懸浮物對造礁石珊瑚營養方式的影響及其適應性研究進展

羅 勇,俞曉磊,黃 暉

1 中國科學院南海海洋研究所,熱帶海洋生物資源與生態重點實驗室, 廣州 510301 2 三亞中科海洋研究院,海南省熱帶海洋生物技術重點實驗室, 三亞 572000 3 海南三亞海洋生態系統國家野外科學觀測研究站, 三亞 572000 4 廣東省應用海洋生物學重點實驗室, 廣州 510301 5 中國科學院大學, 北京 100049

造礁石珊瑚是典型的混合營養型生物,即在其通過共生蟲黃藻進行光合自養的同時[1],也能以觸手、粘液和刺細胞等結構捕獲食物進行異養營養[2]。兩種營養方式緊密相連、互為補充,共同為造礁石珊瑚提供生命活動所需的能量與營養物質[3- 6]。近年來全球各地造礁石珊瑚覆蓋率的急劇下降與群落結構的顯著改變[7- 11],即與部分造礁石珊瑚營養方式受環境影響密切相關[12- 15]。

當前,研究報道影響造礁石珊瑚營養方式的主要因素有海水升溫[16-17]與酸化[18]、水體富營養化[19]、有機物污染[20]、生物病害[21]和沉積物覆蓋[22]等,而關于水體懸浮物變化對造礁石珊瑚營養方式影響的研究則相對較少。懸浮物作為珊瑚礁區水體重要組分,正常情況下其含量較低且組分穩定[23-24]。然而,隨著熱帶地區人類活動干擾加劇[25- 27]和強降雨事件頻發[28- 30],外源物質的大量輸入顯著地改變了珊瑚礁區懸浮物含量與組成[31-32],進而對造礁石珊瑚生長產生重要影響[13,33-34]。當前,雖然已有大量研究認為水體懸浮物增加降低了造礁石珊瑚幼體補充率[35-36]、鈣化速率[37-38]、生長速率等[39- 41],是導致大多造礁石珊瑚死亡、覆蓋率減低,進而引發珊瑚礁急劇退化的主因[13-14,42- 44]。但事實上,隨著人們對全球珊瑚白化與水體渾濁事件的持續關注,陸續有報道指出部分珊瑚礁,尤其是鄰近人口密集區的近岸珊瑚礁,其水體渾濁卻有少數種類造礁石珊瑚能在其中生長良好,珊瑚群落整體呈低多樣性、高覆蓋率特征[34,39,45- 48]。這表明懸浮物變化對造礁石珊瑚生長的影響效應存在明顯的種間差異[49- 51],近年來，越來越多的學者認識到這種差異主要與造礁石珊瑚營養方式對懸浮物變化的響應及其適應性有關[50,52- 55],進而積極地開展相關研究。

懸浮物變化對造礁石珊瑚營養方式的諸多影響正成為當前研究熱點。為此,本文結合國內外相關研究,系統地綜述了珊瑚礁區懸浮物變化特征、懸浮物對珊瑚營養方式的影響及其適應性等研究現狀,在此基礎上指出當前存在的問題,并提出未來的研究展望。這將有助于明確珊瑚礁區懸浮物變化特征及其驅動主因,預判懸浮物影響下的造礁石珊瑚群落演變趨勢,進而為造礁石珊瑚生存環境的改善及下一步研究提供參考。

1 珊瑚礁區懸浮物變化特征

與以往相比,當前珊瑚礁區懸浮物變化顯著。關于引發珊瑚礁區懸浮物變化的原因,國內外雖然已有大量研究報道,但其實質卻與懸浮物來源發生異常有關。這主要體現在兩方面,其一是近岸森林砍伐[56]、土地開墾[57]、海岸工程建設[58]、城市污水排放[59]等人類活動加劇與強降雨事件頻發導致的大量泥沙[60- 62]、重金屬[63]、人類排泄物[32]、植被碎屑[64]、持久性污染物[65]等陸源性物質注入珊瑚礁區,使其外源性懸浮物顯著增加所致；而另一方面則與航道清淤[66]、填海造島[67]、船舶尾流[68]、海嘯[69]、風生海流或潮汐[70]等擾動引發的底表細顆粒沉積物再懸浮[71-72]有關。

總體看,近年來珊瑚礁區懸浮物變化主要有3方面特征。首先,其主要特征是懸浮物含量遞增。目前,國內外已有較多學者通過野外現場調查[73]、衛星遙感技術[67,74]、沉積物埋藏速率[75]、數值建模反演[20,56]等方式報道了珊瑚礁區懸浮物含量遞增的事實。如與歐洲人定居澳大利亞以前相比,2012年Kroon等[20]報道指出大堡礁瀉湖內懸浮物年平均負荷量增加了5.5倍,達17000 t/a。而新加坡自20世紀70年代以來,其近岸珊瑚礁區懸浮物沉降速率也從3.2—5.9 mg cm-2d-1增至14—30 mg cm-2d-1[76]。其次,懸浮物組分改變。大量報道顯示,近年來珊瑚礁區懸浮物陸源組分顯著增加,尤其是微塑料[77-78]、殺蟲劑[20]和多氯聯苯[79]等有機污染物,不僅在近岸珊瑚礁區豐度較高,同時也廣布于離岸珊瑚礁區。如Ding等[65]在我國西沙群島3個環礁的外礁斜坡、礁灘和潟湖海水中皆檢測到了微塑料,其豐度分別為0.2—11.2個/L、1.0—12.2個/L、1.0—45.2個/L。而Tan等[80]最新研究也指出,盡管南沙群島遠離大陸污染來源,但微塑料依然廣泛分布于其珊瑚礁區,濃度為(55.6±35.5)個/L。再者,懸浮物變頻加劇。這主要與人類活動干擾[25,66]和暴風雨、臺風等極端天氣[29,61,81]愈見頻密引發的懸浮物變異頻率、強度與持續時間加劇等有關。當前,全球各地關于珊瑚礁區懸浮物變頻加劇的報道較多,且主要見于鄰近人口密集地區的近岸珊瑚礁區。如Reichelt等[82]研究指出,1991年5月20日和9月13日克利夫蘭海灣(Cleveland Bay)的挖掘事件分別導致水體濁度在13—77NTU(NTU, nephelometric turbidity units)和32—215NTU之間波動,顯著高于對照海域的波動范圍(1—25NTU)。而Thomas等[83]觀測顯示,巴布亞新幾內亞(Papua New Guinea)利希爾島(Lihir Island)珊瑚礁區懸浮物含量較低(<5 mg/L),但由于受挖泥活動影響,珊瑚礁區懸浮物含量長期(數月)高于25 mg/L,影響嚴重區域其懸浮物常高達500—1000 mg/L。上述可知,珊瑚礁區懸浮物來源異常是驅動其變化的主因,而含量遞增、組分改變與變頻加劇是其變化的主要特征。

2 懸浮物對造礁石珊瑚光合自養的影響

光合自養是絕大多數造礁石珊瑚主要營養方式,可為其提供50%—95%的能量與營養物質[84]。水體中高含量懸浮物的存在,顯著地消減水下光合有效輻射(PAR),進而影響造礁石珊瑚光合自養能力。例如,澳大利亞昆士蘭北部的伯德金(Burdekin)沿岸珊瑚礁區長期處于渾濁狀態,50%PAR的衰減會降低該區域造礁石珊瑚70%的凈光合作用[85]。Tamir等[86]也進一步指出,淺水造礁石珊瑚(<40 m)光合作用所需的PAR不低于水面PAR的1.25%,否則將會使其失去光合自養能力。目前,已有較多學者通過野外現場觀測或室內模擬研究,明確了懸浮物消光效應與其濃度、粒度、顏色和有機組分占比等因素有關[31,87]。例如,Fourney等[88]以來自埃弗格雷斯港(Port Everglades)和佛羅里達群島(Florida Keys)珊瑚礁區表層沉積物開展不同含量(30、60、90、120mg/cm2)的消光效應模擬實驗,結果顯示采集于埃弗格雷斯港的表層沉積物,由于其細顆粒(<63 μm)和有機物組分占比高,相同含量水平其消光效應顯著高于佛羅里達群島珊瑚礁區，且隨著沉積物含量的遞增，消光效應越加顯著。由此可見,懸浮物消光效應對造礁石珊瑚光合自養產生明顯的負面影響,與其濃度與組分結構有關。

此外,也有少數學者注意到,懸浮物在水動力或微生物作用下釋放的無機組分或有機組分生物礦化生成的氮、磷等營養物質[89- 91],也是影響造礁石珊瑚光合自養的重要因素[92]。目前,有研究認為水體營養物質的過量增加并不利于造礁石珊瑚生長,尤其是營養物質本底值較高的近岸珊瑚礁區[93- 95]。其原因主要為氮、磷等營養物質的過量存在,不僅可直接促進共生蟲黃藻的增殖,導致其光合作用產物被用于其自身生長和繁殖而減少對宿主的供給量[96]。更為重要的是這也促進了其他浮游植物或大型藻類的生長,進而產生遮陰效應間接地影響共生蟲黃藻光合作用效率[36,97]。再者,在溶解無機氮含量顯著增加的情況下,氮、磷比例失衡也將導致共生蟲黃藻處于磷酸鹽饑餓狀態,降低其溫度與光照脅迫的耐受力[98]。例如,Ferrier-Pagès等[99]通過實驗發現,培養體系中高含量銨鹽和磷酸鹽存在會導致柱狀珊瑚(Stylophorapistillata)生長速率在1周內至少降低10%,而時翔等[100]也指出佳麗鹿角珊瑚(Acroporapulchra)和多孔鹿角珊瑚(A.millepora)最大可以忍受30 μmol/L的磷酸鹽濃度,且在30 μmol/L濃度的耐受范圍內,隨著磷酸鹽濃度的不斷增高,蟲黃藻葉綠素熒光指數(Fv/Fm)和密度呈顯著降低趨勢。上述可知,水體懸浮物的增加,其消光效應與氮、磷等其他營養物質的釋放影響造礁石珊瑚光合自養過程,不利于其生長。

3 懸浮物濃度和組分結構改變對造礁石珊瑚異養營養的影響

異養營養是造礁石珊瑚重要的營養補充。雖然已有大量研究證實大多數造礁石珊瑚具有異養可塑性,即在其光合自養受阻時通過異養營養供給能量與營養物質[15,101-102]。但珊瑚礁區懸浮物濃度與組分結構的改變,對造礁石珊瑚異養營養的影響則利弊兼有。一方面,地面徑流[87]、生活污水[103]、養殖廢水[104]等輸入常攜帶大量有機物, 這些有機組分的補充不僅增加了懸浮物濃度,同時也顯著地提高了其生物可利用性,進而可被造礁石珊瑚大量攝食。Anthony等[54]通過富集14C標記的懸浮物添加實驗證實,網狀菊花珊瑚(Goniastrearetiformis)和細柱濱珊瑚(Poritescylindrica)在高濃度懸浮物水體中可攝食懸浮物進行異養營養,且還進一步指出相對于離岸或低濃度懸浮物海域,近岸高濁度水體中鹿角杯形珊瑚(Pocilloporadamicornis)和多孔鹿角珊瑚(A.millepora)攝食懸浮物能力高10—20倍[55]。此外,Grover等[105]在2006年和2008年通過實驗分別證實柱狀珊瑚(S.pistillata)可吸收利用尿素(Urea)和溶解游離氨基酸(DFAAs,dissolved free amino acids),而有機組分占比高的懸浮物在細菌等微生物作用下可將其降解生成Urea和DFAAs等小分子溶解有機物[106-107]。因此,顆粒有機物的增加在一定程度上也間接地有利于部分造礁石珊瑚異養營養。

而另一方面,隨著人們對造礁石珊瑚異養營養的關注,越來越多的學者注意到近年來挖泥[66]、工程建設[108]等人類活動加劇導致的泥沙等無機組分及微塑料[109]等有機物污染物的大量注入,顯著地降低了懸浮物生物可利用性,進而導致其無法被造礁石珊瑚攝食利用。例如,Cunning等[14]報道,在2013—2015年邁阿密(Miami)港口建設期間,高含量泥沙、重金屬[33]等物質生成,無法被其攝食利用,是造成其0.5 km范圍內的560000株造礁石珊瑚死亡重要原因之一。而Ding等[65]在我國西沙群島的造礁石珊瑚體內中檢測到微塑料為0.02—1.3個/g,證明微塑料雖然能被造礁石珊瑚誤食,但卻不能利用它。綜上,珊瑚礁區懸浮物的增加,可能會提高懸浮物的生物可利用性,從而促進造礁石珊瑚異養營養。但實際上,珊瑚礁區懸浮物的增加大多為人類活動或徑流輸入引起,主要以無機或有害組分為主,且并非所有的造礁石珊瑚都具有異養可塑性。因此,總體來說珊瑚礁區懸浮物增加對造礁石珊瑚異養營養的弊大于利,這也是導致近岸珊瑚礁退化的重要原因之一[14,87]。

4 造礁石珊瑚營養方式對懸浮物的適應性

珊瑚礁區懸浮物的增加,雖然以往的研究已明確指出不利于造礁石珊瑚生長,且不少學者也通過野外研究提出了珊瑚礁或造礁石珊瑚對懸浮物的耐受閾值[110]。如Rogers[111]認為人類活動影響生成的懸浮物濃度不能超過10 mg/L,否則將影響珊瑚礁的結構與功能,而Li等[112]也研究指出,懸浮物中細顆粒組分(0—63 μm)沉降速率5—6 mg cm-2d-1是影響造礁石珊瑚群落結構的閾值濃度。盡管如此,實際上目前大多室內研究已證實少數種類造礁石珊瑚能暴露在懸浮物濃度為10—1000 mg/L的環境中數小時到一年而不會死亡[51],且近年來此類現象也同樣在野外有發現,如在巴西阿波羅荷斯(Abrolhos)[48]、婆羅洲(Borneo)米里(Miri)[47]、大堡礁帕魯瑪淺灘(Paluma Shoals)[39,46]和新加坡南部[113]等珊瑚礁區,其水體渾濁,但以團塊狀和皮殼狀生長型為優勢類群的造礁石珊瑚群落卻生長較好,群落整體呈低多樣性、高覆蓋率特征。這表明少數種類造礁石珊瑚對懸浮物具有一定耐受性,能在高含量懸浮物存在的弱光環境中較好生長[49-50]。

關于此現象,當前已有學者運用穩定同位素[12,114]或放射性元素[54]示蹤、生物標志物[6,115]和分子生物學技術[116-118]等方法,通過室內研究或野外調查證實與造礁石珊瑚營養方式對懸浮物的適應性有關。這主要表現在以下2方面：

①光合可塑性。造礁石珊瑚種類繁多,不同種類造礁石珊瑚其共生蟲黃藻形態、生理代謝、基因組成及垂直分布[119]存在差異。因此,每種造礁石珊瑚皆有特定的光生態寬度,對PAR變化表現出不同的響應特征[120]。在高含量懸浮物存在的弱光環境中,光合可塑性較強的造礁石珊瑚可通過調節共生蟲黃藻系群[121]、綠色熒光蛋白[122]、非光化學猝滅[123、有效光量子產量[124]、蟲黃藻密度及其體內光合色素含量[125]等方式以適應PAR的變化,進而保持恒定的光合作用效率。例如,柱狀珊瑚(S.pistillata)是備受學者關注與研究的模式種之一,大量研究證實其具有較強光合可塑性,能快速地適應大幅度波動的PAR(95%—0.8%水面PAR)[125]。Cohen等[126]也通過深水區(30 m)和淺水區(3 m)的交互移植證實,當共生蟲黃藻暴露于其邊界區外的深度時,其適應機制會發生顯著變化,顯示該種造礁石珊瑚具有較強光合可塑性。

②異養可塑性。造礁石珊瑚是珊瑚與蟲黃藻共生體,盡管共生蟲黃藻光合作用可為其提供主要的能量與營養物質,但其本質上仍屬于異養動物[127]。在高含量懸浮物存在的弱光環境中,部分造礁石珊瑚可轉光合自養為異養營養或加快異養攝食速率等方式以補充其生命活動所需的能量與營養物質[2,128]。Titlyanov等[129]研究發現,柱狀珊瑚(S.pistillata)在低PAR并投喂餌料時,可觀察到其共生蟲黃藻數量穩定增加,且在不同PAR條件下,餌料投喂有助于其保持一定的呼吸速率,這表明在弱光調節下,柱狀珊瑚(S.pistillata)可通過異養營養維持其自身的能量代謝。而Anthony等[54]通過富集14C標記的懸浮物添加實驗,不僅證實了網狀菊花珊瑚(G.retiformis)和細柱濱珊瑚(P.cylindrica)在高濃度懸浮物水體中能進行異養營養,且還指出網狀菊花珊瑚(G.retiformis)在懸浮物含量為16mg/L的水體中,為了應對光合自養能力的降低,通過加快其攝食速率2倍多來補償了光合自養35%—47%的營養損失,進而使其能更好地適應弱光環境。近年來全球各地報道的渾濁水體能顯著降低熱應力影響下的造礁石珊瑚白化面積[46-47],即可能與造礁石珊瑚攝食懸浮物補償其能量與營養物質有關。

綜上,懸浮物變化影響造礁石珊瑚生長與分布。雖然絕大多數造礁石珊瑚對懸浮物敏感、耐受濃度較低。但同時,也注意到少數種類造礁石珊瑚,如團塊狀和皮殼狀生長型類群,具有光合可塑性或異養可塑性,能在渾濁水體中較好生長。

5 小結與展望

懸浮物作為珊瑚礁區水體重要組分,由于近年來其來源異常,表現出含量增加、組分改變與變頻加劇的變化特征。懸浮物變化顯著地影響了造礁石珊瑚營養方式,進而對其生長與分布產生重要影響。雖然已有研究證實少數種類造礁石珊瑚具光合可塑性或異養可塑性,可在高含量懸浮物存在的弱光環境中生長良好。但對于大多數造礁石珊瑚而言,其營養方式適應性較差,無法在懸浮物影響下較好地獲取生命活動所需的能量與營養物質,進而難以生存。懸浮物變化對造礁石珊瑚光合自養與異養營養的影響存在顯著的種間差異,這也被認為是導致近年來近岸造礁石珊瑚覆蓋率急劇下降與群落結構顯著改變的重要原因之一。

當前,關于造礁石珊瑚營養方式對懸浮物的響應及其適應性,雖已開展了較多室內模擬或原位觀測研究,但仍有一些問題尚不清晰,需進一步開展相關研究。主要有：①造礁石珊瑚營養方式對懸浮物適應性的分子機制。造礁石珊瑚適應多變環境與其基因表達的可塑性有關[130],而長期暴露于渾濁水體中的造礁石珊瑚,其適應的內在分子機制如何卻鮮有報道,有待于進一步揭示；②光合自養與異養營養在懸浮物影響下的互作機制。部分造礁石珊瑚,尤其是懸浮物耐受類群,其營養方式對懸浮物的適應性存在互作效應,而這內在互作機制卻仍不明朗,需進一步明確；③誤食微塑料的影響效應。微塑料是當前備受關注的污染物,廣布于全球珊瑚礁區。雖然已有研究指出造礁石珊瑚攝食懸浮物的同時,常誤食水體中的微塑料[131],但微塑料對造礁石珊瑚生理代謝的影響效應如何？是否會在其體內長期累積,進而阻礙其營養物質的獲取等并不明晰,有待進一步開展相關研究。

致謝：感謝中國科學院南海海洋研究所雷新明、黃林韜給予的幫助。