphorus；PO4-P：正磷酸鹽 Orthophosphate；SiO4-Si：硅酸鹽 Silicate；Chla：葉綠素a Chlorophyll a；TDS：總溶解性固體 Total dissolved solids；SD：透明度 Transparency；K：消光系數 Extinction coefficient；T：水溫Water temperature；Cond：電導率 Conductivity；pH：酸堿度 pH value；DO：溶解氧 Dissolved oxygen；So：底泥有機質 Sediment organic matter content；Sw：底泥含水率 Sediment water content

3 討論

3.1 調蓄河湖菹草功能性狀響應策略

沉水植物多數功能性狀都具有較高的可塑性,能夠單獨或聯合對環境異質性做出系列響應[11-12,15]。研究發現,運河和南四湖下級湖菹草種群表現出較高的莖分支數、株重變異,高郵湖和洪澤湖具有較高的比葉面積、株重變異,南四湖上級湖和東平湖莖分支數、葉片數變異最大,駱馬湖為比葉面積、葉厚變異最大,各調蓄河湖菹草種群在功能性狀權衡策略上表現出一定的性狀選擇性,且表現出多樣化的性狀可塑性,這可能是由每個調蓄河湖中影響菹草種群的主導環境因子不同所致[23- 26]。7個生境異質的河湖間,按所有性狀的平均變異系數從高到低依次為南四湖下級湖、洪澤湖和京杭運河、高郵湖、東平湖、南四湖上級湖、駱馬湖,表明不同調蓄河湖間功能性狀組合的響應對策有所差異,南四湖下級湖的菹草種群在異質生境中,通過權衡關系形成的性狀組合多樣化程度較高,駱馬湖性狀組合可塑性最低。因此,不同調蓄河湖菹草種群通過權衡關系形成了特定且多樣的性狀組合。

3.2 調蓄河湖功能性狀差異來源

菹草種群功能性狀種內變異較大,18個性狀中有13個性狀的變異超過了0.30,尤其是莖分支數(CV=1.03)、葉重(CV=0.85)、比葉面積(CV=0.69)、株重(CV=0.66)、葉片數(CV=0.62)變異甚至達到0.60以上,表明菹草種群具有較高的性狀可塑性和功能多樣性,河湖間種群分化程度較高。本研究中,環境因子只解釋了約50%的功能性狀變異,表明河湖間菹草功能性狀變異并非由環境因子單獨決定,可能由生物遺傳、個體間相互作用、個體發育等因素共同決定[27- 29]。每個調蓄湖泊中的菹草種群可能由一個或多個種群發展而來,這些種群可能在原有湖泊中已經發展了多個世代,在長期的進化中形成了特定的功能性狀特征[27]。個體發育可能是造成功能性狀差異的另一原因,已有研究表明沉水植物個體發育引起的功能性狀變異約占總變異的5%—76%[28]。同時,個體間資源競爭、密度效應等相互作用引起的性狀趨異也是一個不容忽視的因素[29]。菹草種群的功能性狀差異對于沉水植物多樣性和生態系統功能穩定性具有重要作用,能夠增強種群對異質生境的適應能力。

3.3 調水工程運行對調蓄河湖菹草種群功能性狀的影響

調水工程的運行改變著調蓄河湖環境因子,影響著菹草種群的發展[5-6,24]。本研究所選定的18個環境因子可歸為營養因子(TN、NO3-N、NH4-N、TP、PO4-P、SiO4-Si、CODMn、DO)、光照因子(K、SD、Tur、TDS、Chla)、底泥因子(Sw、So)以及非資源型物理因子(T、Cond、pH)四類,依據環境因子與功能性狀的RDA排序結果,我們發現,葉性狀主要受營養因子(氮和硅)影響,體現了菹草種群氮、硅元素營養收支狀況[10,14]；莖性狀與光照因子(藻類和透明度)密切相關,是菹草適應水下弱光的優先響應性狀[15]；底泥因子(底泥有機質)對莖、葉生物量分配起主導作用,體現了植物在水、泥營養之間的策略選擇[25- 26]。通過對調蓄湖群環境因子結果比較發現,調水前端調蓄湖營養因子、懸浮物等高于后端調蓄湖,隨調水工程的運行,沿線各調蓄湖水體營養升高,光照條件變弱,加之河湖水位升高,使得后端調蓄湖群中菹草種群向著適應弱光、高營養的方向發展。另一方面,調水工程的運行加強了調蓄河湖間水流運動,利于不同菹草種群間繁殖體的遷移,打破了原有種群間的生殖隔離,加大了遺傳物質的交流,使得種群間功能性狀差異性變小,多樣性減少,減弱了菹草種群對多變水環境的適應能力。

致謝：野外調查得到徐同良、相元泉、何浩然的幫助,特此致謝。