天牛卵寄生蜂研究進展及應用前景

張彥龍，唐艷龍，王小藝，曹亮明，楊忠岐＊

(1. 國家林業和草原局森林保護學重點實驗室，國家林業和草原局生物防治工程技術研究中心，中國林業科學研究院森林生態環境與保護研究所，北京 100091；2. 遵義師范學院生物與農業科技學院，貴州 遵義 563002)

“天牛”是天牛科（Cerambycidae）昆蟲的統稱，包含了我國危害最嚴重、最難治理的農林害蟲。它們通常鉆蛀危害，習性隱蔽，很難被常規的化學藥品接觸，因此這類害蟲的防控一直是農林上的難題。所有針對天牛類害蟲的防治措施中，利用天敵昆蟲防治是綠色且最有效的措施之一。無論哪種防治措施，入手點應是選擇治理對象生長發育的脆弱時期，例如防治天牛類害蟲要選擇成蟲期和卵期。天牛的成蟲期是補充營養、繁殖、擴散的時期，此時蟲體暴露，多數種類還需不斷取食植物補充營養，此階段采取化學防治、信息素和物理防治最為有效。卵期是天牛生活史中最脆弱的時期：卵一般產于淺層樹皮下或樹皮裂縫中，不會自行移動，難以躲避天敵，容易被一些寄生蜂寄生，如果將這些卵期寄生蜂加以利用，就可將天牛的種群數量控制在造成危害之前。因此研究和利用天牛卵期寄生蜂，可為天牛有效的綠色防控提供支撐。

國內外對昆蟲卵寄生蜂的研究很多，證實了卵寄生蜂對害蟲有著非常好的控制作用，但是對天牛類的卵寄生蜂研究很少。赤眼蜂是國內外研究最多且最早被用于防治實踐的卵寄生蜂，Flanders 最早在1929年就開始了對赤眼蜂的研究[1]，國內對赤眼蜂（Trichogrammaspp.）的研究也很多[2-3]，例如利用赤眼蜂防治松毛蟲[4]和玉米螟[5]，取得了良好的防效。我國也是利用卵寄生蜂較早的國家，在1974年就利用平腹小蜂（Anastatussp.）防治荔枝蝽象（Tessaratoma papillosa）[6]；在1980年，就已利用稻飛虱纓小蜂（Anagrus nilaparvatae）防治稻飛虱（Nilaparvata lugens）[7]。最近，我國學者也對舞毒蛾卵寄生蜂——大蛾卵跳小蜂（Ooencyrtus kuwanae）進行了初步探討[8]。害蟲卵寄生蜂的研究中鮮見對天牛類卵寄生蜂的報道，在美國加州，雙斑佛天牛跳小蜂（Avetianella longoi）成功控制了兩種桉樹天牛反曲佛天牛（Phoracantha recurva）和雙斑佛天牛（P. semipunctata）的危害，大大降低了桉樹死亡率[9]。Yang 等報道了松褐天牛（Monochamus alternatus）卵寄生蜂松褐天牛卵金小蜂（Callimomoides monochaphagae）在林間對松褐天牛的自然寄生率最高能達到12.6%，該卵寄生蜂對生物防治松褐天牛具有十分重要的意義[10]。足見天牛卵寄生蜂作為天牛類害蟲重要的生防物有著巨大的潛力，為了更好的研究和利用天牛卵寄生蜂，筆者收集并分析了前人有關天牛卵寄生蜂的研究文獻，以期學習和借鑒前人的研究成果和經驗，也為國內外天牛卵寄生蜂的研究提供參考。

1 天牛卵寄生蜂種類調查和新種記述

物種調查和分類是開展其他研究的基礎，所以天牛卵寄生蜂種類的調查和分類工作十分重要，根據現狀來看，在全世界范圍內此方面的研究薄弱。美國對寄生在桉樹雙斑佛天牛的卵寄生蜂——雙斑佛天牛跳小蜂研究最多，且已經應用于生物防治上，Siscaro 首先發現并發表了此蜂[11]。Schmidt和Noyes記述了澳大利亞2個寄生核桃刺突鋸天牛（Agrianome spinicollis）卵的跳小蜂新種——側黃天牛跳小蜂（Baeoanusia xanthopleuron）和庫氏膜紋跳小蜂（Avetianella coombsi），并簡要記述了它們的生物學特性[12]。Delvare 等發現了1種在法國寄生星天牛（Anoplophora chinensis）的卵寄生蜂新種——星天牛長尾嚙小蜂（Aprostocetus anoplophorae）[13]。Ebrahim 發現了1種伊朗的寄生巴旦木枝天牛（Osphranteria coerulescens）卵寄生蜂新種——巴旦木天牛卵跳小蜂（Ooencyrtus ferdowsii）。以上分類學家僅對發表的天牛卵寄生蜂的生物學特性作了簡單記述[14]，而沒有深入探討和研究。

我國受天牛類害蟲危害十分嚴重，對天牛天敵的研究相對較多。Miwa 和 Sonan記述了我國臺灣寄生星天牛卵的1種嚙小蜂新種——星天牛卵嚙小蜂（Aprostocetus fukutai）[15]。廖定熹等發表了1種寄生云斑天牛（Batocera horsfieldi）卵的跳小蜂新屬新種——云斑天牛卵跳小蜂（Oophagus batocerae）[16]。LaSalle 和 Huang記述發表了我國寄生桑天牛（Apriona germari）卵的1種嚙小蜂新種——桑天牛卵長尾嚙小蜂（A.prolixus）[17]。汪永俊和趙自成在江蘇發現寄生桑天牛卵的寄生蜂——桑天牛長尾嚙小蜂（Aprostocetussp.），對其形態特征、生活史和習性、寄生率進行了初步研究，此蜂很可能是A. prolixus[18]。徐志宏和何俊華發現了1種寄生云斑天牛卵的跳小蜂新種——短跗皂莫跳小蜂（Zaommoencyrtus brachytarsus）[19](本種的屬名應為Cerchysella，見Yanget al.[20])。張彥周等發現了寄生在合歡雙條天牛（Xystrocera globosa）卵的一個跳小蜂新種——合歡天牛卵膜紋跳小蜂（Avetianella xystrocerae）[21]。嚴巍等在上海發現了危害懸鈴木的星天牛的2種卵寄生蜂，即長尾嚙小蜂（Aprostocetussp.）和平腹小蜂（Anastatussp.）[22]，這兩種蜂對懸鈴木上的星天牛種群控制起到一定作用。其中的長尾嚙小蜂極有可能與Miwa 和 Sonan記述的種相同，為A. fukutai[15]。

在國內外對天牛卵寄生蜂種類的調查和新種記述很少，屬于零星發表，不系統，自然界可能存在大量的種類尚未挖掘出來。天牛科是昆蟲綱中較大的類群，全世界天牛種類約有45 000種，至2005年止，我國天牛記錄已有3 100余種[23]，以每種天牛上有1種卵寄生蜂來計算，我國的天牛卵寄生蜂還有很大的開發潛力。這些卵寄生蜂是防治天牛類害蟲的重要天敵資源。鑒于我國受天牛危害嚴重的現狀，系統調查重要的天牛卵寄生蜂，開展分類學研究十分迫切。

2 天牛卵寄生蜂生物學特性

對有利用價值的天牛卵寄生蜂開展生物學特性研究對于后期的應用有重要意義。Hanks等對從澳大利亞引進到美國加利福尼亞州的雙斑佛天牛跳小蜂開展研究，包括寄主的選擇，生殖生物學，生長發育特性等內容，認為該蜂可作為一種生物防治雙斑佛天牛的優秀天敵加以利用[24]。Luhring等研究了雙斑佛天牛跳小蜂對反曲佛天牛和雙斑佛天牛的適應性。發現該卵跳小蜂對這兩種天牛的卵喜好性有差別，卵齡對寄生率影響不大[9]。Luhring利用反曲佛天牛和雙斑佛天牛卵繁殖雙斑佛跳小蜂數代后，測試了后代對這兩種天牛卵寄生的適應性，發現兩種寄主卵繁育的后代對雙斑佛天牛卵的寄生偏好性和寄生后的存活率均高于反曲佛天牛卵；卵齡對產卵偏好性和存活率影響不大[25]。后來的研究證實了是由于反曲佛天牛卵對該卵寄生蜂產生的防御策略導致了雙斑佛天牛跳小蜂寄生存活率較低[26]。在前期生物學特性研究的基礎上，美國利用此蜂開展了對桉樹雙斑佛天牛防治，防治效果明顯。釋放該天敵后，雙斑佛天牛的種群數量下降，天牛危害的寄主桉樹的死亡率也隨之下降。目前雙斑佛天牛跳小蜂已經在美國加利福尼亞州定居，已使雙斑佛天牛的種群數量明顯下降，桉樹的死亡率也明顯降低，說明這種卵寄生蜂的有效性，也為利用其他天牛卵寄生蜂防治天牛提供了成功的范例。

相對于國外，國內對天牛卵寄生蜂生物學方面的研究更多。黃大莊等在河北省清西陵調查了桑天牛長尾嚙小蜂的自然控制作用，發現其對桑天牛卵的寄生率為9.11%[27]。閻曄輝等也對這個卵寄生蜂的生物學進行了比較系統的研究，包括分布、寄生行為、形態及生活習性（學名用的是A. fukutai，我國寄生在桑天牛卵的嚙小蜂應為A. prolixus）[28]。何學友等在福建沿海地區調查發現了星天牛長尾嚙小蜂（A. fukutai）寄生木麻黃上星天牛卵，寄生率達58.7%，它在自然控制這種對沿海防護林造成重大危害的天牛上發揮著巨大作用，并對其形態特征、生活史、生活習性作了描述[29]。劉輝芳等對桑天牛卵嚙小蜂（A. prolixus）進行了較為系統的研究，包括形態特征、雌雄生殖系統、生活史、雌雄性比、寄生情況和有效積溫等[30]。王志剛等研究了桑天牛卵嚙小蜂的寄生生物學，發現1頭雌蜂只寄生1粒桑天牛卵；成蜂羽化后1～3 d蜂齡的雌蜂寄生寄主的能力較高；而且最喜歡寄生在寄主產后1～3 d的桑天牛卵粒[31]。黃大莊等對桑天牛卵長尾嚙小蜂進行了繁殖生物學研究，初步掌握了此蜂的繁殖、儲存，為應用于生物防治奠定了基礎。松褐天牛卵金小蜂是1種內寄生松褐天牛卵（圖1）的寄生蜂（圖2），在我國安徽九華山發現[32]，2014年作為新種發表[10]。研究發現林間的自然寄生率最高能達到12.6%，雌雄性比接近2∶1。該卵寄生蜂的發現和利用在防治松材線蟲（Bursaphelenchus xylophilus）傳播媒介松褐天牛上也有重要價值。已有的研究表明，桑天牛卵嚙小蜂和天牛卵長尾嚙小蜂在我國分布比較廣泛，在有的林分中的寄生率比較高[33]，以河北農業大學的研究最深入，為此兩種卵寄生蜂在生物防治應用上打下了良好的基礎。

圖1 馬尾松樹皮表面松褐天牛產卵刻槽（左）與產于樹皮下的松褐天牛卵（右）Fig. 1 Egg(Right) and egg scars(Left) of Monochamus alternatus in the bark of Pinus massoniana

我國研究者還利用分子生物學手段對卵寄生蜂進行了深入研究。袁芳芳等提取了桑天牛卵嚙小蜂DNA，特別對RAPD-PCR反應體系進行了優化，為天牛卵寄生蜂的分子生物學研究奠定基礎[34]，并將我國的桑天牛卵嚙小蜂分為2個類群[35]，她們還采用SDS聚丙烯酰胺凝膠電泳的方法測定了桑天牛卵嚙小蜂寄生后桑天牛卵內蛋白質的變化情況，根據蛋白條帶的變化判斷出前3天是寄生成功與否的關鍵時期[36]。王達等研究了桑天牛卵嚙小蜂孤雌生殖是否與體內沃爾巴克體之間存在關系，但經研究未發現該小蜂雌性個體體內存在沃爾巴克氏體[37]。

王樹香等對2種卵寄生蜂——桑天牛卵嚙小蜂和天牛長尾嚙小蜂觸角感器的超微結構進行了比較，共發現有6種觸角感器，并對感器的功能進行了分析：兩種天牛卵寄生蜂觸角感器的種類、數量及分布模式在種間沒有明顯差異，但在同種內雌雄個體之間感器類型和數量的差異顯著[38]。屈平等利用掃描電鏡對桑天牛卵嚙小蜂雌成蟲形態特征進行了觀察[39]。由于天牛卵寄生蜂個體很小，分類鑒定比較困難，通過微形態特征，可準確鑒定種類，他的研究為卵寄生蜂準確鑒定提供了精確的方法。蘇筱雨等對桑天牛卵嚙小蜂不同發育階段幼蟲、蛹等蟲態進行了顯微觀察和描述，為區分幼蟲齡期提供了依據[40]。

天牛卵寄生蜂生物學的研究是利用的基礎，國內外目前僅對3種天牛卵寄生蜂的生物學研究比較透徹，初步滿足了人工繁育的要求。其中雙斑佛天牛跳小蜂作為生物防治的天敵從澳大利亞引進到美國加利福尼亞州，野外每個天牛卵可繁育5頭蜂[24]，而中國的桑天牛卵長尾嚙小蜂為單寄生，1頭天牛卵僅可繁育1頭小蜂，繁育和利用起來相對困難。因此，在選擇卵寄生蜂作為生防物時，可將單卵寄生數量作為選擇標準。

圖2 松褐天牛卵金小蜂的幼蟲和成蟲：幼蟲（左）；雄成蟲（中）；雌成蟲（右）Fig. 2 The larva and adult of Callimomoides monochaphagae: Larva（Left）; male adult (Middle); female adult (Right)

3 天牛卵寄生蜂行為學及行為學機制研究

寄生蜂的行為學機制一直是寄生蜂研究的熱門和重點。寄生蜂的行為主要受化學信息物質調控，它在寄主搜索、寄主定位、寄主選擇、寄主識別和與產卵行為等方面都離不開化學信息物質調控[41-42]。Vinson認為卵寄生蜂是一種特殊的寄生蜂，寄生的對象是固著不動的寄主蟲態，相比活動的蟲態更難以發現，他認為卵寄生蜂采用多種策略來應對“短暫”的資源——寄主卵。比如，僅在新鮮的寄主卵內產卵；延遲和停止寄主卵的發育；在產后時間較長的“老卵”上寄生時自身會加速發育等[43]。所有以上的行為、策略均由信息化學物質調控，不同類型的信息化學物質在調控卵寄生蜂成功寄生的過程中發揮著重要作用。

3.1 天牛卵寄生蜂遠距離定位寄主棲境

寄生蜂總會伴隨植食性昆蟲，植食性昆蟲離不開植物。植物揮發性物質作為化學信息物質在“植物-害蟲-天敵”三層營養系統中起著重要作用，它不僅為植食性害蟲尋找寄主植物提供信息，也為寄生蜂寄主棲境定位提供線索[44]。仇蘭芬等對桑天牛長尾嚙小蜂的寄主搜索行為進行了研究，發現受天牛危害的桑樹枝條氣味對其引誘作用明顯，桑天牛雌成蟲產卵時的產卵刻槽形狀也對該小蜂的寄主搜索行為有一定的指示作用，而寄主卵的引誘作用卻不明顯[45]。李繼泉等對桑天牛卵嚙小蜂的寄主選擇定位行為進行了研究[46]。對正常桑樹枝條、機械損傷枝條、桑天牛咬食和產卵枝條、桑天牛蟲糞及雌雄兩性桑天牛所釋放的揮發物分別進行了測定，發現各個處理的桑樹枝條均對寄生蜂有顯著的引誘作用。其中以桑天牛已產卵的桑枝引誘活性最大；桑天牛蟲糞對寄生蜂也具有引誘活性；而桑天牛蟲糞中的化學信息物質在該小蜂的微棲境確定過程中起著重要作用。小蜂對產卵桑枝段的選擇幾率明顯高于正常桑枝段和桑天牛雌蟲補充營養取食的桑枝段；天牛的產卵刻槽表面存在著與該卵寄生蜂寄主識別相關的信息物質，據此，他們將該寄生蜂產卵寄生行為按時間順序分了四個步驟：棲境與微棲境的選擇定位-微棲境接受行為-寄主發現-寄主識別。楊元對引誘桑天牛長尾嚙小蜂尋找寄主的化學信息物質進行了提取，表明萜烯類化合物在桑枝受害后含量升高，1,6-庚二炔是桑天牛蟲糞揮發物中含量最高的物質，β-蒎烯、E-2-己烯醛、乙酸-3-己烯酯在標樣濃度為1%時小蜂的反應最強烈[47-48]。

綜合以上研究可以看出，健康植物以及受害寄主植物的揮發物均會對卵寄生蜂的行為產生一定的影響，但寄生蜂對其反應程度不同。可能是因為寄生蜂除了嗅覺產生作用外，視覺也在起作用；受害植物與健康植物揮發物的差別可能是卵寄生蜂遠距離搜索寄主的關鍵化學信息物質。外源的其他一些化合物，比如給寄主植物上噴灑茉莉酸可以對天敵產生和害蟲危害相似的作用，可產生被害枝對桑天牛卵嚙小蜂的吸引力增強的效果[49]。該結論為人工招引天牛卵寄生蜂提供了一種可能的方法和途徑。

3.2 天牛卵寄生蜂對寄主產卵刻槽的識別

與其他裸露產卵的昆蟲有所區別，大部分天牛的卵產在皮下或皮縫中，卵寄生蜂要找到卵，必須要找到產卵刻槽或卵遮蓋物。王樹香認為，桑天牛產卵刻槽上的多種化學信息物質是調控桑天牛長尾嚙小蜂寄主定位與識別的外在因素，有的單獨起作用，有的與其他因素協同起作用，調控小蜂定位和識別寄主的信息素主要存在于完整的刻槽外部和天牛雌蟲的糞便中[50]。天牛的卵寄生蜂為了避免發生重復寄生，會標記已產過卵的刻槽，溫艷菊對桑天牛長尾嚙小蜂識別已產卵刻槽的化學機制進行了研究[51]。認為該嚙小蜂通過產卵后在產卵刻槽處用產卵器涂抹一種標記物，對其他的該種雌蜂具有趨避作用；二氯甲烷可提取該小蜂的卵標記信息素，信息素主要來源于杜氏腺，并認為棕櫚酸和二十四烷是標記信息素的主要組分。

3.3 天牛卵寄生蜂對卵的定位和識別

寄生蜂近距離搜索寄主時一般依靠寄主自身的氣味，比如寄主唾液、寄主的糞便、身體上的鱗片、產卵器分泌物等所攜帶的化學信息物質[52-55]。例如Zhong 等發現了卵寄生蜂（Trissolcus japonicus）利用茶翅蝽（Halyomorpha halys）成蟲揮發物中的正十三烷來定位寄主卵，這種化合物可以明顯地提高卵寄生蜂的搜索效率，縮短搜索時間[56]。接觸信息素和揮發性信息素同時在蝽象溝卵蜂（Trissolcus basalis）寄生稻綠蝽（Nezara viridula）搜索和定位寄主以產卵時具有重要作用[57]。這兩種信息素存在于寄主昆蟲、植物以及植物昆蟲復合體，像榆葉甲嚙小蜂（Oomyzus gallerucae）寄生榆黃葉甲（Xanthogaleruca luteola）卵，在寄主棲息地依靠寄主蟲糞中的接觸信息素而發現寄主卵；寄主卵上的接觸信息素對于定位寄主有重要作用[58]。李繼泉等對桑天牛長尾嚙小蜂產卵及寄主識別行為進行了研究，發現桑天牛的產卵分泌物在該小蜂的定位和識別中具有較大作用[59]。王樹香認為定位和識別寄主的信息素主要存在于完整的刻槽外部和天牛雌蟲的糞便中；另外還提供了定位識別寄主的化學信息物質的有效期、提取方法、提取化合物[50]。溫艷菊等研究了桑天牛取食不同寄主的蟲糞揮發物對桑天牛卵嚙小蜂的引誘活性，發現寄主植物對桑天牛蟲糞中的揮發物組分有顯著影響，但是這些不同蟲糞對該卵寄生蜂的引誘活性卻無顯著差別[51]。王樹香等還研究了桑天牛雌蟲分泌物和蟲糞中的化學信息物質對該小蜂寄主識別的影響，發現桑天牛雌成蟲口腔分泌物和產卵后的肛門分泌物以及裸卵表面的單一信息化合物對桑天牛卵嚙小蜂寄主識別影響很小，但正己烷作溶劑獲取的提取液對桑天牛卵嚙小蜂的引誘作用最強[60]。

這些研究表明，當天牛卵寄生蜂通過搜索寄主而進入寄主天牛卵的生境時，天牛的產卵分泌物是寄生蜂找到并識別定位寄主卵的最主要的化學信息物質；另外，由于天牛卵一般是產在寄主所危害的樹木皮下或是被一些分泌物所覆蓋，卵寄生蜂在識別寄主卵過程中視覺所起作用可能不是很大。

4 天牛卵寄生蜂研究存在的問題和展望

目前國內外對天牛卵寄生蜂的研究還存在不夠系統，生物學研究不深入，應用難等問題。表現如下：第一，沒有系統調查我國重要天牛卵期寄生性天敵，對新種的挖掘不夠。國內從2014年以來，還未見到關于天牛卵寄生蜂新種發表的文獻，可能是由于天牛卵隱蔽，寄生率不高，很難采到所致。第二，即使對于現有種，各個方面還有向更深一步研究的空間。不僅僅是種類描述，基本生物學揭示。第三，由于前兩方面的原因，天牛卵寄生蜂的應用程度不高。國外僅查到1例，美國Hanks等[24]和Luhring 等[9]從澳大利亞引進雙斑佛天牛跳小蜂防治雙斑佛天牛，這也是天牛卵寄生蜂應用成功的重要實例。我國利用天牛卵寄生蜂開展生物防治不多，樓普燦等[61]在桑園中少量釋放桑天牛卵長尾嚙小蜂，釋放后第3年釋放區的小蜂寄生率比對照區高50%以上，表明該蜂對桑天牛的種群數量有一定的抑制作用，顯示了天牛卵寄生蜂具有良好的生物防治利用前景。另外，通過一些人工措施保護天牛卵寄生蜂對于保持其在林間的種群數量有重要意義，閆曄輝等在桑園冬剪時剪除桑天牛的產卵枝，集中存放，第2年春天套網掛在桑園內，可使桑天牛卵長尾嚙小蜂正常羽化后飛出[62]。

雖然存在以上的問題，但是卵寄生蜂仍然是生物防治天牛的最佳選擇之一[63]。這是由于其自身的優點決定。寄主專化性強是卵寄生蜂的最大優點，它僅對1種天牛或同屬的天牛有寄生作用，不會對其他中性昆蟲造成威脅。第二點是卵寄生蜂可將天牛消滅在造成危害之前，體現了它的有效性。另外，目前我國森林受到了多種天牛的危害，為卵寄生蜂的研究和應用提供了機遇。松褐天牛是松材線蟲的重要傳播媒介，光肩星天牛在我國多地爆發，銹色粒肩天牛對城市行道樹造成極大危害，桑天牛不僅危害林木而且危害果樹，眾多天牛危害提供了卵寄生蜂發現、研究和利用的機會。例如松褐天牛卵金小蜂是目前國內外唯一發現寄生松褐天牛的具有重要經濟意義的卵寄生蜂，探討研究利用其防治松褐天牛，對防治松材線蟲病具有重要價值。還有寄生桑天牛的桑天牛卵嚙小蜂和天牛長尾嚙小蜂對防治桑天牛有重要作用。利用卵寄生蜂生物防治天牛類害蟲可作為天牛類害蟲綜合治理措施的重要環節之一，與其他綜合防治技術措施互補，共同發揮作用，可達到更好的防治效果。