亞熱帶丘陵區人工濕地底棲動物群落特征及其對濕地植物配置的響應

郭寧寧 ，李希，李裕元*，周訓軍，葉磊, ，孟岑，夏夢華，呂殿青 ，彭健

1. 湖南師范大學資源與環境科學學院，湖南 長沙 410006；2. 中國科學院亞熱帶農業生態研究所/亞熱帶農業生態過程重點實驗室，湖南 長沙 410125；3. 湖南農業大學水利與土木工程學院，湖南 長沙 410128；4. 江蘇理工學院化學與環境工程學院，江蘇 常州 213001

人工濕地是治理農業面源污染的有效途徑，在污水治理技術中具有生態性能高、運行成本低、易維護等明顯優勢（Kivaisi，2001；Ingrao et al.，2020）。大量研究表明，生態濕地在治理農業面源污染方面效果顯著（李躍勛等，2009；萬金保等，2010；Kabenge et al.，2018；蔣倩文等，2019），如張弘弢等（2019）的研究表明，采用植物和填料構建的組合式人工濕地在 0.15—0.35 m3·(m2·d)-1的水力負荷下對農村分散型生活污水具有很好的處理效果，對主要污染物COD、NH4+-N和TP的平均去除率可達到57%—83%。李遠航等（2018）的研究表明，采用稻草-綠狐尾藻（Myriophyllum elatinoides）復合人工濕地處理高負荷養豬廢水，對COD、TN、NH4+-N和TP等主要污染物的總去除率均可達到90%以上，不僅出水水質顯著優于國家養殖廢水排放標準，而且可通過水生植物的資源化利用產生一定的經濟效益。

人工濕地可通過植物吸收、底泥吸附、微生物分解、底棲動物攝食轉化等過程實現對水體氮磷等污染物的轉化和去除（盧少勇等，2006）。目前國內外學者對人工濕地植物、底泥以及微生物的協同凈化作用開展了較為深入的研究。如王麗莎等（2017）對比研究了不同植物組合模式對農村污水的治理效果，并表明綠狐尾藻與梭魚草（Pontederia cordata）組合是其研究區域最佳的濕地水生植物組合模式。眾多的研究發現，微生物的硝化/反硝化作用是去除濕地N的主要途徑，一般占濕地N去除的60%—90%（Stottmeister et al.，2003；Faulwetter et al.，2009；Li et al.，2018；陳亮等，2017）。底泥在濕地系統中具有較為復雜的綜合作用，一方面在表流濕地中是挺水植物和底棲動物生活的介質，同時也是一些污染物沉淀固定和轉化的主要場所（張樹楠等，2013；郝君等，2013；張海闊等，2019）。實際上，底棲動物也是濕地系統的重要組成部分，一方面以細菌、有機碎屑顆粒以及底棲藻類為食，從而促進濕地有機物的降解（Newell，2004；何良菊等，2004；鄧可等，2012），另一方面又可作為其它大型水生生物（魚、蛙、龜等）的優良餌料，在太湖地區其年生產量可高達480.21 g·m-2·a-1（龔志軍等，2015）。邱士可等（2009）的研究表明底棲動物水蚯蚓（Limnodrilus hoffmeisteri）消化系統中的酶能夠迅速分解轉化動物糞便，將有機污染物轉化成自身需要的營養物質，從而對凈化水體起到間接作用。可見，底棲動物在支撐濕地水生生態系統食物網及水質凈化方面發揮著重要的作用，但是綜上所述，目前針對人工濕地底棲動物功能的研究還相對很少，多數研究主要是以天然湖泊等大型水體的底棲動物研究為主（劉國鋒等，2014；龍振宇等，2018），在一般的人工濕地工程設計中多數還未涉及對底棲動物生態功能的考慮。基于此，本文試圖通過野外小區控制試驗，探討不同植物組合模式下人工濕地底棲動物群落組成特征及其與水環境因子的相互關系，以期為進一步完善人工濕地功能、提升人工濕地污染物消納容量提供理論依據。

1 材料與方法

1.1 研究區概況

試驗區位于湖南省長沙縣開慧鎮（113°24′E、28°58′N），屬典型亞熱帶濕潤季風氣候，年平均氣溫17.2 ℃，最低氣溫-6.7 ℃，最高氣溫40.1 ℃；多年平均降水量1394.6 mm，降水主要集中于4—7月（葉磊等，2020）。該區主要土地利用類型包括稻田、果林、茶園、菜地等。該區域畜禽養殖歷史悠久，養殖廢水和農村生活污水少部分經過沼氣池處理后作為有機肥加以利用，大部分僅經過厭氧或三級化糞池簡單處理后排入周邊溝渠，對當地水環境構成較大威脅。

1.2 試驗布設與處理設置

試驗設置綠狐尾藻（Myriophyllum elatinoides）、黃菖蒲（Iris psudacorus）、水生美人蕉（Canna glauca）、梭魚草（Pontederia cordata）及無植物對照（CK）5個處理，每個處理3次重復，根據植物株高、生長特性等采用分組布設模式，為提高水處理效率和切實實際工程需要，所有處理濕地均分為三級，水力停留時間為 7 d，進水方式為持續性進水，小區具體布局與水流流向見圖1。

試驗小區建設之前為一整塊地形平整、肥力均勻的水稻田（主要種植雙季稻），底泥為當地典型稻田土，小區建設時除了小區間直接安裝擋板以外，底泥部分均為原狀土，未經任何擾動，0—20 cm土壤基本理化性質如下：pH 6.1，有機質質量分數為23.6 g·kg-1，全氮 1.01 g·kg-1，全磷 0.37 g·kg-1；土壤質地為粉砂土，其中沙粒（＞0.02 mm）土、粉粒（0.02—0.002 mm）土、黏粒（＜0.002 mm）土的質量分數分別為45.3%、31.3%、23.4%。小區進水為附近的一條生態溝渠攔截的地表徑流，上游區域包含3家小型養豬場和25戶居民的污水排放，根據試驗期間的觀測，進水水質狀況較差，TN、TP的平均質量濃度分別為46.3、3.8 mg·L-1，經過生態濕地處理后，出水平均質量濃度分別可達到27.8、2.6 mg·L-1，按照國家地表水水質標準（GB 3838—2002），各項指標均屬于劣五類水質。

1.3 樣品采集與分析

底棲動物樣品調查于2019年4月（春季）和7月（夏季）進行兩次，每次在每個小區中設置9個代表性采樣點（每一級各3個），進行底泥樣品采集和底棲動物分揀處理，具體方法為：用 1/16 m2彼得生采泥器采集底泥，當場倒入60目尼龍篩，就近在水中清洗掉大部分泥沙，然后一起倒入樣品瓶，瓶中加入10%的甲醛溶液后密封保存，最后泥樣帶回實驗室后進一步進行物種鑒定、計數、稱重，最終據此分種計算出底棲動物單位面積的豐度（ind·m-2）和生物量（g·m-2）（黃祥飛，1999）。

采集底棲動物的同時對相關水體理化指標進行實時測定，其中，用哈希便攜式水質分析儀（型號：HQ40d）測定WT和DO，用雷磁DDB-303A便攜式電導率儀測定EC，用梅特勒-托利多pH計測定 pH。并采集水樣回實驗室用堿性過硫酸鉀消解-流動分析儀法（AA3，德國SEAL公司）測定TN、流動分析儀法測定 NH4+-N、紫外分光光度計（UV2450，日本島津公司）法測定NO3--N、過硫酸鉀消解-鉬藍比色法測定TP、重鉻酸鉀消解-紫外分光光度法測定COD（國家環境保護總局，2002）。

圖1 試驗小區平面示意圖（A）與斷面水流流向示意圖（B）Fig. 1 Schematic diagram of test plot (A) and direction in section (B)

1.4 數據處理與統計分析

本研究采用優勢度指數（Y）對底棲動物的優勢度進行排序，用 Shannon-Wiener多樣性指數（H′）、Margalef豐富度指數（D）、Pielou均勻度指數（J′）分析底棲動物的多樣性特征。各指標的計算方法如下：

式中：Pi為底棲動物相對豐度，即種i的個體數在所有種總個體數中占據的比例；fi為該物種出現的頻率，即出現種i的樣點個數占總樣點個數的比例；S為總的底棲動物種類數；N為所有種類的個體總數。根據相關文獻，當Y＞0.02時，確定該物種為優勢種（Asknes et al.，1993）。

利用 Canoco 5.0軟件進行冗余分析（Redundancy Analysis，簡作 RDA），用 SPSS 23.0軟件作單因素方差分析（One-way ANOVA）和主成分分析（Principal Component Analysis，簡作PCA），用R軟件的“corrplot”包作Spearman相關分析，文章附圖由Origin 8.1軟件完成。

2 結果與分析

2.1 濕地底棲動物物種組成與優勢種

兩次調查共鑒定出底棲動物26種（表1），隸屬于4綱7目12科，包括節肢動物、環節動物、軟體動物三大類群，其中節肢動物種類最多，有4目9科21種，占總種數的80.8%，尤以雙翅目搖蚊科的物種種數最多，為8種，占比30.8%，環節動物2目2科4種，占15.4%；軟體動物1種，占3.9%。不同植物配置下濕地的底棲動物物種數目有所差異，依次為黃菖蒲（18種）、無植物對照組（16種）、水生美人蕉（14種）、梭魚草（13種）、綠狐尾藻（11種）。不同季節之間底棲動物物種組成差異較大，表現為夏季物種數（21種）遠多于春季（11種）。

對底棲動物優勢度指數的比較結果表明，總體而言，耐污能力較高的霍甫水絲蚓（Limnodrilus hoffmeisteri）和黃色羽搖蚊（Chironomusflaviplumus）在各濕地中均占據絕對優勢，但在不同季節優勢種也有所變化，其中春季沉水植物綠狐尾藻濕地的底棲動物主要優勢物種為霍甫水絲蚓，而挺水植物和無植物對照濕地則均以黃色羽搖蚊為主，其次為霍甫水絲蚓；夏季綠狐尾藻濕地有泉膀胱螺（Physa fontinalis）和黃色羽搖蚊兩個優勢種，而其它處理則均以霍甫水絲蚓為主，黃菖蒲、梭魚草和無植物對照濕地中黃色羽搖蚊也占據有一定的優勢地位。

表1 不同植物配置下底棲動物物種組成Table 1 Species composition of benthos under different plant configurations

2.2 底棲動物豐度與生物量

底棲動物豐度調查結果顯示（圖2A），總體而言，以無植物對照濕地為最高，兩季平均豐度達到5162 ind·m-2，其次是挺水植物濕地，變化范圍為1856—3216 ind·m-2，以沉水植物綠狐尾藻濕地底棲動物豐度為最低，僅為611 ind·m-2。從春夏兩季的比較來看，有植物配置的濕地底棲動物豐度大體表現為春季高于夏季，而無植物對照濕地則表現為相反的趨勢，即夏季的豐度相對較高。從各類濕地不同物種豐度分布特征來看（圖3），沉水植物濕地在4月以寡毛綱的霍甫水絲蚓豐度最大，占物種總豐度的73.8%，其余濕地則均以黃色羽搖蚊為主，占比74.8%—84.2%；綠狐尾藻濕地在7月以泉膀胱螺豐度最大，占比60.0%，而其余濕地則均以霍甫水絲蚓為主，尤以水生美人蕉最為突出，黃色羽搖蚊占比93.8%。

生物量的變化趨勢與豐度基本一致（圖2B），以無植物對照濕地為最高，平均生物量達到 154 g·m-2，沉水植物綠狐尾藻濕地底棲動物平均生物量最低，僅為73 g·m-2，挺水植物濕地底棲動物平均生物量變化范圍為89—124 g·m-2之間。從春夏兩季的比較來看，有植物的濕地底棲動物生物量大體表現為春季高于夏季，而無植物對照處理濕地則表現為相反的趨勢。

圖2 不同植物配置下底棲動物豐度（A）和生物量（B）Fig. 2 Abundance and biomass of zoobenthos under different plant configurations

圖3 不同植物配置下底棲動物相對豐度Fig. 3 Relative abundance of zoobenthos under different plant configurations

2.3 底棲動物生物多樣性特征

對春夏兩季各處理濕地底棲動物生物多樣性指數的分析結果表明（表2），春季和夏季的比較結果明顯不同，春季除綠狐尾藻濕地的Margalef豐富度指數（D）顯著較小以外，其余各濕地的Shannon-Wiener多樣性指數（H′）和Pielou均勻度指數（J′）均無顯著差異；而夏季水生美人蕉濕地的Shannon-Wiener多樣性指數（H′）顯著低于其他濕地，梭魚草濕地與綠狐尾藻濕地的Pielou均勻度指數（J′）差異不顯著，但與黃菖蒲、水生美人蕉和無植物對照濕地均存在顯著性差異（P＜0.05），無植物對照濕地與黃菖蒲濕地的Margalef豐富度指數（D）無顯著性差異，但與其他濕地均存在顯著性差異（P＜0.05）。

2.4 底棲動物群落特征與環境因子的相關性分析

2.4.1 底棲動物生物多樣性與環境因子的相關性分析

對生物多樣性指數（Shannon-Wiener多樣性指數（H′、Pielou 均勻度指數 (J′) 和 Margalef豐富度指數(D)）與環境因子進行Spearman相關分析（表3）的結果表明：Margalef豐富度指數（D）與水溫（WT）和總磷（TP）呈極顯著正相關（P＜0.01），與氨氮（NH4+-N）、總氮（TN）和電導率（EC）呈顯著負相關（P＜0.05），而 Shannon-Wiener多樣性指數（H′）和Pielou均勻度指數（J′）與所有環境因子的相關性均不顯著。

表2 不同植物配置下底棲動物物種多樣性指數Table 2 Species diversity index of zoobenthos under different plant allocation

表3 生物多樣性指數與環境因子的Spearman相關分析Table 3 Spearman correlations of biological diversity index and environment factor

2.4.2 底棲動物物種分布與環境因子的相關性分析

對人工濕地主要環境因子進行的主成分分析（PCA）結果表明（表4、5），9個環境因子的累計解釋方差占總方差的82.6%，F1、F2、F3的方差貢獻率分別為43.1%、21.2%、18.3%，表明F1、F2是影響人工濕地底棲動物組成和分布的主要環境因子，F3對底棲動物組成和分布有較重要的影響。由表5可知，F1為NH4+-N、TN、EC、pH、DO的組合，且與NH4+-N、TN、EC呈正荷載，而與pH、DO呈負荷載。F2為WT、COD、TP的組合，且與WT、COD、TP呈正荷載，表明以上8種環境因子均對研究區底棲動物群落的組成和分布產生重要影響。

表4 環境因子總方差解釋表Table 4 The total variance explained table of the environment

表5 正交方差最大旋轉后因子載荷矩陣Table 5 Factor loading matrix after orthogonal rotation of the great variance

進一步的冗余分析（RDA）結果表明（表6、圖4），軸1和軸2的特征值分別為0.26和0.10，分別解釋了25.98%和10.40%的物種數據方差變異，以及71.27%和28.55%的物種-環境關系變異。從排序圖中可知：第一排序軸與TP、WT、DO、pH含量呈正相關，與EC、TN、NH4+-N、COD呈負相關，第一排序軸上顯示最大正值的主要有泉膀胱螺、亞洲瘦蟌、銹色負子蝽等，這些物種偏向于溶解氧含量高的環境，優勢物種黃色羽搖蚊和霍甫水絲蚓集中于第一軸的負半軸，表明這些物種耐受高濃度營養鹽離子，水體富營養化情況下也適宜其生存。第二排序軸與大多數環境因子呈正相關，僅與 pH、DO呈負相關。

圖4 底棲動物與環境因子的RDA排序Fig. 4 RDA ordination diagram of relationship between zoobenthos and environmental factors

3 討論

亞熱帶丘陵區人工濕地底棲動物在優勢物種組成上均以霍甫水絲蚓、搖蚊幼蟲等耐污性較強的物種為主，這與左倬等（2016）在鹽龍湖人工濕地及李艷等（2012）在太湖富營養化湖區的研究結果相似，但本文結果顯示的耐污種豐度相對較高，這可能與研究濕地的富營養化程度較深有關。有研究表明，耐污種霍甫水絲蚓豐度與水體富營養化水平呈正相關關系，在超富營養化水體中豐度最高可達到 10524 ind·m-2，而在中富營養化水體中僅為 27 ind·m-2（熊金林等，2003；蔡永久等，2010），本研究濕地以處理養殖廢水和生活污水為主，富營養化水平相對較高，因此耐污種豐度也相對較高。但在不同季節和不同植物配置條件下優勢物種組成具有顯著差異，其中，春季挺水植物和無植物對照濕地均以黃色羽搖蚊和霍甫水絲蚓為共優種，但黃色羽搖蚊豐度和生物量顯著高于霍甫水絲蚓，沉水植物濕地則以霍甫水絲蚓為單一優勢種，表明濕地植物的覆蓋度或者水面的開闊度對底棲動物分布會產生一定影響，其中綠狐尾藻濕地植物的生長密度大，春季莖葉網狀交叉浮于水面，一方面可有效的攔截懸浮顆粒凈化水質，另一方面綠狐尾藻根系直接暴露于水中，其根系分泌的大量有機物更有利于霍甫水絲蚓的采食（劉鋒等，2018；姚思鵬等，2019），而黃色羽搖蚊則更適宜生存在水面相對開闊的挺水植物和無植物對照濕地。夏季3種挺水植物濕地植物快速生長，隨著部分搖蚊幼蟲羽化并離開水體，底棲動物構成發生顯著變化，其中植物郁閉度較高的梭魚草和水生美人蕉濕地黃色羽搖蚊數量急劇減少，變成以霍甫水絲蚓為主要優勢種，而開闊度較高的黃菖蒲濕地和無植物對照濕地仍以黃色羽搖蚊為主要優勢種，進一步表明濕地植物的蓋度會在很大程度上降低黃色羽搖蚊的分布。夏季的沉水植物綠狐尾藻濕地則以泉膀胱螺占據絕對優勢，與其它濕地截然不同，可能原因在于兩個方面，一方面是沉水植物綠狐尾藻的生物量較大，在水體內產生的枯落物較多，加之綠狐尾藻不耐高溫，部分生物質腐爛后可為泉膀胱螺提供豐富的食物來源（李科等，2019），另一方面是綠狐尾藻根系泌氧能力強，能滿足體型較大的螺類的高耗氧需求（李裕元等，2018）。

水生植物還可通過改變水環境因子間接影響底棲動物群落分布。本研究發現EC、COD、TP是影響人工濕地底棲動物群落分布的最主要環境因子。優勢物種霍甫水絲蚓與COD、NH4+-N含量表現出顯著正相關關系，而與DO呈現出負相關關系，表明霍甫水絲蚓能忍受大量有機物分解而造成的低氧甚至缺氧環境，易在有機質含量豐富的區域中形成優勢種（Pan et al.，2015），這與龔志軍等（2001）的研究結果相一致。黃色羽搖蚊與EC、TN關系密切，但與WT呈負相關關系，這與朱利明等（2019）對淀山湖大型底棲動物的研究結果基本一致，這可能也是夏季黃色羽搖蚊豐度減少的重要原因。泉膀胱螺則主要受DO影響，對水質要求相對較高，因此其主要于夏季出現在水質凈化效果較好且餌料豐富的綠狐尾藻濕地中。其他底棲動物雖在各濕地中均有出現，但豐度和生物量相比于優勢種要小很多，總體上以耐污性較強的搖蚊科和顫蚓科為主，且豐度隨水體富營養化水平的提高而呈現上升趨勢。可見，在生態濕地水質凈化過程中，底棲動物的構成特征也會隨著水生植物及水質的變化而發生相應的動態變化，一方面水質和環境變化影響底棲動物的組成，另一方面，底棲動物對底泥的生物擾動可促進沉積物-水界面氮磷交換（Svensson，1998；Biswas et al.，2009），進而影響水體營養狀態及水質狀況（姚思鵬等，2011），也有利于對底泥氮磷的活化釋放和促進水生植物根系對水中氮磷污染物的吸收去除。因此，構建包括底棲動物在內的復合濕地生態系統可能更有利于濕地生態功能的完善和濕地污染消納容量的進一步提升，其作用機理值得進一步深入研究。

4 結論

（1）試驗期內共采集到底棲動物26種，主要優勢種為霍甫水絲蚓、黃色羽搖蚊和泉膀胱螺，但不同季節和不同植物配置條件下底棲動物群落構成具有顯著差異。

（2）濕地植物對底棲動物的豐度、生物量以及物種多樣性有顯著影響，無植物對照濕地的底棲動物平均豐度和生物量均為最高，為5162 ind·m-2和154 g·m-2，水質凈化效果最好的綠狐尾藻濕地底棲動物平均豐度、生物量和物種豐富度指數均為最低，無植物對照濕地為最高，挺水植物濕地則居中。

（3）TP、EC和COD等水質指標是影響人工濕地底棲動物群落特征的最主要環境因子，但是不同物種的主導影響因子則有所差異，其中主要優勢種黃色羽搖蚊與EC呈顯著正相關（P＜0.05），霍甫水絲蚓與COD顯著正相關，而泉膀胱螺則主要與DO呈顯著正相關。