植物應答非生物脅迫的信號轉導途徑研究進展

肖 暢,彭 婷

(1.湖北廣播電視大學 導學中心，湖北 武漢 430000；2.贛南師范大學 生命科學學院，江西 贛州 341000)

隨著全球氣候的惡劣變化，近年來干旱、低溫、高鹽等非生物脅迫對植物生長的影響顯得尤為突出。為了應對環境壓力帶來的影響，植物逐漸進化出相應的適應機制或生長習性來避免傷害。了解植物應對非生物脅迫的調控機制，對于有效提高其抗性至關重要[1]。

植物非生物脅迫應答主要分為三個階段：一是植物對環境脅迫的感知，從而產生逆境信號；二是逆境信號在植物體內傳導和逐級放大；三是受體細胞對逆境信號產生反應，導致逆境相關功能基因的表達，從而產生抗逆性[2]。目前研究表明，植物感知非生物脅迫刺激后，主要有三種信號轉導途徑：脫落酸(Abscisic acid，ABA)信號轉導途徑、鈣離子(Ca2+)信號轉導途徑、促分裂素原活化蛋白激酶(Mitogen-activated protein kinase，MAPK)級聯途徑[3,4]，但這三種信號轉導途徑之間又存在著錯綜復雜的交互關系。本文對這三種信號轉導途徑進行了綜述和比較，推測出一條非生物脅迫環境下調節氣孔關閉的Ca2+和MAPK介導的ABA信號轉導途徑。以期理清其復雜的信號交叉關系，為植物抗逆研究提供一定理論依據。

1 ABA信號轉導途徑

ABA在植物的生長發育、脅迫應答等許多生理過程中發揮著重要的作用。這些生物學過程受到復雜的調控網絡的嚴格控制，包括ABA的穩態、信號轉導以及與其它信號通路之間的交叉調控。ABA作為一種長距離信號介導植物整個的逆境應答過程，同時作為一種細胞內信號分子激活逆境相關基因的表達[4]。水分缺失和高鹽脅迫誘導植物ABA的積累，ABA的積累調控相關基因的表達以及氣孔的關閉[5]。最新研究表明，葉片可能是ABA生物合成的主要部位，干旱脅迫時在保護細胞中誘導氣孔關閉[6]。

在ABA信號中起作用的分子元件中，蛋白激酶和磷酸酶在調解信號網絡中起著中心作用。在擬南芥中ABA信號轉導早期信號級聯的中心是由三個蛋白質組成的中央信號模塊：其中PYR/PYL/RCAR(Pyrabactin Resistance/Pyrabactin resistance-like/Regulatory component of ABA Receptor)被認為是ABA信號轉導的受體，PP2C(Protein Phosphatase 2C，蛋白磷酸酶2C)是負調控者， SnRK2s(SNF1-Related Protein Kinases type 2，蔗糖非酵解蛋白激酶2)是正調控者[7]。Romero等(2012)在柑橘基因組中鑒定了與擬南芥同源的6個PYR/PYL/RCAR、5個PP2Cs、2個SnRK2s，是ABA感知和信號轉導途徑的核心元素[8]。葡萄ABA核心信號至少由7個ABA受體、6個PP2Cs和6個SnRK2s組成[9]。

1.1 ABA受體

ABA受體是ABA信號轉導的主要成分，受到泛素連接酶、硝酸酶和激酶的調節。擬南芥中的ABA受體激酶CARK1、CARK6通過與ABA受體相互作用正調控ABA信號調控因子[10,11]。此外，ABA信號的接收與轉導受到蛋白質翻譯后的泛素化修飾調控。如26S蛋白酶體能夠降解ABI1[12]，RING類型的泛素連接酶如擬南芥RING1A促進ABA受體的降解，作為負調控因子參與ABA信號途徑的調控[13]。

被子植物PYL受體被分為三個亞族(I，II，III)。擬南芥基因組編碼14個RCARs，分為三個亞族，亞族I包括RCAR1-4，亞族II包括RCAR5-10, 亞族III包括RCAR11-14，雖然這些蛋白高度保守，但是基因表達模式存在顯著差異[14]。柑橘中與擬南芥ABA受體同源的六個基因分別命名為CsPYR1、CsPYL2、CsPYL4、CsPYL5、CsPYL8和CsPYL9，其中CsPYL8和CsPYL9屬于亞族I，CsPYL4和CsPYL5屬于亞族II，CsPYR1和CsPYL2屬于亞族III，聚集在同一亞族的蛋白質具有更高的相似性[8]。

1.2 PP2Cs

PP2Cs是高等植物中最大的蛋白磷酸酶家族，主要有ABI1、ABI2、HAB1、AHG3/AtPP2CA、AHG1等，擬南芥PP2Cs家族基因的A亞族成員已經被證實負調控ABA信號轉導途徑[6]。例如，擬南芥中AtPP2CA以及水稻中OsPP2C50和OsPP2C55是氣孔關閉時ABA信號的主要負調控因子[15]。在柑橘脫水過程中，CsPP2C基因負調控ABA的變化，并且比ABA受體對ABA的調控更加敏感[8]。ABA可通過抑制RGLG1 E3連接酶的豆蔻酰化，使其從質膜轉移到細胞核，從而降解PP2CA，達到增強植株對外源ABA、鹽脅迫和滲透脅迫的響應[16]。何紅紅等(2018)從葡萄基因組中鑒定克隆得到27個PP2C家族基因，根據進化分析將其分為10個亞族，并且不同亞族在響應逆境脅迫過程中作用也不一樣[17]。

1.3 SnRK2s激酶

SnRK2s激酶受到滲透脅迫的激活，是將ABA信號傳遞給整個植物細胞的主要蛋白激酶。擬南芥基因組中包含有十個SnRK2s成員，被分為三個亞族，其中III類SnRK2s主要通過ABA處理被激活，它們在ABA作用下使多種蛋白質發生磷酸化反應[15]。激活后的SnRK2s同時可磷酸化下游的膜通道蛋白和轉錄因子，如SLAC1(SLOW ANION CHANNEL1，慢陰離子通道1)、KAT1(POTASSIUM CHANNEL IN ARABIDOPSIS THALIANA 1，擬南芥鉀通道)等控制氣孔運動[7,15]。其中SnRK2.6，屬于OST1(Open Stomata 1)，在ABA調控氣孔開閉過程中起著至關重要的作用[19]。SnRK2s已經在多個物種中被證實具有保守的抗非生物脅迫功能[20]。在葡萄中VvSnRK2.1和VvSnRK2.6作為ABA信號通路中的重要因子，參與干旱條件下的氣孔調節[9]。SHAO(2014)在蘋果基因組中確定了14個假定的SnRK2序列，根據系統進化樹表明，與單子葉植物水稻和玉米的蛋白質相比，MpSnRK2與葡萄和擬南芥的SnRK2更為接近，且大部分家族成員在多種非生物脅迫中發揮作用[21]。從野生蘋果中克隆得到的MpSnRK2.10在擬南芥和蘋果中超表達表明其在干旱脅迫和ABA信號中的積極調節作用[20]。

(注：A圖是無ABA參與的，PP2Cs抑制SnRK2s活性，從而無法將信號傳導到下游靶基因。B圖是ABA參與之下，抑制PP2Cs，激活SnRK2s，活性SnRK2s激酶磷酸化下游靶基因，包括AREB/ABF轉錄因子、陰離子通道和NADPH氧化酶，從而誘導ABA反應。)

如圖1所示，脅迫會促進ABA與其受體PYR/PYLs/RCAR結合，接著與PP2C形成ABA-PYLs-PP2C三元復合體，導致PP2C與SnRK2二元復合體解體，恢復磷酸化活性的SnRK2激活響應干旱脅迫的轉錄因子，如ABA應答元件ABRE結合因子(ABFs)，促使其特異性誘導靶基因表達增強植株抗旱性的功能蛋白，如LEA蛋白、滲透調節蛋白和抗氧化酶等[22～25]。Boneh(2012)等采取酵母雙雜交系統在葡萄中鑒定了上述ABA核心信號轉導成分之間48種不同的相互作用組合[9]。說明植物在不同路徑之間的選擇能力能夠使其適應特定的不良環境。

2 Ca2+信號轉導途徑

Ca2+是真核生物中最通用的第二信使，幾乎參與了信息處理的各個方面[26][27]。細胞內鈣水平在外界刺激下的波動被稱為鈣波，由細胞內的Ca2+感受蛋白感知，并將這些信號傳遞到下游反應。目前已知鈣信號感受蛋白有鈣調素(Calmodulin, CaM)和類鈣調素(CaM-like protein, CML)、鈣調磷酸酶B蛋白(Calcineurin B like proteins ，CBLs)、鈣依賴蛋白激酶(Ca2+dependent protein Kinases , CDPKs)三大類，它們都含有與Ca2+結合的EF-手型結構域，即螺旋-環-螺旋模體[28]。

2.1 Ca2+/CaM/CML途徑

CaM最早是在1967年美籍華人張槐耀在研究動物細胞時發現的[29]。CaM是一種小分子量單鏈可溶性球蛋白，含有一對EF-手性結構域，參與低溫、水分和鹽等多種非生物脅迫信號轉導途徑[29,30]。CaM作為一種受體蛋白，在真核生物中高度保守，在擬南芥中，7個基因家族編碼4個CaM亞型，它們之間只有1-5個氨基酸差異[30]。李聞博等在水稻中證實了CaM的同源基因OsCaM1-1和 OsCaM1-2參與ABA在逆境脅迫中的信號轉導[31]。玉米遭受水分脅迫時ABA的積累是CaM基因(CaM1、CaM2、CaM3)表達的關鍵因素，推測CaM基因在干旱脅迫信號路徑中可能屬于ABA依賴型[32]。

CML與CaM在結構上相似，也由EF-手型結構域組成，并且具有與Ca2+結合的能力，然而它們的序列相似性較低，CML在擬南芥中含有50個亞型[33]。根據前人研究，AtCML9 、AtCML37和AtCML42等CLMs參與生物或非生物脅迫，其中AtCML9突變體與正常植株相比對ABA敏感性增加，對鹽脅迫和水分虧缺的耐受性增強[34]。在番茄中，ShCML44的表達受到冷害、干旱、滲透脅迫和ABA等因素的誘導[35]。到目前為止，包括激酶、磷酸酶、離子轉運體、代謝酶以及轉錄因子在內的大量蛋白被確定為CaM/CML的靶點[36]。

2.2 Ca2+/CBL-CIPK途徑

CBLs是Ca2+的另外一個感受器，含有保守的4個EF手型結構域，本身缺乏激酶結構域，特異地與靶蛋白-CBL相互作用蛋白激酶(CBL Interacting Protein Kinases ，CIPKs)形成Ca2+-CBL-CIPK復合體調控相關生理學過程(圖2)[36]。研究表明CBL-CIPKs可通過參與ABA信號轉導調控植物非生物脅迫應答，如在擬南芥中過表達CBL1、CBL9、CIPK1和CIPK6能夠增加植株抗旱性[37-39]。在梨基因組中鑒定得到28個CIPK家族成員，大多數PbCIPKs在非生物脅迫響應中發揮重要作用，例如PbCIPK22, -19, -18, -15, -8, -6作為鹽和滲透脅迫的核心調控因子[40]。另外從梨基因組中克隆的PbCBL1可能參與ABA、GA等多種信號轉導途徑，在逆境脅迫下發揮作用[41]。

不同的CBL-CIPKs家族成員在ABA信號轉導中表現出不同的特點。與野生型擬南芥相比，缺失突變體cbl9在脅迫處理下能過積累更多的ABA，說明CBL9為ABA信號轉導途徑的負調控者[42]。AtCBL9可特異性結合AtCIPK3，通過超表達AtCBL9/AtCIPK3復合物，證實該復合物負調控ABA介導的信號轉導。與CBL9高度同源的CBL1卻顯示出與CBL9完全不同的功能。盡管cbl1突變體表現出對非生物脅迫的高度敏感，但是CBL1可能通過不依賴于ABA的信號途徑響應非生物脅迫。另外，擬南芥cbl1/cipk15雙突變體顯示出對外源ABA更加敏感，說明 CBL1-CIPK15負調控ABA信號轉導途徑[43]。Wang等(2018)證實在干旱脅迫下小麥TaCIPK27在轉基因擬南芥中參與ABA介導的氣孔關閉，并且通過依賴于ABA的途徑提高植株抗性[43]。

2.3 Ca2+/CDPKs途徑

CDPKs 是一類鈣調素依賴型的絲氨酸/蘇氨酸蛋白激酶，CDPKs 家族成員具有4個主要的結構域：N-末端可變區(N-terminal variable domain)，蛋白激酶結構域(protein kinase domain)，自我抑制區(autoinhibitory)和鈣調素樣結構域(calmodulin-like domain)，調控區是鈣結合區，共有4個與 Ca2+結合的 EF -手性結構域(Ca2+結合位點)[44]。CaMs 和CBLs 需與相應的靶蛋白結合才能進一步傳導信號，CDPKs 因本身具備蛋白激酶結構域，不需要與其它蛋白結合即可與底物發生作用[36](見圖2)。干旱、低溫、高鹽等非生物脅迫都會導致植物體內 Ca2+濃度升高，Ca2+濃度變化激活了特定部位的 CDPK，通過磷酸化相應的底物，將鈣信號放大，并向下游傳遞，最終激活了類 LEA(胚胎后期豐富蛋白)基因及 DRE/CRT(Dehydration Responsive Element/C-repeat)類基因的表達[45][46]。

CDPKs 介導的ABA信號轉導途徑在模式植物擬南芥中研究比較深入。非生物脅迫下CDPK介導的ABA信號轉導途徑非常復雜，CDPK家族成員可能在ABA信號轉導途徑中形成了一個正向和負向調控的回路[48]。擬南芥中 CPK4、CPK11、CPK3和CPK6正調控ABA信號路徑，其中CPK3和CPK6對保衛細胞陰離子通道的調節起著重要作用[30]。而CPK12通過磷酸化ABF1、ABF4、ABI2，從而負調控ABA信號途徑[49]。CPK21和CPK23也是ABA信號的負調控因子。Wei等(2014)從水稻中克隆的OsCPK9能通過調節氣孔關閉和增強植株的滲透調節能力來提高植株抗旱性，并且過表達OsCPK9的植株相對于野生型表現出對ABA更敏感，耐鹽性更強[49]。另外，OsCPK12可以通過減少活性氧(reactive oxygen species, ROS)的積累來增加對ABA的敏感性并提高植株的耐鹽性[50]。

3 MAPK級聯信號途徑

MAPK通路是位于第二信使和激素下游的常見的信號元件，在植物對各種脅迫的反應中起著中心作用[51]。MAPK級聯反應參與干旱、鹽、低溫等多種非生物脅迫響應的信號轉導，其由促分裂原活化蛋白激酶激酶激酶(mitogen-actived protein kinase kinase kinase，MAPKKK或MKKK或MEKK或MAP3K)、促分裂原活化蛋白激酶激酶(mitogen-actived protein kinase kinase ，MAPKK或MKK或MEK或MAP2K)和促分裂原活化蛋白激酶(mitogen-actived protein kinase， MAPK或MPK)三種蛋白激酶組成，這些蛋白激酶按時間順序依次被磷酸化激活并調控基因的表達，產生抗氧化類物質及一些滲透調節物質，從而對細胞起到保護和損傷修復的作用[46][52]，見圖3。擬南芥基因組編碼20個MAPKs，10個MAP2Ks和80個MAP3Ks[53]。這些基因家族成員的排列可能會產生數千個不同的組合級聯，從而產生微小差別的刺激特異性反應。

3.1 MAPKs

根據結構和序列的相似性，擬南芥中MAPKs被分為四個組，其中一組含有T(蘇氨酸)-D(天冬氨酸)-Y(酪氨酸)磷酸化基序，其它三組含有T-E(谷氨酸)-Y基序。MAPKs、MPK3、MPK4和MPK6能被非生物脅迫和ABA激活。已經在擬南芥、水稻、玉米、豌豆、小麥等植物中證實ABA能夠直接誘導MAPKs的表達，而且MAPKs參與ABA調控的抗氧化防護系統、氣孔關閉等信號途徑[54]。例如玉米ZmMPK7、ZmMPK17、ZmMPK3以及ZmSIMK1都受ABA誘導表達[4]。Danquah等(2014)證實ABA可以調控包括MAP3K17/18、MKK3和MPK1/2/7/14的整個MAPKs級聯[4]。

擬南芥MPK9和MPK12的雙突變體mpk9-1/12-1蒸騰失水量大，而且對ABA及H2O2介導的氣孔反應不敏感，另外，ABA和Ca2+均不能激活mpk9-1/12-1保衛細胞中的陰離子通道，說明MPK9和MPK12在保衛細胞ABA信號通路中作用于ROS的下游、陰離子通道的上游[55]。另外MAPK級聯基因MKK1和MPK6也被證實是ABA信號的正向調節因子[56]。蘋果中分別與擬南芥MPK6和MPK13高度同源的MdMPK1和MdMPK2是ABA信號的正向調節因子[57]。香蕉中克隆的MaMAPK1基因也在ABA信號轉導過程中參與脅迫應答[58]。

3.2 MAP2Ks

擬南芥MAP2Ks同樣可以分為四組(A、B、C、D)，并且MAP2Ks是ABA誘導MAPK級聯的關鍵因素，其中A組的2名成員(MKK1和MKK2)在MPK4/MPK6上游對應激反應起作用[4,51]。B組中唯一的成員MKK3可能在擬南芥遭受損傷時作為MPK8的上游激活因子發揮作用，維持ROS的動態平衡[59]。擬南芥原生質體經過低溫和鹽脅迫處理后特異地誘導MKK2，并且直接靶向MAPK4和MAPK6。MEKK1很可能作為MKK2的上游激活因子，形成MEKK1-MKK2-MPK6/MPK4級聯信號途徑在植物抗低溫和鹽脅迫中發揮作用[60]。豌豆中MAP2K抑制劑能同時抑制ABA誘導的氣孔關閉以及脫水基因的表達[61]，說明MAP2K可能參與ABA調節氣孔關閉。

3.3 MAP3Ks

相較于MAPKs和MAP2Ks，研究者對數量較多的MAP3Ks了解相對較少。擬南芥MAP3Ks可以分為MEKK亞族、Raf亞族和ZIK亞族[4]。其中MEKK亞族由20個成員組成，可以進一步劃分為A1-A6六個亞群，A1由四個蛋白組成(MEKK1-MEKK4)。目前對MEKK1的研究最多，低溫、鹽、干旱、機械損傷均能誘導擬南芥中MEKK1的表達[62]。蘋果中克隆的MdRaf5在擬南芥中過表達可以明顯提高其抗旱性[63]。在水稻中過表達MAPKKK家族成員DSM1(Drought Hypersensitive Mutant1，干旱高度敏感突變體1)，能增強植株對干旱和氧化脅迫的抗性[64]。Li等(2017)第一次證實了MAPKKK家族成員MAPKKK18主要通過下游MAPKK3參與植物抗旱性。MAPKKK18能夠被滲透脅迫和ABA顯著誘導，并且過表達能夠快速誘導氣孔關閉，增強抗旱性[65]。這些研究結果都表明MAPK級聯反應在植物響應非生物脅迫時具有重要的地位。

4 討論

氣孔是一種特殊的表皮結構，由孔周圍的兩個保衛細胞組成，它們能夠感知和整合來自內外環境的各種信號。干旱、低溫、高CO2、黑暗、ABA、乙烯等都能誘導氣孔關閉[66]。在調節氣孔開閉的信號傳遞中，受ABA激活的S型(slow-sustained)和R型(rapid-transient)細胞膜陰離子通道引起細胞膜極化，促使K+通過電壓依賴性K+通道流出胞外，從而降低了保衛細胞的膨壓，最終導致氣孔關閉。在擬南芥中，S型和R型離子通道分別由SLAC1和ALMT12/QUAC1(ALUMINUM-ACTIVATED MALATE TRANSORTER12/QUICKLY ACTIVATING ANION CHANNEL 1)編碼，兩者都受ABA核心信號模塊PYR/PYL/RCAR-PP2C-SnRK2的調控[66]。

越來越多的研究表明ABA誘導的氣孔調節涉及到ROS、NO、Ca2+、MAPK等信號分子的參與。在穩態條件下，植物的活性氧ROS處于一個動態平衡的狀態。植物在應激條件下的代謝失衡誘導ROS的積累，其可使ROS作為保護細胞中ABA信號的第二信使發揮作用，觸發防御機制[67]。遺傳學研究表明，呼吸爆發同源氧化酶(respiratory burst oxidase homolog，NADPH氧化酶)是ABA信號轉導中ROS生成的關鍵酶，而Rboh是編碼NADPH氧化酶的基因。Kwak(2003)證實擬南芥atrbohD/F雙突變阻斷了ABA誘導的氣孔關閉、ROS的積累以及Ca2+濃度增加，而外源H2O2處理atrbohD/F雙突變株系能重新激活Ca2+通道并且誘導氣孔關閉，證實了RbohD和RbohF在保衛細胞ABA信號傳導中的作用，同時也說明ROS參與了氣孔關閉的信號轉導過程[67]。進一步研究表明ABA通過OST1的激活以及磷酸化NADPH氧化酶，從而導致ROS的積累[5]。另外，Drerup等(2013)研究證明RBOHF(RESPIRATORY BURST OXIDASE HOMOLOG F)受Ca2+-CBL活化的激酶CIPK26磷酸化，產生ROS[68]。表明NADPH氧化酶可能通過ABA和Ca2+依賴的磷酸化機制雙重調控ROS的生成，從而影響氣孔的關閉。

當ABA引起氣孔關閉時，常常引起細胞內Ca2+濃度增加。研究表明ABA與Ca2+信號形成緊密的信號網絡，共同參與脅迫刺激下植物氣孔關閉的調控。保衛細胞S型陰離子通道的活化是調節氣孔開關的關鍵因素，受到三種不同激酶系統的協同調控：SnRK2、CBL/CIPKs以及CDPKs[69]。在細胞中，ABA可以被ABA受體識別，從而抑制PP2Cs活性，在沒有ABA的情況下，這些PP2Cs不僅可以抑制SLAC1，還可以抑制磷酸化激酶CBL/CIPKs。Huang等認為ABA調節氣孔關閉主要通過不依賴于Ca2+的蛋白激酶OST1途徑和依賴于Ca2+的CDPK途徑。通過使用細胞內雙筒微電極技術，證實擬南芥保衛細胞中ABA誘導的Ca2+信號少數產生于氣孔關閉之前，大多數發生在氣孔關閉期間，并且Ca2+信號加速了氣孔的關閉[70]。

另外CDPK功能缺失突變體的研究證明了鈣感受蛋白在ABA誘導的氣孔關閉中的功能。在cpk8、cpk10、cpk3/6雙突變體、cpk5/6/11/23四突變體中，ABA誘導的氣孔關閉受損[71-73]，但是cpk4/5/6/11突變體中ABA仍可誘導氣孔關閉，CPK23的缺失反而增強了植株的抗旱性[74]。它們到底是如何相互作用調節氣孔關閉的還需進一步研究。

5 結論

植物在長期應對非生物脅迫的過程中逐漸進化出相應的適應機制，形成多通路的信號轉導途徑，顯而易見的是應對每種脅迫都沒有特定的線性信號途徑，而是形成一個相互連接的信號網絡，這要求我們從整體上來認識各種脅迫信號的交叉關系。

結合以上分析，推測出一條可能的脅迫環境下調節氣孔關閉的Ca2+和MAPK介導的ABA信號轉導途徑(圖4)： ABA結合受體PYR/PYL/RCAR，抑制PP2C活性，從而激活SnRK2蛋白激酶OST1以及CDPK，活化的OST1直接與SLAC1結合磷酸化，介導保護細胞的陰離子釋放，促進氣孔關閉。OST1同時還磷酸化NADPH氧化酶，導致H2O2和NO積累。H2O2通過抑制PP2C活性，導致產生更多的OST1，從而形成一個正向的反饋環，介導氣孔關閉。OST1和ROS激活鈣離子通道，引起細胞內鈣離子濃度升高，另一方面ROS激活胞內蛋白激酶或蛋白磷酸酶系統，如MPK9和MPK12，這兩個MAPKs正向調節ABA介導的氣孔關閉，但還需要進一步研究來確定具體的調控機制。其中，Ca2+濃度的升高經過一系列的蛋白激酶級聯反應調節相關基因的表達，同時也促進ABA的積累，而ABA又反饋性地促進Ca2+濃度增加。鈣離子信號激活CBL/CIPKs和CDPKs，從而活化SLAC1，調節氣孔關閉。

筆者主要探討了脅迫環境下氣孔關閉涉及到的Ca2+和MAPK介導的ABA信號轉導途徑，而各信號途徑如何共同作用調控脅迫基因的表達，在未來的研究中還需要進一步將非生物應激反應的信號途徑整合到一個綜合的信號網絡中。此外，目前植物的非生物脅迫研究大多都是在無菌、單一脅迫條件下進行的，而在實際的自然條件下脅迫環境更為復雜，并且植物與昆蟲和微生物共存，關注植物對同時發生的多種非生物脅迫的反應以及信號之間的相互作用是后續研究需要考慮的方向。