地表臭氧對中國主要糧食作物產量與品質的影響：現狀與展望

馮兆忠，彭金龍

（1.南京信息工程大學應用氣象學院，江蘇省農業氣象重點實驗室，南京210044；2.中國科學院生態環境研究中心城市與區域生態國家重點實驗室，北京100085）

地表臭氧（O3）是一種對植物有高度毒害作用的大氣二次污染物，主要通過揮發性有機化合物（VOCs）、氮氧化物（NOx）和甲烷（CH4）等前體物發生復雜的光化學反應而生成[1]，濃度超過40 nL·L-1便可對一些敏感作物造成損傷[2-3]。目前，全球大氣環境O3濃度已超過工業革命前兩倍之多[4]，全球近四分之一的國家夏季O3濃度高于60 nL·L-1，并且未來幾十年內仍會持續上升，尤其是在人類活動高度發達與密集的地區[5]。過去30年，由于中國化石燃料消耗快速增長，導致O3前體物（如，NOx和VOCs）排放急劇增加，O3污染日趨嚴重，已超過歐美發達國家水平[6]。Zeng 等[7]通過對中國2013—2017 年大氣污染物的實測數據進行分析發現，受關注度較高的顆粒物（PM2.5和PM10）污染已有了較大改善，但O3濃度一直呈持續上升的趨勢，第90 分位的MDA8（日最大8 h 的O3平均濃度）從61.6 nL·L-1（2013 年）上升至76.0 nL·L-1（2017年），年平均增長率為5.8%，污染最嚴重的區域主要集中在京津冀、長江三角洲和珠江三角洲等經濟高度發達的地區[6]。以上這些地區也是重要的糧食生產地。再者，O3高度污染的時期基本發生在4—9月，恰好對應中國主要糧食作物（如水稻、小麥和夏玉米等）的生長季[8]，這也不可避免地會威脅到農業生產。另外，中國是人口大國，糧食安全問題關系到國家和社會的穩定與和諧。因此，探究O3污染對中國糧食生產的影響，與中國14 億人口的生存和健康息息相關。

1 地表O3污染對作物產量的影響

為明確O3對糧食作物的損害過程，以便于采取科學有效的手段來評估和緩解O3農業生態風險，自20 世紀60 年代，國外研究者便開展了大量野外實驗[9-15]。其中暴露方式可分為密閉式熏氣（Greenhouse，GH，已基本被淘汰）、開頂式氣室熏氣（Open Top Chambers，OTCs）和完全開放式熏氣（Free Air O3Concentration Enrichment，O3-FACE）。其中O3-FACE的研究效果最好，但對濃度控制的技術水平要求很高且費用昂貴，故OTCs是目前最為常用的熏蒸設施。

O3具有強氧化特性，主要通過植物葉片氣孔進入植物體內，然后激發一系列生物化學反應產生活性氧自由基（ROS，如H2O2和·OH），ROS 會進一步破壞細胞結構，改變植物體內蛋白質和氨基酸等組成成分，導致植物生理代謝紊亂[16-19]。O3對作物的不利影響一般包括：加速葉片衰老、降解葉綠素、影響氣孔開閉、減弱光合作用能力和抑制生長等，從而最終降低作物產量（圖1）[20-23]。通常，作物籽粒結實期對O3最為敏感，且減產形式以單個籽粒質量下降為主[24-25]。

圖1 O3對作物產量影響的一般進程（改編自Wilkinson等[20]）Figure 1 Effects of O3 on carbon gain and carbon use that impact on crop yield（edited by Wilkinson，et al[20]）

為獲得作物產量與O3暴露之間的定量關系，通常是設置不同的O3濃度梯度，建立O3指標與相對產量的響應關系。O3指標主要分為O3暴露劑量指標和O3氣孔吸收通量指標（PODY，小時O3氣孔通量高于Y nmol·m-2·s-1的累積通量）兩類。前者可分為兩種：一種是對作物暴露期間的小時O3濃度值求平均值，主要包括M7（9：00—16：00 的O3濃度平均值）和M12（8：00—20：00 的O3濃度平均值）[26]；另一種是對小時O3濃度值賦予不同的權重，該方法更受研究者的青睞，主要原因是植物對O3具有一定的抵抗能力，即當O3濃度高于一定閾值后才會對其造成損害，主要包括AOT40（白天小時O3濃度值超過40 nL·L-1部分的累積值）、SUM06（小時O3濃度值大于60 nL·L-1的累積值）和W126（Sigmoidal 曲線加權函數，拐點在60 nL·L-1左右）[26]，其中AOT40 最為常用[3]。由于O3對植物的損傷程度直接取決于自身的O3吸收通量和解毒能力，而21 世紀發展起來的PODY方法可以反映植物葉片氣孔的O3吸收通量[26]，故該方法在O3的區域風險評估中受到日益重視，并被廣泛應用[27-29]。PODY方法的主要特點是考慮到了生物學和環境因子對植物氣孔O3吸收的影響，主要計算過程是通過模型模擬植物小時尺度的氣孔導度值[26]，然后計算每小時的O3氣孔吸收通量，最終得到作物生長季內的累積通量。具體的計算過程可參照LRTAP[30]。

20 世紀70 年代初，中國學者便意識到O3污染對農業生態系統生產有嚴重的損害作用[31]。然而，20世紀90 年代才正式開展關于O3生態環境效應的研究[32-33]。現今，大量研究已經證實，O3污染對中國許多重要農作物的生產有明顯不利影響，如小麥[34-39]、水 稻[39-43]、大 豆[44-47]、玉 米[48-49]、油 菜[50]和 菠 菜[51]等。Meta 整合分析結果表明，以清潔大氣（由活性炭過濾O3后的大氣，相當于工業革命前O3濃度水平＜10 nL·L-1）為對照，高濃度O3（約70 nL·L-1）可導致大豆和小麥分別減產24%和29%[24，52]。最近一項關于全球性O3減產的風險評估中指出，每年（2010—2012 年）因大氣環境O3污染造成水稻、玉米、小麥和大豆分別減產4.4%、6.1%、7.1%和12.4%[53]。其中，中國的受害程度極為嚴重，分別引起水稻、玉米、小麥和大豆減產8.1%（21.5 Tg）、10.2%（25.5 Tg）、9.8%（13.6 Tg）和19.4%（3.1 Tg）。另外，Tai等[54]通過模型研究發現，中國糧食作物（水稻、小麥、玉米和大豆）相比美國和歐洲對O3污染更為敏感。Pleijel 等[55]通過野外實驗數據整合分析也發現，中國小麥對O3的敏感性遠高于北美洲。由此可見，當前我國高濃度的O3對農作物的負面影響不容忽視。

近些年來，中國學者也逐步建立了一些重要作物的O3暴露劑量和氣孔吸收通量（PODY）與相對產量的響應關系。目前，已建立的AOT40 與相對產量的響應關系主要有：小麥[56-58]、水稻[57-58]和玉米[48]。PODY與相對產量的響應關系主要有：冬小麥[56，59]、水稻[60]、玉米[48]和大豆[47]。由此為中國O3減產風險的區域性評估奠定了良好基礎。

基于AOT40 與相對產量的響應關系進行全國范圍內的評估結果顯示，小麥的O3敏感性（即單位O3的減產量）最高，減產10.5%～37.3%；玉米最低，減產1.8%～6.4%；其他作物類型如薯類、油菜、水稻和豆類居中，分別減產2.9%～10.5%、3.2%～11.3%、5.2%～18.4和5.3%～18.9%[58]，表明不同作物受O3的影響程度具有極大特異性。其次，不同作物品種間O3的敏感性也存在較大差異，例如大豆和小麥[61-62]。再者，不同地域間的作物O3敏感性也不同，比如O3對水稻產量的影響程度由南向北逐漸遞減[63]，其中受損較嚴重的長江三角洲的評估結果顯示：小麥和水稻平均產量損失5.9%，導致總經濟損失13.4 億元；油菜減產5.9%，經濟損失2.6 億元[64]。然而，上述研究所利用的O3濃度數據中只有少部分是實測數據，導致評估結果誤差較大。Feng 等[65]首次采用中國1497 個O3監測站點的實測數據，基于國內OTC 實驗建立的AOT40 和相對產量的響應方程[57]，對2015 年我國O3的減產風險進行評估發現，水稻和小麥的產量因當時大氣環境O3污染分別減產8.0%和6.0%，導致經濟損失高達526.0億元和778.0 億元。更進一步研究發現，Hu 等[66]以縣為單位對中國主要糧食生產區華北平原進行了高精度的評估：從2014—2017 年，小麥產量分別損失18.5%、22.7%、26.2%和30.8%，造成年經濟損失達438.6 億、594.2 億、701.8 億元和864.6 億元。另外，Feng等[29]利用O3-FACE建立的PODY和相對產量的響應關系評估發現，AOT40和POD12顯示2015—2016年中國冬小麥平均產量損失分別為17.6%和10.4%，造成736.0億元和400.0億元的經濟損失，說明以往基于植物外界環境O3濃度的暴露劑量指標對作物產量損失存在過高估計的現象。同樣，對于長江三角洲和華南地區的水稻評估也有類似的結果[67]。再者，作物O3敏感性的評估結果還取決于暴露方式的選擇，例如，基于OTC 暴露的小麥和水稻對O3的敏感性要低于O3-FACE，而大豆結果卻相反[68]。因此，未來開展相關研究時，上述影響作物對O3響應程度的因素應得到足夠的重視，尤其是進行區域性的O3減產風險評估，以免造成研究結果存在較大偏差。

2 地表O3污染對作物品質的影響

相比作物產量，O3污染對籽粒品質的影響研究較為缺乏，特別是加工品質和外觀品質。目前，中國對于作物籽粒品質的研究主要集中在水稻和小麥。對稻米4個品種（武運粳21、揚稻6號、汕優63和兩優培九）的研究結果顯示，在高濃度O3下（1.5 倍大氣環境O3濃度），對于加工品質：糙米率（糙米占稻谷質量的百分率）平均降低0.2%，整精米率（整精米占稻谷質量的百分率）和精米率（精米占稻谷質量的百分率）分別平均增加0.5%和3.4%，但影響不顯著，而糙米產量（糙米率×產量）、精米產量（精米率×產量）和整精米產量（整精米率×產量）均顯著下降，主要原因是O3顯著降低了產量；對于外觀品質：堊白粒率（堊白籽粒數量占總籽粒數量的百分率；堊白指稻米胚乳中組織疏松而形成的白色不透明的部分，包括心白、腹白和背白）平均顯著增加6.1%，堊白大小和堊白度分別平均增加2.2%和5.8%，但未達到顯著水平；對于蒸煮品質：直鏈淀粉含量和膠稠度分別平均減少3.9%和5.3%，糊化溫度平均增加0.4%，其中直鏈淀粉含量的差異達到顯著水平；對于營養品質：蛋白質含量平均顯著增加7.0%，K、Cu 和Mn 濃度分別平均減少0.3%、5.2%和2.5%，Fe、Zn、Ca 和Mg 濃度分別平均增加21.7%、0.8%、6.3%和8.8%，但只有Mg 的濃度變化達到了顯著水平；對于淀粉黏滯性：最高黏度時間、最高黏度、熱漿黏度、崩解值和冷膠黏度分別平均降低0.2%、4.2%、4.5%、3.7% 和1.4%，消減值平均增加10.1%，但效應均不顯著[69]。然而，Wang 等[70]以上述4種水稻品種中O3敏感性相對較高的汕優63為研究對象，進行兩年實驗發現，O3顯著提高了K、Mg、Ca、Zn、Mn 和Cu 濃度，顯著降低了K、Ca、Zn、Mn 和蛋白質的累積量，這表明在一定O3濃度下，籽粒礦質營養元素的含量也會發生顯著變化。另外，王春乙等[71]研究還發現，隨O3濃度增加，水稻籽粒中粗脂肪和17種氨基酸含量均呈上升趨勢。上述研究結果說明O3對作物品質有較大提升，這從一定程度上緩解了由減產造成的營養損失。O3污染影響作物品質的機制主要包括濃縮效應（即糧食總產量的下降幅度大于植物對養分的吸收）和加速衰老（即作物的生育期被提前，可促進營養物質向穗部轉移，從而使其更容易在籽粒中沉積）[24，42]。例如，O3脅迫下，作物的光合碳同化能力嚴重下降，產量的下降幅度小于蛋白質，從而造成蛋白質含量上升[41，72]；O3對籽粒灌漿的破壞程度相對谷殼的生長更大，從而導致糙米率下降[70]；O3導致生育期提前，籽粒結實周期變短，導致其不完全填充，使更多籽粒呈現堊白外觀[70]。然而，為進一步提升作物品質，未來應加強研究其內在的生理生化機制。

對于小麥，通過Meta 整合分析，Broberg 等[73]發現，以清潔大氣為對照，O3顯著增加了蛋白質含量和礦質營養元素（P、K、Mg、Ca、Zn、Mn、Fe 和Cu）濃度，降低了淀粉含量、淀粉產量、蛋白質產量和重金屬Cd濃度，但對容重、S和Na無顯著影響，與水稻類似。另外，表1提供了中國4種重要谷類作物（小麥、水稻、大豆和玉米）主要營養品質指標對O3響應的一般趨勢，可以發現，O3污染增加了小麥、水稻和大豆的蛋白質和氨基酸含量，但降低了淀粉和粗脂肪含量，而玉米卻相反。然而，由于玉米研究數量有限，未來應進一步探究其品質與O3污染之間的效應關系，為綜合評估O3農業生態風險提供支撐。

3 研究展望

自20世紀90年代以來，雖然中國關于O3對作物的影響研究發展十分迅速，但未來仍面臨著嚴峻的挑戰。

（1）區域性O3減產風險評估的準確性有待提高。盡管國內四大重要作物（水稻、小麥、玉米和大豆）相對產量與PODY的關系已經建立，但其應用較少[28-29，67]，O3風險的評估指標仍以AOT40 為主。后者僅將環境O3濃度作為唯一輸入的自變量，即O3濃度越高的地區，減產幅度越大，忽略了作物自身對O3響應的特性（即O3敏感性）和其他環境因素的影響。其次，所采用的環境O3濃度數據大部分基于大氣化學模型模擬得來，導致其評估結果存在較大的不確定性。再者，作物相對產量與PODY的響應關系雖已建立，但代表性不強，納入的品種較少，有些甚至是單一品種。另外，中國國土面積廣袤，糧食產區分布范圍廣泛，且作物品種繁多，地域間（如我國南北方）和品種間（如上述4 種重要作物）O3敏感性差異極大[61，63，82-84]。故使用現有的響應關系對生物和環境條件高度異質性的區域進行評估仍存在一定的偏差。因此，待評估區域的代表性品種應當建立其PODY，同時O3監測覆蓋度應進一步加大，以提高O3減產評估的精度。

表1 O3污染與常見作物營養品質的關系Table 1 Effects of O3 on four most important crops nutritional quality in China

（2）亟待系統地建立O3風險評估指標體系。現今，對作物產量損失進行區域性評估的研究較多，但作物的品質等重要指標幾乎沒有涉及，評估反饋的信息單一。例如，從人體營養學角度，盡管O3降低了作物的產量，但籽粒中蛋白質和氨基酸等物質的含量有所上升，對人類能量攝取的影響相比預期較小，故單純以產量來衡量O3污染對人類生存與健康發展的風險是不夠全面與深刻的。因此，未來應加強開發作物關鍵品質指標與PODY之間的響應關系，綜合評估O3風險。

（3）作物減產的機制有待進一步明確。目前，研究者們普遍認為O3降低光合固碳能力是導致作物減產的主要途徑，但作物的產量并非總是受到大量需求物質（如CO2和水）的限制，也常受到微量物質的限制（利比希最小因子定律）。然而，O3通過抑制根系生長來減少作物對土壤礦質養分的吸收而引起其產量下降的貢獻尚未明確。再者，O3對作物生殖結構的影響與機制也研究甚少，盡管該結構是決定作物群體產量的重要指標。另外，作物的不同生育期對O3的敏感性也存在較大差異。因此，在O3脅迫下，除了光合固碳作用外，探究作物產量限制的關鍵外源物質、生長結構和生育期，對于建立農藝手段以減緩O3損失具有重大意義。

（4）加強園藝作物對O3脅迫的反饋研究。O3可顯著影響谷類作物的產量與品質，但對水果和蔬菜類作物的研究十分匱乏，未來應量化O3對主要園藝作物生產的影響，為進一步全面評估O3風險奠定基礎。

（5）亟需加強O3與其他全球變化因子的復合作用研究。目前，大量的研究僅以O3為單因子實驗開展，并未考慮與O3共同作用于作物的其他因子，如CO2和水分，這可能導致模擬作物對未來O3濃度升高的響應結果與真實結果之間存在較大的偏差。

（6）生態遙感技術的迫切使用。新興的無人機高光譜遙感監測技術發展迅猛，為直接觀測冠層及整體長勢等大尺度上的效應帶來了曙光。例如，采用修正比植被指數（mRVI）和歸一化干物質含量指數（NDMI）[85]分別反演植物冠層葉綠素和干物質的含量，還可以利用葉片光學特性檢測O3對葉片生化（如最大羧化效率Vcmax）的影響[86]。總而言之，該技術的應用潛力十分巨大，是未來進行O3生態環境效應觀測的重要工具。