江西九連山不同恢復模式林分的物種多樣性特征

劉 斌，張參參，汪金松，李張敏，歐陽園麗，陳 維，陳伏生，卜文圣

(1. 江西農業大學林學院，江西九連山森林生態系統國家定位觀測研究站，江西 南昌 330045；2. 生態系統網絡觀測與模擬重點實驗室，中國科學院地理科學與資源研究所，北京 100101；3. 江西九連山國家級自然保護區管理局，江西 贛州 341700)

近幾十年來，人類對森林資源以及農業土地的需求不斷增加，使得大面積的天然林遭到毀壞，世界森林資源的面積和質量顯著下降，大部分被人工林和次生林替代[1]。目前大多數人工林和次生林缺少原始森林的生境條件，生物多樣性大大減少，生態系統穩定性降低，生態系統功能嚴重退化[2-3]。最近的研究表明，生物多樣性對生態系統生產力有著顯著的影響，其大小與氣候和土壤肥力的影響相當[4]。生物多樣性與生產力之間存在著全球一致的正相關性，這表明目前極高的生物多樣性喪失速率將導致全球森林生產力的加速下降[5]。生境退化和森林過度砍伐的狀況迫切需要采取干預措施來恢復生物多樣性、生態系統功能和服務。隨著原始林面積的不斷減少和片段化，人類干預后的森林恢復速度以及能否恢復到干擾前的水平是目前極為關心的問題。

植被恢復是指運用生態學原理，通過保護現有植被、封山育林或營造人工林、灌、草植被，修復或重建被破壞的森林和其他自然生態系統，恢復其生物多樣性及生態系統功能[6]。主要恢復模式有自然恢復與人工恢復模式兩種，一般認為自然恢復模式的優點是投資少、效益高，森林的穩定性較好；而人工恢復模式的優點是恢復周期短、人為控制性高、具有較高的投入產出比[7]。目前主要的人工恢復模式是大量營造種類、結構單一的人工針葉純林[8]，部分皆伐或者間伐后的采伐跡地通過自然恢復模式成為次生林。我國于1998年啟動的天然林保護工程，通過植樹造林和自然更新來恢復森林生境，20年來使我國大大降低了森林面積的凈損失率。然而，以下一系列問題都亟需評估和解決：如何評價森林恢復的成功？通過天然更新，人工林和次生林的林分結構及物種多樣性如何變化[9]？人工恢復與自然恢復模式的優劣？

人工恢復模式構建的人工林通過快速生長提高了植被覆蓋率，有助于木材的生產與供給，但并沒有阻止森林的破碎化。由于新的森林大多是孤立的，這進一步破壞了殘存的原始森林，而這些原始森林擁有最高的生物多樣性[10]。研究普遍認為，在維持土壤和水分、保護生物多樣性等方面，人工恢復植被均弱于自然恢復植被[11-13]。劉曉娟等[14]的研究證實了物種豐富度高的林分擁有更高的碳儲量和碳通量，每增加一個樹種，碳總存量增加6.4%。但也有研究表明，兩種恢復模式林分的物種豐富度并沒有顯著差異[15]，與自然恢復相比，人工造林往往有利于生物量和生物多樣性的緩慢恢復，尤其是在演替的早期階段[16]。

物種的更新狀況對森林結構動態、演替進程和生態系統功能恢復都具有重要的作用。不同生長發育階段的樹木（幼樹、小樹和成年樹）的多樣性、密度、高度級結構等對未來群落的組成及群落動態穩定的維持和可持續發展具有深遠影響[17]。徑級結構是衡量植物群落生長發育狀況和演替穩定性的重要指標。宮貴權等[18]發現小樹個體會對鄰域植物多樣性產生促進作用，隨著個體的變大促進作用會轉變成抑制作用。閆滿玉等[19]的結果顯示不同大小的樹木個體對鄰域植物多樣性的影響作用也因鄰域植物個體大小而有所差別。群落物種多樣性格局的形成不僅取決于生態過程，如以環境篩選為基礎的確定性群落構建過程和以擴散限制為基礎的隨機性群落構建過程；還依賴于群落中的物種組成，如不同的功能群組成（生活型、耐蔭性）或不同系統發育階段的物種組成[20]。在森林群落中，光照是關鍵的生態因子，樹木間的相互作用主要來源于對光資源的競爭[21]。耐蔭性是植物對光環境適應的一種重要的生活史策略，能說明植物對外界光環境變化的響應[22]。在森林中，植物的功能性狀如耐蔭性、生長型等特征常常隨著群落恢復的進程而發生顯著變化，不同類型功能群隨時間的更替決定著群落恢復的速率和方向[23]。

群落演替的速度和方向，以及驅動它們的生物非生物因素和過程，是群落生態學研究的核心[24]。本研究選擇九連山自然保護區3個典型森林群落為對象，分別為未受人為干擾的原始常綠闊葉林、自然恢復32年的次生常綠闊葉林以及人工栽植杉木(Cunninghamia lanceolata(Lamb.) Hook.)后自然恢復36年的針闊混交林，在3個1 hm2固定樣地設置和群落學調查的基礎上，比較了次生林-原始林、杉木林-原始林兩種不同恢復模式下，不同生長發育階段樹種的群落物種組成、結構和多樣性的變化規律，以期回答以下兩個問題：（1）兩種恢復模式下不同生長階段樹種的林分結構、物種組成與原始林有何差異？（2）分析人工恢復模式與自然恢復模式的優劣性，探究兩種恢復模式的恢復速度及恢復方向，為亞熱帶常綠闊葉林恢復和重建提供理論和實踐依據。

1 材料與方法

1.1 研究區概況

本研究選址在江西省贛州市龍南縣九連山國家級自然保護區境內，經緯度為24°31′～24°35′ N，114°26′～114°29′ E。保護區南北長度約17.5 km，東西寬度約15 km，總面積13 411.6 hm2[25]。九連山國家級自然保護區屬中低緯度山地氣候，溫和濕潤，年平均氣溫為16.4 ℃，年積溫約4 852.5 ℃，1月份的平均氣溫6.8 ℃，7月份的平均氣溫24.4 ℃，區內年均降水量1 954.6 mm。研究區為中亞熱帶濕潤常綠闊葉林與南亞熱帶季風常綠闊葉林的過渡地帶，保存有完整的原生性常綠闊葉林。植被類型主要有常綠落葉闊葉混交林（次生闊葉林為主）、亞熱帶低山丘陵針葉林（人工林為主）、亞熱帶常綠闊葉林、竹林、山頂矮林及山地草甸[26]。

1.2 樣地設置與調查

選擇九連山國家級自然保護區內皆伐后人工種植杉木自然恢復36年的杉木針闊葉混交林、皆伐后自然恢復32年的次生常綠闊葉林以及未受人為干擾的原始森林（以下簡稱杉木林 CLP、次生林SF、原始林 PF），依據BCI大樣地建設的技術規范[27]，采用全站儀于2014年建立了3個1 hm2（100 m×100 m）樣地，樣地的4個角用水泥樁作永久標記。將1 hm2樣地劃分為25個20 m×20 m的小樣方，對每個小樣方內所有胸徑（DBH）≥1 cm的木本植物個體使用鋁牌進行編號，并在高度1.3 m處利用紅漆進行標記。記錄所有標記個體的樹種名稱、胸徑、坐標、樹高、枝下高和冠幅等信息。樣地調查中所有植物的中文名和學名是基于2010版《中國生物物種名錄》（中國科學院生物多樣性委員會）,樣地基本環境條件見表1。

表1 樣地基本環境條件Table 1 Basic environmental conditions of plots

1.3 數據處理

根據樣地調查結果，按照樹木的生理發育[18]、林業調查習慣及萌生能力[28-29]，將所有被調查的木本植物個體按胸徑大小劃分成3個生長發育階段：幼樹（1 cm≤DBH＜5 cm）、小樹（5 cm ≤ DBH ＜10 cm）、成年樹（DBH ≥10 cm）[30]。使用無度量多維標定(non-metric multidimensional scaling NMDS)方法來分析不同恢復模式群落3個生長發育階段物種組成的差異，Chao的相似性系數被用于每個模型中的相似距離計算參數[31]。

按照《中國植物志》描繪的物種特性，結合種子特性、幼苗更新特點[23]，按喜光的程度將出現在樣地內的所有木本植物種類劃分為3個功能群，即先鋒種：如楓香(Liquidambar formosanaHance)、擬赤楊(Alniphyllum fortunei(Hemsl.) Makino)、南酸棗(Choerospondias axillaris(Roxb.) Burtt et Hill)；非先鋒喜光種：如木荷(Schima superbaGardn. et Champ.)、絲栗栲(Castanopsis fargesiiFranch.)、杜英(Elaeocarpus decipiensHemsl.)、黃杞(Engelhardtia roxburghianaWall.)；耐蔭種：如美葉柯(Lithocarpus calophyllusChun ex C. C. Huang et Y. T. Chang)、香桂(Cinnamomum subaveniumMiq.)、細齒葉柃(Eurya nitidaKorthals)、木蓮(Manglietia fordianaOliv.)。

分別計算每個20 m×20 m樣方不同生長發育階段的α多樣性（包括物種豐富度、Shannon-Wiener指數[32]）以及3個功能群在不同恢復模式群落中的重要值。重要值=（相對多度+相對頻度+相對顯著度）/3。按照組合樣方法計算群落不同面積尺度的種-面積曲線、種-多度曲線和種-物種等級曲線[33]。種-物種等級（Species-Species rank）曲線用于同時解釋群落多樣性的兩個方面，即群落所含物種的豐富程度和均勻程度[34]。用Microsoft Excel 2013進行數據整理，R 2.12.0和 Origin 8.5進行數據分析和作圖。

2 結果與分析

2.1 物種組成和林分密度

據數據統計分析，杉木林共計29科75種，其中多度最大的為杉科（32 %），其次為殼斗科（21 %）、樟科（16 %）、山茶科（7 %）、杜鵑花科（7 %）等；次生林共計26科73種，多度上依次為殼斗科（31 %）、山茶科（29 %）、樟科（13 %）等；原始林共計38科126種，多度最大的為山茶科（19 %），其次為杜鵑花科（18 %）、樟科（17 %）、殼斗科（11 %）。杉木林中占優勢的樹種主要有杉木、米櫧(Castanopsis carlesii(Hemsl.) Hayata.)、潤楠(Machilus nanmu(Oliver)Hemsley)、羅 浮 柿(Diospyros morrisianaHance)、毛棉杜鵑花(Rhododendron moulmainenseHook.)等；次生林中占優勢的樹種主要有木荷、絲栗栲、潤楠、羅浮錐(Castanopsis fabriHance)、甜櫧(Castanopsis eyrei(Champ.) Tutch.)等；原始林中占優勢的樹種主要有毛棉杜鵑花、君遷子(Diospyros lotusLinn.)、木荷、細齒葉柃、香桂等（表2）。因而，從物種更替的角度來看，杉木林-原始林的人工恢復過程中，杉科和殼斗科植物減少，山茶科和杜鵑花科植物增多；次生林-原始林的自然恢復過程中，殼斗科和山茶科植物減少，杜鵑花科和樟科植物增多。

表2 3種林分多度排前五的科信息Table 2 The messages of top five families among three stands

圖1 3種林分不同生長發育階段（s：幼樹；t：小樹，at：成年樹）的無度量多維標定圖。正方形代表杉木林樣地，圓形代表次生林樣地，三角形代表原始林樣地Fig. 1 NMDS among three stands at different growth stages(s: sapling; t: treelet, at: adult tree). The square represents the Chinese fir forest, the circle represents the secondary forest, and the triangle represents the primary forest

NMDS排序可以明顯地區分出原始林與兩種恢復林分（圖1）。說明隨著植被恢復的進行，兩種林分的物種組成逐漸向原始林方向靠近，但整個群落的物種組成還存在較大的差異。同時，NMDS排序還表明對于同一種恢復林分不同生長發育階段的個體，其物種組成的差異小于不同林分之間的差異，說明整體上同一林分內部不同發育階段的樹種更新良好。

在群落植株個體數上，杉木林的總個體數（4 983）及幼樹個數（2 571）與原始林相當（4 770和2 823），而次生林的總個體數（2 879）和幼樹個體數（1 023）約占原始林的60 %和36 %。次生林中小樹（926）及成年樹個體數（930）與原始林相近（990和957）；而杉木林的小樹個體數（797）約占原始林的80 %，成年樹個體數（1 615）約為原始林和次生林的1.7倍。原始林和杉木林在幼樹階段的胸高斷面積（1.98和1.75 m2·hm-2）是次生林的2倍以上（0.77 m2·hm-2）；在小樹階段，3種林分的胸高斷面積差異不大（3.18、3.89和3.74 m2·hm-2）；而在成年樹階段，次生林的（28.56 m2·hm-2）和杉木林（53.46 m2·hm-2）約占原始林胸高斷面積（76.76 m2·hm-2）的37 %和70 %（圖2）。

圖2 3種林分不同生長階段的個體數（左）和胸高斷面積（右）。黑色面積表示幼樹階段，白色面積表示小樹階段，灰色面積表示成年樹階段Fig. 2 Number of individuals (left) and basal area (right) at different growth stages for the three stands. Black area represents sapling stage, The white area represents the treelet stage, The gray area represents the adult tree stage

2.2 物種多樣性和優勢度

原始林在種-面積和種-多度的物種累積速度要遠大于兩種恢復模式林分，而在種-物種等級曲線的物種多度下降速度低于次生林和杉木林（圖3）。從種-面積累積曲線來看（圖3 A.B.C），杉木林與次生林在幼樹和小樹兩個階段具有相似的變化趨勢；而在成年樹階段，杉木林物種個數的積累速度要快于次生林，說明杉木林更有利于成年樹稀有種的累積。在種-多度曲線上（圖3 D.E.F），杉木林和次生林在小樹及成年樹階段表現出相似的變化規律；但在幼樹階段，次生林物種數隨著抽取個體數增加積累速度高于杉木林，說明次生林的幼苗庫中物種個體分配更為均勻。3種林分類型的物種多度均隨著物種等級的增高而降低（圖3 G.H.I），在不同生長發育階段中，原始林物種多度隨物種等級的下降速度低于杉木林和次生林，而杉木林和次生林的變化趨勢基本一致，表明兩種恢復林分存在較明顯的優勢種，偶見種和稀有種較少，物種多樣性更低；而原始林的曲線下降的更為平緩，意味著其擁有多個優勢種，也有較多的偶見種和稀有種，物種組成更豐富，物種多樣性更高。

從表3可知，杉木林和次生林不同生長發育階段的物種豐富度明顯小于原始林，但二者在小樹階段物種豐富度相似，次生林的幼樹及成年樹物種數少于杉木林，總體上杉木林和次生林的物種豐富度比較接近，約為原始林的55 %。總體上原始林的Shannon-Wiener指數顯著地高于兩種恢復林分，并且次生林顯著地高于杉木林，但杉木林和次生林在不同生長階段的Shannon-Wiener指數無顯著差異。

2.3 群落結構

由圖4可知，不同恢復模式林分各生長發育階段的胸徑和樹高通常存在顯著差異。次生林幼樹胸徑（2.88 cm）顯著地大于杉木林（2.78 cm），但次生林和杉木林幼樹的胸徑與原始林（2.85 cm）無顯著差異；次生林小樹的胸徑（7.18 cm）顯著地大于原始林（6.93 cm）和杉木林（6.99 cm），但杉木林小樹的胸徑與原始林無顯著差異；原始林成年樹的胸徑（24.85 cm）顯著地大于兩種恢復林分，并且杉木林成年樹的胸徑（19.39 cm）顯著地大于次生林（18.31 cm）。次生林幼樹的樹高（5.04 m）顯著地高于原始林（4.52 m）和杉木林（4.37 m），并且杉木林幼樹的樹高顯著地小于原始林；次生林小樹的樹高（9.84 m）顯著地高于原始林（6.56 m）和杉木林（7.27 m），并且杉木林小樹的樹高顯著地大于原始林；次生林和杉木林成年樹的樹高顯著地高于原始林（12.41 cm），但次生林（13.16 cm）和杉木林（13.74 cm）之間無顯著差異。

圖3 3種林分不同生長發育階段（幼樹、小樹、成年樹）的種-面積累積曲線、種-多度曲線、種-物種等級曲線。灰色虛線表示杉木林，黑色實線表示原始林，黑色點線表示次生林Fig. 3 Species - area accumulation curve, species - abundance curve and species - species rank curve among three stands at three growth stages (sapling, treelet, adult tree). The dotted gray line indicates the Chinese fir forest, The black solid line indicates the primary forest, The black dotted line indicates the secondary forest

表3 3種林分不同生長發育階段及總體的物種豐富度和Shannon-Wiener指數Table 3 The species richness and Shannon-Wiener index of the three stands at different stages and overall（Mean ± SE）

2.4 功能群變化

圖5表明，3種林分在幼樹階段各個功能群的物種重要值較為接近；但在小樹階段，次生林先鋒樹種的重要值約占30%，是原始林和杉木林先鋒樹種重要值的2倍左右，并且3種林分耐蔭性樹種重要值排序為原始林＞杉木林＞次生林；在成年樹階段，與小樹階段相似，次生林先鋒樹種的重要值仍大于原始林和杉木林，但3種林分耐蔭性樹種重要值排序為原始林＞次生林＞杉木林。

圖4 3種林分不同生長發育階段植株胸徑和樹高的變異Fig. 4 Variations of DBH and height at three stages among three stands

圖5 3種林分不同生長發育階段功能群的重要值變化Fig. 5 Variations of Importance value of three functional groups among three forests at different growth stages

3 討論

3.1 物種組成

相對于森林植被結構的快速恢復，森林群落物種組成的恢復是最值得關注和研究的內容[35]。對比物種數量、群落結構和生物量積累等，物種組成的恢復速度更加緩慢[36]。杉木林-原始林的人工恢復過程中，杉科和殼斗科植物減少，山茶科和杜鵑花科植物增多；次生林-原始林的自然恢復過程中，殼斗科和山茶科植物減少，杜鵑花科和樟科植物增多。森林演替30多年后，兩種林分的植被物種豐富度都達到了相當的水平，這表明無論是在人工恢復區還是自然恢復區，群落重組都在逐漸進行。演替過程中的光照資源變化可以通過改變種間關系以及限制更新方式等主導群落演替的方向，決定著群落的物種組成[37]。杉木林與次生林的物種組成均向著原始林方向靠近，但杉木林的物種組成與原始林更為接近，表明針闊混交林比闊葉林具有更強的正向演替趨勢。

3.2 群落恢復進程

在個體數上，杉木林與原始林差異不大，并且成年樹個體多于原始林；而次生林總個體數和幼樹少于原始林，但小樹和成年樹的個體數與原始林差異不大。人工恢復如植樹造林繞過了在早期演替中物種擴散和建立的障礙，增加了新生森林的物種個數的積累，加快了森林恢復[38]。相比之下，在自然恢復模式中，物種隨機到達，受擴散和建立的限制[39]。物種個數和物種密度在分配上可能有著更多的變化，導致次生林物種個數與杉木林和原始林有顯著差距。隨著演替的進行，林分郁閉度逐漸增加，次生林進入自疏階段，也會導致次生林物種個體數減少。從胸高斷面積來看，在幼樹和小樹階段，杉木林和原始林差異不大，成年樹的約為原始林的70%；而次生林幼樹胸高斷面積約為原始林的一半，小樹與原始林的差異不大，成年樹僅為原始林的37%。這可能與人工種植的杉木有關，杉木是我國南方典型的速生造林樹種，具有高的早期生長率，能迅速建立起林冠層[40]。恢復中的杉木林、次生林在物種個數和胸高斷面積上與原始林存在較大差距。

次生林的Shannon-Wiener指數顯著地高于杉木林，但在各年齡階段間卻無顯著差異。物種多樣性較低與先鋒種的高度優勢有關[41]，杉木林中杉木依舊占據最高的個體數和重要值，根據Janzen-Connell效應，物種多樣性與群落的同物種負密度有關[42]，因此杉木林物種多樣性與次生林有差異。兩種恢復模式林分的物種多樣性隨著演替進行逐漸趨同于原始林，但與原始林的物種豐富度還存在明顯的差距，杉木林和次生林由于許多演替后期物種的缺失，生態系統功能只是部分得到恢復[43]。根據各林分成年樹的物種豐富度及Shannon-Wiener指數可知，原始林的林冠層具有更高的均勻度及物種多樣性。常綠闊葉林喬木上層混交程度越高、林木分布狀況越均勻，其林下層物種的均勻度指數與多樣性指數則越大[44]。所以原始林在種-面積和種-個體數的物種累積速度要遠大于兩種恢復模式林分，而在物種多度-物種等級曲線的物種多度下降速度低于次生林和杉木林；杉木林與次生林在幼樹和小樹階段的種-面積曲線具有相同的變化趨勢。物種豐富度格局的形成也依賴于群落中的物種組成（如稀有種和常見種）[20]，在成年樹階段，杉木林的物種密度要大于次生林，種-面積曲線的上升速度也高于次生林，這說明杉木林的成年樹階段擁有更多的稀有種。

3.3 群落演替

群落喜光性是群落恢復過程中的一個重要適應性特征[28]。隨著演替的進行，林分郁閉度變大，導致一些陽性樹種幼苗、幼樹因光照不足而被淘汰出群落，陰性樹種開始在群落中定居，因此呈現出喜光植物比例下降、耐蔭植物比例上升的規律[45]。次生林林下層樹種（幼樹、小樹）先鋒種和非先鋒喜光種的重要值高于杉木林與原始林，表明次生林的正向演替進程慢于杉木林，自然恢復30年左右的次生林中，先鋒樹種在群落組成中依舊占據主導地位[46]。恢復初期，陽性的先鋒樹種通過萌生個體擴展林冠面積來適應或利用高光條件；隨著自然演替的進行，群落環境變得蔭蔽，喜光樹種的主導地位逐漸減弱，大量中性及耐蔭樹種侵入并占據較大的生態位[47]，因此耐蔭的后期物種能在先鋒樹種死亡后空出的位置中成功定居[48]。次生演替進程中，負密度制約效應在幼樹和小樹階段的存活中起著重要的作用，激烈的種內競爭會抑制樹木個體的生長發育[29], 容易導致林分發生自疏現象，形成大小不一的林窗、林隙，使得林下層光照更為充足。群落個體數減少后，各樹種生態位變得更為寬泛，種內、種間競爭減弱。因此，林分自疏后創造的資源空間和林分密度降低可能是次生林幼樹、小樹的DBH和樹高都要大于杉木林與原始林的原因。原始林、杉木林的徑級結構接近倒“J”型，群落更新良好；而次生林各生長階段分布均勻，群落穩定性較差。原始林為地區頂級群落，垂直結構更為立體，擁有復層林冠層及大徑級成年樹。因此成年樹階段原始林的胸徑顯著高于兩種恢復林分。杉木林和次生林中缺乏大徑級和超高的個體，例如DBH≥40 cm、樹高＞20 m的個體主要分布在原始林中。

4 結論

在恢復30多年后，人工恢復與自然恢復群落的物種組成、物種多樣性、物種個數都能朝著當地頂級群落發展，但杉木林的演替進展更為順利。相對于自然恢復的次生林，人工恢復的杉木林在短期恢復中有利于物種個體數及生物量的積累，有利于稀有種的定居；但自然恢復的次生林更有利于物種多樣性的恢復，尤其是在林下層。為此本研究認為以快速積累生物量為目標的固碳森林，選擇人工恢復模式更為適宜；而以恢復生物多樣性為目標的多功能森林則選擇自然恢復模式。對于本研究而言，由于缺乏較長恢復時間的物種數據，未對不同演替階段林分進行連續觀測，很難預測其最終的演替方向。在更長時間的恢復中，人工模式是否能優于自然模式，從而更快地接近頂級群落的物種組成和群落結構仍存在很大的不確定性。