騰格里沙漠東南緣不同類型生物土壤結皮對土壤有機碳礦化的影響

李云飛,都 軍,張 雪,謝 婷, 李小軍

1 中國科學院西北生態環境資源研究院沙坡頭沙漠研究試驗站, 蘭州 730000 2 中國科學院大學, 北京 101408 3 甘肅農業大學林學院, 蘭州 730070

生物土壤結皮(Biological Soil Crusts, BSCs)占干旱區地表活體覆蓋的40%以上[1],是荒漠生態系統的重要組成部分,也是干旱區碳收支的關鍵影響因素[2- 3]。BSCs的發育和演替從以藻類為主到以地衣為主、最后演替到以蘚類為主的過程中,有機碳含量增加了3—22倍[4- 6],而其呼吸作用釋放的碳占土壤呼吸碳釋放總量的比例從18%增大到60%[3,7- 8]。盡管目前BSCs對碳循環的影響研究受到了廣泛關注,但都集中在其對土壤碳截存、土壤呼吸以及生物活性碳等方面的影響[3- 8]。Muoz-Rojas等[4]的研究發現,藍藻結皮覆蓋土壤三個月之后土壤有機碳含量從0.6 g/kg增加到了1.9 g/kg；Zhao等[3]研究發現,從流沙到藻類、地衣和苔蘚結皮覆蓋的土壤,土壤呼吸碳釋放量從56.6 g cm-2a-1增加到128.8 g cm-2a-1。這表明BSCs的演替過程顯著改變了土壤碳收支過程,然而,目前關于BSCs對有機碳礦化的研究較為缺乏,特別是BSCs發育和演替對碳礦化影響的研究尚未見報道,這使得對BSCs的生態功能及其對生態系統碳循環過程的貢獻認識不足。

土壤有機碳礦化是全球碳循環的重要組成部分,也是陸地生態系統到大氣碳通量的最大組成部分[9]。它不僅為植物生長提供了礦物質營養,也為微生物降解有機質提供了能量[10]。土壤有機碳礦化過程受水分、溫度、外源有機質、土壤質地、土地利用方式、土壤pH和土壤微生物數量及活性等環境因子的影響[10- 15]。它對水分和溫度的敏感性是反映全球變化影響陸地生態系統的重要指標[16],通常,土壤有機碳礦化速率隨水分和溫度的增加而增大,且水分和溫度對其影響具有同時性[12]。已有研究表明,生物土壤結皮的拓殖和定居對土壤理化性質、水文特征和微生物特性等存在顯著影響[2,17- 19]。特別是伴隨著生物土壤結皮的演替過程,結皮層碳氮含量等理化性質及微生物群落組成及其對表層土壤生態水文過程的影響發生了明顯的變化,Dümig等[20]發現由藻類結皮演替到蘚類結皮,結皮層有機碳含量增加了1.8倍；Liu等[21]的研究發現隨著生物土壤結皮的演替,土壤微生物豐度和多樣性呈逐漸增加趨勢。生物土壤結皮自身的演變及其對表層土壤調控作用改變了環境因子,因而可能影響SOC礦化過程,并對生態系統碳循環和碳平衡產生影響。

騰格里沙漠東南緣屬于荒漠化草原和草原化荒漠的過渡帶,地表廣泛分布著藻類、地衣和蘚類等隱花植物形成的BSCs,它們在沙區生態系統生態水文過程中發揮著重要作用[22]。本研究擬通過對研究該區天然植被區不同類型BSCs及去除結皮土壤碳礦化速率及碳釋放量及其與土壤理化性質及水熱因子的關系,揭示BSCs及其演替對土壤碳礦化的影響,探討生物土壤結皮發育對土壤碳礦化過程的關鍵影響因素,為進一步認識BSCs的生態功能、了解BSCs在生態系統碳循環過程中的貢獻提供科學依據。

1 材料與方法

1.1 研究區概況

研究區位于騰格里沙漠東南緣、中科院沙坡頭沙漠試驗研究站以西22 km的紅衛天然植被區(37°32′—37°26′ N,105°02′—104°30′ E),海拔約1300 m。該區為荒漠化草原和草原化荒漠的過渡帶,也是沙漠和綠洲的過渡帶,地勢自西北向東南呈階梯狀傾斜。據多年氣象數據顯示,該區年均溫為10℃,月均最高溫25℃,月均最低溫-6.3℃；多年平均降水量為186.2 mm,其中80%左右集中在7—9月,多以小降水事件為主,小于10 mm的降水在次數和總量上分別占85%和49%；最大蒸發量為2300—2500 mm,約是降水總量的20倍。年均風速2.9 m/s,風向以西北風為主。植被以深根系灌木和半灌木以及草本植物為主,主要有油蒿(Artemisiaordosica)、駝絨藜(Ceratoideslatens)、檸條錦雞兒(Caraganakorshinskii)、狹葉錦雞兒(C.stenophylla)、刺葉柄棘豆(Oxytropisaciphylla)、茵陳蒿(A.capillaries)、小畫眉草(Eragrostisminor)、霧冰藜(Bassiadasyphylla)、無芒隱子草(Cleistogenessongorica)、冠芒草(Enneapogonborealis)和小車前(Plantagominuta)等。土壤屬于風沙土,伴隨著表層土壤理化性質及水熱因子等的改善,以隱花植物為主的生物土壤結皮開始拓殖、定居,并逐漸由藻類為主向以地衣和蘚類為主的生物土壤結皮演變,形成不同類型結皮鑲嵌分布的格局。該區生物土壤結皮總蓋度達83%,其中以藻類、地衣和蘚類植物為優勢種的結皮蓋度分別為33%、9%和31%,藻類、地衣和蘚類混生結皮蓋度約占10%。

1.2 研究方法

在紅衛天然植被區選擇3個10 m×10 m的大樣方用以調查植被特征,樣方間隔為20 m。3個樣方中的植被優勢種均相同,主要包括油蒿、小畫眉草、霧冰藜、檸條錦雞兒、駝絨藜、狹葉錦雞兒、刺葉柄棘豆、茵陳蒿、無芒隱子草和冠芒草,灌木和半灌木植物蓋度為13%,草本植物蓋度為17%。在每個大樣方中分別布設以藻類、地衣和蘚類為優勢種的面積為1 m×1 m的小樣方各3個,每個小樣方中優勢種結皮蓋度均大于90%,藻類主要有具鞘微鞘藻(Microcoleusvaginatus)、隱頭舟形藻(Naviculacryptovaginatus)、爪哇偽枝藻(Scytonemajavanicum)、隱鞘鞘絲藻(Lyngbyacryptovaginatus)等,地衣主要有石果衣(Endocarponpusillum)、糙聚盤衣(Glypholeciascabra)等,蘚類主要有真蘚(Bryumargenteum)、刺葉赤蘚(Syntrichiacaninervis)、土生對齒蘚(Didymodonvinealis)等。然后在每個小樣方中采用五點取樣法采集0—5 cm結皮覆蓋土壤兩份,其中一份去除結皮層作為對照,同一個大樣方中同一類型結皮的小樣方中的土樣混合成一個樣品帶回實驗室,每個混合土樣重500 g,共18個混合樣。土壤過2 mm篩去除植物根系和殘留凋落物,4℃保存。土壤有機碳礦化采用短期室內暗培養測定[13]。實驗設置10℃、25℃和35℃ 3個溫度梯度,以及土壤質量含水量10%和25%兩個水分梯度,每個處理3個重復。將盛有10 mL 0.2 mol/L NaOH溶液的小燒杯置于250 mL裝有20 g(干重)供試土樣的可密封廣口瓶中,用以吸收土壤有機碳礦化所釋放的CO2,分別在培養的第1、3、7、14、21天和28天用0.2 mol/L的HCl溶液進行滴定,然后計算CO2-C的釋放量和釋放速率,釋放速率以釋放量與培養時間之商算得,分別以gC/kg干土和gC kg-1d-1表示碳釋放量和釋放速率。

土壤有機碳礦化對溫度的敏感性用Q10表示[13],計算公式如下：

式中,T1和T2分別是低溫度和高溫度,R1和R2分別是低溫和高溫條件下土壤CO2-C釋放速率。

1.3 數據處理

采用重復測量方差分析法分析結皮類型、溫度和水分對BSCs覆蓋土壤和去除BSCs土壤有機碳礦化過程中CO2釋放速率和累積釋放量的影響,采用多因素方差分析法分析結皮類型、溫度和水分對最大礦化速率和Q10的影響,利用最小顯著差異法(LSD法)進行顯著性檢驗(α=0.05)。土壤有機碳平均礦化速率與土壤理化性質和生物土壤結皮類型之間相關性的冗余分析用Canoco 5.0軟件實現。采用SPSS 17.0(SPSS Inc., Illinois, USA)進行數據統計分析。用Origin 9.0(Origin Lab Corp., USA)作圖。

表1 土壤理化性質

2 結果與分析

2.1 土壤有機碳礦化速率特征

不同類型BSCs覆蓋土壤和去除BSCs土壤有機碳礦化過程中CO2-C的釋放速率均存在顯著差異(圖1,P<0.05),升高溫度和增加水分均能顯著增大CO2-C最大釋放速率(圖2,P<0.05)。BSCs覆蓋土壤水分含量10%條件下,溫度從10℃升高到35℃時,藻類、地衣和蘚類結皮土壤的最大礦化速率分別從0.071 gC kg-1d-1、0.11 gC kg-1d-1和0.19 gC kg-1d-1增加到0.15 gC kg-1d-1、0.36 gC kg-1d-1和0.50 gC kg-1d-1,分別增加了2.1倍、3.2倍和2.7倍。相同溫度和水分條件下,CO2-C的釋放速率和最大釋放速率均表現為蘚類結皮>地衣結皮>藻類結皮土壤。隨著培養時間的延長,礦化速率呈逐漸下降趨勢,在培養的前七天下降速率最大,后期逐漸趨于平緩。去除BSCs土壤有機碳礦化CO2-C釋放速率特征與BSCs覆蓋土壤類似。

結皮類型、水分和溫度對BSCs覆蓋土壤和去除BSCs土壤有機碳礦化速率的影響均顯著(表2,P<0.05)；結皮類型與水分以及與溫度的交互作用對BSCs覆蓋土壤的影響顯著(表2,P<0.05),但對去除BSCs土壤CO2-C最大釋放速率的影響不顯著(表2)。

2.2 土壤有機碳礦化CO2-C累積釋放量特征

不同類型BSCs覆蓋土壤和去除BSCs土壤有機碳礦化過程中CO2-C累積釋放量均存在顯著差異(圖3,P<0.05)。BSCs覆蓋土壤水分含量10%條件下,溫度從10℃升高到35℃時,藻類、地衣和蘚類結皮土壤累積碳釋放量分別從1.27、1.67、2.72 gC/kg增加到1.90、4.28、6.63 gC/kg,分別增加了1.5、2.6、2.4倍。相同溫度和水分條件下,CO2-C釋放量均表現為蘚類結皮>地衣結皮>藻類結皮土壤。相同水分條件下,溫度的影響表現為35℃>25℃>10℃。去除BSCs土壤有機碳礦化CO2-C累積釋放量變化規律與BSCs覆蓋土壤相似。

結皮類型、水分和溫度對BSCs覆蓋土壤和去除BSCs土壤有機碳礦化CO2-C累積釋放量的影響均顯著,且結皮類型與水分以及與溫度的交互作用的影響也顯著(表2,P<0.05)。

表2 結皮類型、水分和溫度對土壤有機碳礦化速率、最大速率和累積釋放量的影響

Table 2 Effects of BSCs type, soil water content and temperature on soil organic carbon mineralization rate and maximum rate and cumulative production

因子FactorsBSCs覆蓋土壤Soil covered by BSCs去除BSCs土壤Soil with BSCs being removed平均速率Production rateP最大速率Maximum production rateP累積釋放量Cumulative productionP平均速率Production rateP最大速率Maximum production rateP累積釋放量Cumulative productionP結皮類型(BSCs) Biological soil crusts type0.0000.0000.0000.0000.0000.000土壤水分(SWC) Soil water content0.0010.0350.0010.0000.0000.000溫度(T) Temperature 0.0000.0000.0000.0000.0000.000結皮類型×土壤水分 BSCs × SWC0.0000.0000.0000.1030.3450.025結皮類型×溫度 BSCs × T0.0000.0000.0000.0000.2240.000結皮類型×土壤水分×溫度BSCs × SWC × T0.1660.1450.2860.0260.3560.006

圖2 土壤有機碳礦化CO2-C最大釋放速率Fig.2 Maximum CO2-C production rate of different soil under different conditions 不同大寫字母表示不同溫度間差異顯著,PP<0.05

圖3 土壤有機碳礦化CO2-C累積釋放量Fig.3 Change in cumulative CO2-C production of different soil under different conditions

2.3 土壤有機碳礦化對溫度的敏感性

方差分析結果表明,水分對BSCs覆蓋土壤Q10的影響不顯著(圖4),在土壤含水量25%時,藻類、地衣和蘚類結皮土壤的Q10分別為1.29、1.49和1.63,藻類與蘚類結皮土壤之間差異顯著(圖4,P<0.05)。水分和BSCs類型對去除BSCs土壤Q10的影響均不顯著(圖4)。

圖4 土壤有機碳礦化對溫度的敏感性Fig.4 The temperature sensitivity of different soil under different conditions 不同大寫字母表示不同土壤含水量間差異顯著,PP<0.05

3 討論

BSCs是干旱區碳收支的關鍵影響因素[3, 23],其對有機碳礦化的作用在荒漠生態系統碳周轉及土壤質量維持等方面發揮著重要作用[15]。本研究中,BSCs覆蓋土壤有機碳平均礦化速率、最大礦化速率和累積碳釋放量均顯著大于去除結皮土壤,不同類型BSCs覆蓋土壤有機碳平均礦化速率、最大礦化速率和累積碳釋放量均表現為蘚類>地衣>藻類(圖1,圖2,圖3)。其他類似的研究中也發現了相似規律。Castillo-Monroy等[7]人在伊比利亞半島的半干旱草地生態系統中的研究發現,BSCs呼吸碳釋放量占該區土壤呼吸碳釋放總量的43%,植被和裸地的碳排放量分別占37%和20%。Zhao等[3]通過對騰格里沙漠東南緣固沙植被恢復區的研究表明,BSCs演替的后期,蘚類結皮年碳釋放量分別是藻類結皮和地衣結皮的1.90倍和1.42倍。本研究通過對土壤有機碳礦化速率加權平均值的分析比較發現,不同類型生物土壤結皮對土壤有機碳礦化的影響存在顯著差異,10℃條件下,藻類和地衣之間無顯著差異,但蘚類與藻類和地衣的差異顯著；25℃和35℃條件下,三種類型結皮之間均存在顯著差異,且隨著溫度升高結皮類型引起的差異更大(圖5),表明不同類型BSCs土壤有機碳礦化特征的差異主要是由生物結皮類型的差異造成的。其次,BSCs發育和演替過程中,土壤水熱條件等逐漸改善[24],淺根系草本植物和隱花植物大量繁殖,他們的凋落物、分泌物以及殘體等不斷地在土壤表層積累和分解,有效地促進了BSCs有機質的增加[17],使得BSCs與其下層土壤有機碳含量存在一定差異。同時,隨著BSCs的發育和演替,其蓋度和粗糙度逐漸增大,捕獲和富集大氣降塵的能力也逐漸增強,使得BSCs中細顆粒物質和有機碳含量等逐漸增大[20](表1)。此外,其生物量和固碳能力也隨演替序列有著明顯的變化,蘚類結皮的生物量和固碳能力顯著高于藻類結皮[3, 24],處于各個演替階段的不同類型BSCs土壤有機碳含量因而也形成了一定的差異(表1),這也是不同類型BSCs土壤有機碳礦化特征存在差異的另一個原因。

圖5 土壤有機碳礦化速率加權平均值Fig.5 Weighted mean value of different soil organic carbon mineralization rate under different conditions 不同大寫字母表示不同溫度間差異顯著,PP<0.05

水熱因子是調節陸地生態系統碳礦化、氮礦化和土壤酶活性等生化過程的關鍵因素[25]。本研究發現,BSCs覆蓋土壤和去除結皮土壤有機碳平均礦化速率、最大礦化速率和累積碳釋放量均隨溫度升高和水分增大而增大(圖1,圖2,圖3)。Guo等[12]在中國東南部、Fernández等[26]在西班牙的研究也發現了類似的規律。溫度和水分含量是影響土壤微生物生長和活性的最重要的環境因素[27- 28],而微生物是土壤有機質分解過程中產生CO2的主要群體[29]。較高的溫度下,微生物的數量和活性顯著增加使得有機碳分解增加,從而導致異養呼吸產生的CO2排放增加[30]。同時,土壤酶是碳礦化速率的主要限制因子,溫度升高會加速土壤酶的催化過程以及微生物的代謝過程[31],從而加速了土壤碳的礦化。水分主要是通過影響微生物與有機質的有效接觸和微生物的活性[32],進而間接影響土壤碳礦化過程。

圖6 土壤有機碳平均礦化速率與土壤理化性質和生物土壤結皮類型之間的相關性Fig.6 Correlations between average soil organic carbon mineralization rate and soil physicochemical properties and type of biological soil crusts

相關性分析表明,土壤碳礦化過程還與土壤理化性質密切相關(圖6),SOC、SIC、TN、AN、AP、AK、EC和粘粉粒含量(CS)均與土壤有機碳礦化過程成正相關關系(P<0.05),而沙粒含量(S)、BD和pH則與之成負相關關系(P<0.05)。此外,土壤碳礦化還受到溫度敏感性、土壤質地、有機碳組分以及有機質數量和質量等的影響[27, 33- 34]。土壤碳的有效性決定著有機質礦化的溫度敏感性[35],不穩定的碳首先被分解消耗,而較為復雜和穩定的碳在分解過程的后期占主導地位[36],因而碳礦化速率隨培養時間呈現逐漸減小趨勢。大部分活性有機碳都是以物理吸附的方式存在于大團聚體表面[37],微生物對這部分有機碳的分解利用一般不受溫度的影響,但是大團聚體中微生物數量和豐度以及酶活性隨溫度升高為增加[38],導致大團聚體中的Q10較高。相反,微團聚體上的微生物數量和酶的吸附量隨溫度升高而減少[39],導致有機質分解量隨溫度升高而減少,因此,與大團聚體相比Q10會降低。另外,隨著BSCs的發育和演替,土壤微生物群落結構、數量以及質量等均發生顯著變化[21],這也是BSCs演替過程中不同類型結皮土壤碳礦化特征存在差異的主要原因。

4 結論

生物土壤結皮的發育和演替對土壤碳礦化過程存在顯著的影響,且與溫度和水分呈正相關關系,結皮的發育和演替促進了土壤礦化過程,且其對碳循環過程的調控作用受水熱因子的共同影響。藻類、地衣和蘚類結皮中,蘚類結皮覆蓋土壤的礦化速率和CO2-C累積釋放量最大,藻類結皮覆蓋土壤最小。3種類型結皮土壤碳礦化對溫度的敏感性(Q10)以蘚類結皮土壤最高,藻類結皮土壤最低。表明BSCs演替后期的蘚類結皮對溫度和水分等環境因子變化能更迅速的做出響應,可以有效地指示氣候變化過程中土壤碳循環過程及土壤質量的變化。