增溫和刈割對高寒草甸土壤呼吸及其組分的影響

蒙 程,牛書麗,常文靜,全 權,曾 輝,*

1 北京大學深圳研究生院城市規劃與設計學院, 深圳 518055 2 中國科學院地理科學與資源研究所生態系統網絡觀測與模擬重點實驗室, 北京 100101 3 中國科學院大學資源與環境學院, 北京 100049

自工業革命以來,大氣溫室氣體升高引起的全球變暖使得全球平均氣溫上升了約0.85 ℃,預計到21世紀末全球平均氣溫將升高1.5 ℃[1]。青藏高原是氣候變化的敏感區域,預計變暖幅度遠大于全球平均值[2-3]。越來越多的證據表明氣候變暖可以改變高寒草地的群落結構和功能[4-5],而這些變暖引起的生態系統過程的變化將會顯著地影響高寒生態系統碳通量[6-8]。刈割和放牧作為草地的主要利用方式,可以影響土壤小氣候、植物生長和物種多樣性等,并進一步影響生態系統碳循環[9-10]。高寒草地儲藏著豐富的土壤有機碳,目前正在經歷著快速的氣候變暖和土地利用變化(如刈割和放牧)[11-12]。增溫和刈割可能會影響根系呼吸和微生物呼吸,從而影響生態系統碳循環。目前,有關高寒草甸土壤呼吸對氣候變暖和刈割響應的研究仍然有限,因而進行增溫和刈割對土壤呼吸及其組分影響的研究,可以為有效應對未來氣候變化背景下的生態系統管理提供科學依據。

土壤呼吸是指未擾動土壤中產生二氧化碳(CO2)的所有代謝作用,主要包括自養呼吸(根呼吸和根際微生物呼吸)和異養呼吸(土壤微生物和動物呼吸)兩個組分[13-14]。土壤呼吸作為陸地生態系統和大氣中規模僅次于植物光合作用的碳通量過程,是全球碳循環和氣候變化的重要調控因素[9, 14]。它主要受土壤溫度[15-17]、含水量[18-20]、養分有效性[21-22]等非生物因子和植物群落結構[22-23]、植物根系[24]、土壤微生物[25]等生物因子的共同影響。大量研究探討了增溫和刈割對土壤呼吸的影響,但結論仍然存在爭議[9, 26]。整合分析結果表明,增溫能夠刺激土壤呼吸,尤其是在高寒地區[27]。基于單個站點的研究則發現增溫可以導致土壤呼吸的持續增加[9, 23, 28],或者初期增加,然后在幾年后減弱[17,29-31]。這些響應可歸因于生物和非生物因素之間的相互作用,包括微生物碳利用效率[32]、底物供應[33]、溫度和土壤水的可用性變化[29-30]等。增溫引起土壤呼吸的升高并不一定意味著土壤有機碳(SOC)分解與大氣二氧化碳濃度之間存在正反饋,因為土壤呼吸的增加可能是由于凈初級生產力增加導致自養呼吸大幅度增加,使得更多的碳(C)分配到根[34]。因此單獨測量土壤呼吸并不能為評估土壤在氣候變暖下是碳源或碳匯提供確鑿的證據[35],同時測量土壤呼吸和異養呼吸對于更好地理解氣候變暖下土壤碳排放動態顯得尤為必要。刈割作為草原的利用和管理方式之一,可以減少植被覆蓋,進而影響土壤表面的蒸發和能量平衡,導致土壤溫度升高和加劇土壤水分減少[36]。一些研究發現由于C基質供應減少,即使土壤溫度升高,刈割也會使土壤呼吸減少19%—49%[21, 37]。Jia等[38]和Han[39]等人發現土壤呼吸對刈割沒有響應是因為刈割未影響植物生長和土壤水分。另一些研究則發現刈割可以通過提高土壤溫度[40]、改變地上植物群落結構[41]或刺激叢枝菌根真菌[42]來增強土壤呼吸。因此,刈割對土壤呼吸的影響仍存在爭議,其與增溫的交互作用研究更是缺乏。

本研究利用紅外線輻射加熱器(Infrared heater)模擬增溫,研究增溫和刈割對土壤呼吸和異養呼吸的影響。探討全球氣候變化背景下,模擬增溫和刈割對高寒草甸土壤呼吸、自養呼吸和異養呼吸的影響及其與土壤溫度、濕度變化之間的關系,以期為青藏高原高寒草甸生態系統的可持續管理提供基礎數據和理論基礎。

1 材料與方法

1.1 研究區概況

研究區位于青藏高原東南緣的四川省阿壩州紅原縣(32°48′N,102°33′E),海拔大約3500 m。該地區的氣候類型屬于大陸性高原溫帶季風氣候,年平均氣溫1.1 ℃,最高氣溫11.1 ℃,最低氣溫-9.7 ℃；全年日照時數2000—2400 h；年平均降水量753 mm,降水主要集中在5—9月,占年降水量的80%。植被類型為高寒草甸草原,主要優勢種包括：發草(Deschampsiacaespitosa)、溚草(Koeleriacristata)、華麗龍膽(Gentianasino-ornata)、鵝絨委陵菜(Potentillaanserine)、小花草玉梅(Anemonerivularis)。土壤類型為亞高寒草甸土。

1.2 試驗設計

試驗樣地所在區域地勢平坦,植物物種分布均勻。試驗采用雙因素裂區設計,主區為增溫方式,亞區為刈割方式,共設置3 m×2 m的主區10個,主區隨機設置為對照和增溫處理,每個處理設置5個重復；每個主區又被裂分為兩個1.5 m×2 m的亞區,其中一個亞區刈割,另一個亞區不刈割,共形成20個試驗小區。相鄰主區間隔3 m。整個試驗共設置4個處理,分別為對照(CK),增溫/無刈割(W),無增溫/刈割(CL),增溫/刈割(WCL),每種處理設置5個重復。

增溫樣地從2014年6月開始采用紅外線輻射器(MSR-2420, Kalglo Electronics Inc., Bethlehem, Pennsylvania, USA)進行全年連續加熱,輻射器長165 cm,寬15 cm,懸掛在樣地中央,懸掛高度為1.5 m,輻射器輸出功率為2000 W,對照樣地懸掛相同尺寸的模擬輻射器來模擬增溫處理樣地所懸掛加熱器帶來的遮蔽效果。在每年的生長季末期進行一次刈割,留茬高度為1 cm。

1.3 研究方法

1.3.1土壤呼吸和異養呼吸的測定

試驗設置前期(2014年初)在每個小區內永久埋入兩種類型的PVC土壤呼吸環。其中一個土壤呼吸環(內徑10.5 cm,高5 cm)埋入土中2—3 cm,用于總土壤呼吸的測定。將另外一個高度為40 cm的PVC環(內徑10.5 cm)埋入土中36—38 cm。由于超過90%的植物根系分布在表土(0—20 cm)中[43],因此40 cm深的PVC環可以切斷舊植物的根部,并防止新的根系在環內生長。該實驗于2014年初進行,本文所用數據自2018年5月開始測量,從而留出足夠的時間使PVC環內的植物根死亡[23]。因此,深PVC環中的CO2通量可以代表土壤異養呼吸。此方法與Wan等[44],Zhou等[9]和Wang等[45]使用的方法相同。對于淺PVC環,我們每隔兩周檢查、清除一次植物。用手將環內植物地上部分完全去除以阻斷其對根系的碳供應。土壤自養呼吸由土壤呼吸減土壤異養呼吸得到。

在2018年生長季期間(5月—9月),使用Li-6400便攜式光合儀(LI-COR Inc., Lincoln, NE, USA)的土壤呼吸室測定土壤總呼吸和異養呼吸,頻率為每月兩次,其中2018年7月上旬因持續降雨缺少一次測量。土壤呼吸速率和異養呼吸速率的測定選在陽光明媚的一天同時進行且在9:00—11:00完成。

1.3.2土壤溫度和濕度的測定

在測量土壤呼吸速率的同時,測量土壤溫度和濕度。使用LI-6400自帶的溫度探針測量10 cm處土層的土壤溫度。使用手持式濕度探針(TDR100, Spectrum Technologies, USA)在靠近呼吸環的3個點處測量10 cm處土層的土壤濕度,測量結果為體積含水量。

1.4 數據分析

采用Microsoft Excel 2016進行數據初步整理,采用R[46]對數據進行統計分析,顯著性水平設置為0.05。利用單因素方差分析方法比較不同處理樣地之間土壤呼吸速率、自養呼吸速率和異養呼吸速率的差異。利用重復測量的方差分析比較不同增溫和刈割處理下土壤呼吸及其組分的差異,以分析增溫、刈割和測定時間及三者的交互作用對土壤呼吸速率及其組分的影響。利用一般線性模型(General linear model, GLM)分析土壤呼吸速率及其組分與土壤溫度、濕度的關系,分別擬合一元線性回歸模型、二元回歸模型和指數回歸模型,比較三種模型的AIC值,選擇AIC值最小的模型；若兩個模型的AIC差值不超過2,則選擇較簡單的模型[47]。使用OriginPro 2018C(OriginLab Corporation, Northampton, MA, USA)對分析結果作圖。

2 結果

2.1 土壤溫度和濕度對增溫和刈割的響應

通過整個生長季的測量,增溫和增溫+刈割顯著提高了0—10 cm土層的土壤溫度(圖1),增溫小區和增溫+刈割小區平均溫度與對照相比分別提高了2.53 ℃和2.45 ℃(P<0.05)。與對照相比,增溫處理下土壤濕度顯著降低3.21%；增溫+刈割處理下土壤濕度顯著降低4.87%(圖1)。

圖1 不同處理下0—10 cm土層中土壤溫度、土壤濕度的變化(平均值±標準誤差)

2.2 增溫和刈割對土壤呼吸速率及其組分的影響

在2018年整個生長季中,土壤呼吸速率(soil respiration rate,Rs)、土壤自養呼吸速率(soil autotrophic respiration rate,Ra)和土壤異養呼吸速率(soil heterotrophic respiration,Rh)季節動態的變化趨勢基本一致(圖2),并呈單峰曲線。從生長季開始到6月下旬,對照、刈割、增溫、增溫+刈割的Rs、Ra和Rh呈整體上升趨勢,并在6月底達到峰值,土壤呼吸速率的最高值分別為8.18、10.9、10.73、13.38 μmol m-2s-1；土壤自養呼吸速率的最高值分別為1.34、2.87、2.50、4.15 μmol m-2s-1；土壤異養呼吸速率的最高值分別為6.83、8.04、7.08、7.41 μmol m-2s-1。6月下旬到8月下旬,土壤呼吸速率及其組分表現出下降趨勢,8月下旬到生長季結束,各處理的土壤呼吸速率及其組分整體變化較平緩。

重復測量的方差分析表明增溫、刈割和測定時間對土壤呼吸速率和異養呼吸速率均表現出顯著影響(P<0.05),增溫和刈割之間的交互作用對土壤呼吸和異養呼吸沒有顯著影響(P>0.05),但是對自養呼吸的影響是顯著的(P<0.05)(表1)。

表1 不同處理下土壤呼吸速率、異養呼吸速率的重復測量方差分析結果(F-values)

在2018年生長季,與對照相比,單獨增溫使土壤呼吸速率和異養呼吸速率分別顯著提高了31.65%、27.12%(P<0.01,P<0.01),單獨增溫對土壤自養呼吸速率沒有顯著影響；單獨刈割使土壤呼吸速率提高了17.51%,但差異未達到顯著性水平(P>0.05),單獨刈割使異養呼吸速率顯著提高了32.54%(P<0.01),單獨刈割使自養呼吸速率降低了12.28%,但差異不顯著(P>0.05)。與對照相比,同時增溫和刈割促進了土壤呼吸、異養呼吸和自養呼吸(圖2)。

圖2 模擬增溫和刈割對土壤呼吸速率、異養呼吸速率、自養呼吸速率的影響(平均值±標準誤差)

2.3 土壤呼吸及其組分與土壤溫度、土壤水分的關系

回歸分析表明,土壤呼吸速率和異養呼吸速率與土壤溫度存在顯著的指數關系,土壤自養呼吸速率與土壤溫度幾乎沒有顯著的關系。增溫和刈割對土壤呼吸速率、自養呼吸速率和異養呼吸速率的溫度敏感性具有顯著的負效應,在增溫和刈割條件下,土壤呼吸速率及其組分的表觀Q10值降低(表2)。此外,水分顯著的影響了土壤呼吸速率及其組分(圖3)。

圖3 土壤呼吸、異養呼吸、自養呼吸與土壤溫度、土壤濕度之間的關系

表2 不同處理下的土壤呼吸速率及其組分與土壤溫度的關系

3 討論

3.1 增溫對土壤呼吸速率及其組分的影響

模擬增溫試驗的第5年,青藏高原高寒草甸土壤溫度升高2.53 ℃,土壤呼吸速率顯著提高31.65%(圖2),高于全球尺度上的整合分析結果：溫度升高2 ℃使得土壤呼吸平均提高12%[27],說明高寒草甸土壤呼吸的溫度敏感性比全球平均水平要高。同時,我們的研究發現增溫2.53 ℃使異養呼吸提高27.12%(圖2),與最近的一項全球整合分析中升溫2.0 ℃的情況下,異養呼吸平均增加21%的結果基本一致[27]。而我們的研究中增溫對土壤自養呼吸沒有顯著影響的結果也與全球整合分析的結果一致[27]。在全球氣候變化的背景下,有大量的野外控制實驗探討增溫對陸地生態系統碳循環的影響,但是,有關土壤呼吸及其組分對增溫響應的研究結果仍存在爭議[19,48]。例如,對西藏半干旱高山草原[50]、內蒙古半干旱草原[29]等生態系統的研究結果顯示升溫誘導的水分脅迫產生的負效應抵消了高溫對土壤呼吸和異養呼吸的正效應,進而導致增溫抑制土壤呼吸和異養呼吸；與之相反,對針葉林[49],亞北極荒地[50]、永凍土區高寒草甸[51]等生態系統的研究結果表明溫度升高能夠提高土壤微生物和酶的活性,刺激土壤異養呼吸,從而促進土壤CO2的排放。我們的研究中連續4年增溫后土壤呼吸速率顯著提高可能是由于溫度升高使得土壤酶活性提高,而土壤酶活性的提高與增溫條件下土壤微生物數量的增加和微生物活性的提高有關。土壤微生物數量增加和土壤微生物活性的增強刺激了微生物的代謝活性,加速土壤碳礦化,促進了土壤異養呼吸,進而促進土壤碳排放[52-53]。我們并未發現增溫對自養呼吸的顯著影響,可能與實驗中增溫并未改變細根生產和死亡的年平均值有關[54]。

3.2 刈割對土壤呼吸速率及其組分的影響

刈割可以通過改變土壤微氣候以及根系和土壤微生物的C底物可利用性來抑制土壤呼吸[21, 37]。然而我們的研究中刈割對土壤呼吸影響不顯著,這可能是由于異養呼吸和自養呼吸對刈割的相反的響應趨勢造成的。土壤微生物呼吸很大程度上受到土壤溫度、土壤水分以及微生物生物量和微生物呼吸的影響[55]。刈割引起的土壤溫度的增加能夠提高土壤微生物活性和其對土壤有機質的礦化,導致微生物呼吸速率的提高[56]。本研究結果中刈割在一定程度上提高了土壤溫度和土壤水分,微生物生物量也有所提高,最終表現為刈割刺激異養呼吸。自養呼吸主要依靠光合同化產物的供給[57]。刈割能夠改變植物的分配策略,將儲存在根系中的C運輸到地上部分用于枝葉的再生,植物的地下C分配將會減少[58-59]。本研究中刈割導致地下生物量減少,進而抑制自養呼吸。異養呼吸的增加被自養呼吸的減少部分地抵消掉,導致土壤呼吸沒有受到刈割的顯著影響。

3.3 土壤溫度和土壤水分對土壤呼吸及其組分的影響

Q10被定義為溫度每增加10 ℃,土壤呼吸增加的倍數,是用于評估土壤呼吸及其組分溫度敏感性的重要參數。增溫和刈割降低了土壤呼吸及其組分的溫度敏感性(表2),這與之前的許多研究發現土壤呼吸的溫度敏感性隨著土壤溫度的升高[9, 60-61]或刈割[21,62]而降低的結果相一致。增溫導致自養呼吸和異養呼吸溫度敏感性的降低可能是植物呼吸或微生物活動對變暖的直接生理適應[63-64],植物和微生物的生理適應最終導致土壤呼吸溫度敏感性的降低。另外,增溫可能導致土壤微生物群落的變化,并因此導致溫度敏感性的變化[48]。刈割降低土壤呼吸及其組分的溫度敏感性主要有以下3個原因。首先,刈割導致光合同化C產物向根系的分配減少[9]。其次,刈割引起的土壤溫度的升高使土壤呼吸及其組分產生溫度適應性[63]。最后,刈割引起微生物群落結構的改變,微生物更加適應環境,導致溫度敏感性降低[65]。

土壤呼吸及其組分對增溫的響應受土壤水分可用性的調節[19]。土壤含水量過低會降低細胞外酶的擴散速度以及微生物的移動,降低呼吸底物與微生物的接觸機會[66],進而影響土壤呼吸及其組分。土壤含水量的降低會影響土壤通氣性,進而影響微生物和根的呼吸。目前對于水熱因子對土壤呼吸的影響還沒有一致的結論,主要的觀點有3種：(1)土壤溫度和水分作為主要的環境因子,共同影響著土壤呼吸速率[67-68]；(2)土壤水分對土壤呼吸的影響要強于土壤溫度[69]；(3)土壤溫度對土壤呼吸的影響強于土壤水分[70]。土壤溫度和水分對土壤呼吸及其組分影響的強弱主要是由于研究地點的限制因子不同導致的[71]。本研究發現土壤溫度和水分可以共同解釋土壤呼吸、自養呼吸、異養呼吸變化的38%、14%、35%,高于土壤溫度或者水分單一因子對土壤呼吸及其組分變化的解釋,表明在該高寒草甸,土壤溫度和水分共同驅動土壤呼吸及其組分的變化。這是由于高寒草甸具有水分充足溫度低的特點,溫度為限制因子,溫度升高能夠刺激土壤呼吸；另一方面,盡管該地區水分充足,溫度升高引起的土壤水分的降低對生態系統碳通量的影響顯著[72],導致該地區土壤溫度和水分共同調節土壤呼吸及其組分。

4 結論

基于5年的模擬增溫和刈割野外控制實驗,我們發現增溫顯著提高青藏高原高寒草甸土壤呼吸速率和異養呼吸速率,而增溫對自養呼吸沒有顯著影響；刈割對土壤呼吸的刺激作用不顯著,但是促進了異養呼吸,在一定程度上抑制了自養呼吸；增溫和刈割之間的交互作用不顯著。土壤呼吸速率及其組分與土壤溫度和濕度之間存在顯著的正相關。因此,在該高寒草甸生態系統,土壤水分、溫度共同調節土壤呼吸和異養呼吸。本研究表明青藏高原東緣高寒草甸土壤碳排放與全球變化如增溫和刈割之間存在正反饋。