海洋植物譜系地理模式與遺傳連通性研究進展*

胡自民 杜玉群 梁延碩 鐘凱樂 張 杰①

海洋植物譜系地理模式與遺傳連通性研究進展*

胡自民1, 2杜玉群1, 3梁延碩1, 3鐘凱樂1, 3張 杰1, 2①

(1. 中國科學院海洋研究所 實驗海洋生物學重點實驗室 中國科學院海洋大科學研究中心 青島 266071; 2. 青島海洋科學與技術試點國家實驗室 海洋生物學與生物技術功能實驗室 青島 266237; 3. 中國科學院大學 北京 100049)

海洋植物譜系地理學雖然在國內受到的關注比較有限, 但近年來的研究進展對了解環境變動如何影響物種的多樣性結構、生態適應和進化潛力等亦提供了重要信息。本文首先對刊發海洋植物譜系地理研究最具代表性的兩本國際期刊《》和《》進行搜索和篩選, 從研究團隊的地域分布和研究對象的階元等角度縱覽全球范圍內近20年間海洋植物譜系地理學研究的現狀和特征。其后, 本文從洋流如何驅動海洋植物譜系地理結構和多樣性、入侵物種的種群遺傳變異特征和路徑重建、冰期避難所如何影響現今海洋植物遺傳結構和地理變動、克隆繁殖和譜系多樣化等四個方面概述了這一領域的主要成果進展。最后, 本文還從島嶼地理模型、共生物種的譜系協同進化和高通量數據應用等三個方面對海洋植物譜系地理學的發展趨勢進行了展望。

海藻; 海草; 氣候變化; 冰期避難所; 入侵遺傳學; 遺傳多樣性保護

1987年, 加州大學爾灣分校的John C. Avise教授在《Annual Review of Ecology and Systematics》上撰文首次提出‘Phylogeography’的概念(Avise, 1987), 標志著譜系地理學這門學科的正式誕生。在隨后的20—30年間, 該學科旨在利用蛋白質和DNA序列數據研究物種內遺傳譜系的親緣關系、地理分布格局特征和形成機制(Avise, 2000)。時至今日, 隨著分子數據獲取的日益便捷(如高通量測序)和相關領域研究理論與技術的快速發展(如統計遺傳學和溯祖理論), 譜系地理學被廣泛用來研究生態適應、新種形成、物種互作和氣候變化等全球熱點問題(Pereyra, 2009; Jormalainen, 2017; Wernberg, 2018)。

譜系地理學從誕生伊始就定位為連接宏進化(如新種形成、物種互作、群落和生態系統遺傳學)和微進化(如瓶頸效應、環境選擇、基因漸滲和漂變)之間的橋梁(圖1)(Avise, 1987), 涉及種群遺傳學、生態學、古地質學、分子進化和生物地理學等多學科的交叉融合。不僅如此, 譜系地理學還對許多相關學科的發展產生了重要影響, 特別是進化遺傳學、生物地理學、保護生物學和分類學(圖1)(Beheregaray, 2008)。以譜系地理學為中心還衍生了一些新的學科與研究方向, 如統計譜系地理學和基于溯祖理論的多學科交叉等(圖1)。特別是比較譜系地理學, 它通過對某一地區擁有不同生態位的分類單元的譜系多樣性特征、遺傳結構、時空變動歷史和相關驅動因素進行整合分析(Meta-analysis), 不僅可以挖掘該地區物種進化歷史的共性規律和過程, 而且為物種多樣性保護和生態系統功能維護提供了重要參考(Hoareau, 2013)。

《》和《》是兩本聚焦于生態、進化、多樣性和生物地理過程等學術前沿的國際著名期刊, 分別創刊于1992年和1974年, 迄今已發表大量主題為譜系地理學的文章。其中, 《》自1993年以來發表的僅題目中包含“phylogeography”一詞的論文就有440篇。海洋植物(本文僅指海藻seaweed和海草seagrass)是植物界或海洋生物中很小的一個分支, 全球范圍內從事海洋植物譜系地理學研究的團隊更是屈指可數。盡管如此, 海洋植物譜系地理結構和遺傳變異研究在過去20年間依然取得了重要進展, 許多成果就發表在《》和《》上, 極大地推進了我們對海洋生物多樣性變動、環境驅動的適應進化和物種形成等問題的認知。本文旨在對近20年間發表在《》和《》上海洋植物譜系地理學的代表性成果進行匯總, 幫助國內外同行了解這一領域的研究現狀和挑戰, 同時對一些值得探究的重要科學問題進行展望, 以期推動該領域在未來的長足發展。

圖1 譜系地理學在連接宏-微進化及其在不同學科領域的互作示意圖

1 海洋植物譜系地理學研究(2000—2019) ——概覽

海洋植物譜系地理學研究的歷史可追溯至20世紀90年代, 其中最早的海藻種群遺傳結構和多樣性研究由荷蘭格羅寧根大學生態與進化研究中心的Jeanine Olsen團隊于1994年發表于美國藻類學會會刊()(Hu, 2016a)。為了解近20年間海洋植物譜系地理學研究的大致現狀, 我們在Web of Science核心數據庫(SCI)中進行搜索, 年限設為“2000—2019”。剔除與淡水種類相關的研究后, 當標題為“alga”+主題為“phylogeography”時檢索到34篇論文(圖2a); 當標題為“seaweed”+主題為“phylogeography”時檢索到24篇論文(圖2b); 當標題為“seagrass”+主題為“phylogeography”時檢索到12篇論文(圖2c)。刊登海洋植物譜系地理學研究的期刊雖有20多種, 但大多數期刊發表的海洋植物譜系地理學論文數量有限, 其中《》、《》和《》的發文量排名前三(圖2)。同《》和《》一樣, 《》也屬于專業性極強的藻類學期刊, 它們發表的譜系地理研究的主題較為單一, 主要限于種群遺傳變異、譜系分化和多樣性分布。相反, 《》和《》上刊登的海洋植物譜系地理學論文不僅涵蓋這一基本主題, 而且包括氣候變化介導的譜系地理變動、適應性遺傳變異和宿主(海藻)-寄主(如細菌)協同進化等諸多前沿課題。《》和《》這兩本期刊或許不能全面反映近20年間海洋植物譜系地理學研究的完整現狀, 但它們涵蓋了當前該領域的主要研究進展、學科熱點和發展趨勢, 以其作為分析樣板, 亦可起到“管中窺豹”的效果。

為準確獲悉《》和《》在過去20年間發表的海洋植物譜系地理學研究的論文數量, 我們在其官網的高級搜索界面‘abstract’中先后輸入關鍵詞‘alga’或‘seaweed’以及‘seagrass’分別進行搜索, 時限設為2000年1月—2019年12月。經過篩選和核對, 我們發現除了2000年和2006年, 其余年份都有海洋植物譜系地理學研究的論文發表(圖3)。總體上, 每年發表的論文數量在2—4篇之間, 其中2003年只有1篇, 而2016年數量最多達到9篇(圖3)。在過去20年間共發表74篇論文, 其中, 《》貢獻57篇(海藻42篇+海草15篇), 《》貢獻17篇(海藻14篇+海草3篇)。以海藻為研究主體的論文占比76%, 以海草為研究主體的論文占比24%(圖3)。在海草譜系地理學研究中, 葡萄牙學者的貢獻最大, 共有4篇; 澳大利亞和意大利學者的貢獻居次, 各有3篇(附錄)。

圖2 Web of Science核心數據庫搜索結果(期刊名稱+論文篇數)(2000—2019)

注: a. 標題“alga”+主題“phylogeography”; b. 標題“seaweed”+主題“phylogeography”; c. 標題“seagrass”+主題“phylogeography”

圖3 2000—2019年間《Molecular Ecology》和《Journal of Biogeography》發表的海洋植物(海藻和海草)譜系地理學研究論文數量

在56篇海藻譜系地理學研究論文中, 有47篇聚焦大藻(macroalgae), 9篇聚焦小藻(microalgae)(圖4)。若依研究主題對47篇大藻研究進行劃分, 8篇為入侵海藻, 30篇為譜系地理結構和多樣性, 6篇涉及海藻倍性和繁殖模式(圖4)。若依第一作者所在機構進行劃分, 葡萄牙阿爾加夫大學海洋科學研究中心(CCMAR)的Ester Serr?o團隊貢獻最大, 共計11篇。中國學者貢獻8篇論文, 其中, 中國科學院海洋研究所實驗海洋生物學重點實驗室胡自民研究員所屬團隊貢獻了7篇, 格羅寧根大學生態與進化研究中心的Jeanine Olsen團隊累計貢獻6篇, 法國(羅斯科夫海洋生物實驗站的Valero Myriam)、美國和澳大利亞的學者分別貢獻4篇(圖4)。若依研究材料所屬門類對47篇論文進行劃分, 褐藻占比最高, 共計31篇, 其次為紅藻(11篇)和綠藻(5篇)(圖4)。在31篇褐藻譜系地理學研究論文中, 墨角藻屬共計有10篇, 馬尾藻屬共計有4篇, 巨藻共計有3篇, 其他褐藻種類累計14篇(圖4)。若依研究對象的分布地域來劃分, 超過70%(33篇)的材料分布在北大西洋, 僅有23%(11篇)的材料在太平洋(包括澳大利亞和新西蘭)(圖4)。9篇小藻研究中澳大利亞學者貢獻3篇, 美國和法國學者各自貢獻2篇。其中, 蟲黃藻是小藻中的重點研究對象, 共有4篇論文(附錄)。這些數據表明, 海洋植物譜系地理學研究具有鮮明的材料和地域偏倚性, 這可能與不同地區研究團隊的數量、分布和興趣愛好有關。即使是褐藻, 研究對象也僅限于少量種屬。因此, 培養與海洋植物譜系地理學研究相關的人才梯隊, 結合不同地區的地質氣候變動歷史發掘特征研究材料和學科方向, 應是后期研究工作的重點。

2 海洋植物譜系地理學研究進展(2000—2019)

2.1 洋流與譜系結構及分化

對具有長距離擴散能力的海洋生物而言, 洋流是其個體遷徙和基因交換的媒介, 可在廣闊空間內產生具有高度均質性的遺傳譜系(Mitarai, 2009)。與此同時, 洋流也能構成外在或無形的物理屏障, 導致在狹小空間內相鄰種群的遺傳異質性(Palumbi, 1994)。海洋植物(特別是海藻)在其生活史中會頻繁釋放單倍體的孢子和二倍體的合子, 這些微觀的繁殖體(propagule)存活時間雖短, 但受潮汐和海浪作用可在微小地理尺度內逐步擴散與遷移。某些海藻(如石莼科和馬尾藻科)即使漂浮在海上亦可進行生長與繁殖, 洋流的驅動使其進行長距離擴散成為可能。

圖4 基于研究對象、地區和主題等對2000—2019年間在《Molecular Ecology》和《Journal of Biogeography》上發表的海洋植物(海藻)譜系地理學研究詳細劃分

有研究發現, 因生活史、物候、形態和棲息地差異, 生長在北美東部太平洋沿岸(多年生)和加利福利亞灣(一年生)的大葉藻()已產生高度遺傳分化(Capello-Pasini, 2003, 2004)。太平洋沿岸的厄爾尼諾-南方濤動(ENSO)使得局部大葉藻種群間發生對稱基因交流, 種群遺傳結構均質化, 符合典型的基石擴散模型(Stepping-stone dispersal model) (Mu?iz-Salazar, 2005)。同樣, 在北美大西洋的緬因州, 墨角藻()的繁殖體(如配子/合子)受持續近岸洋流的驅動進行擴散, 導致種群遺傳分化模式與傳統的距離隔離模型(Isolation by distance, IBD)不相匹配(Muhlin, 2008)。在西北太平洋, 黑潮及近岸洋流的流向與鼠尾藻()種群間基因流的方向基本一致, 但并不存在IBD模式(Li, 2017)。受黑潮、韓國沿岸流和利曼寒流的驅動, 濟州島成為鼠尾藻遷移的中轉站, 進而匯聚了較高的遺傳多樣性; 在日本-太平洋沿岸, 從南向北的黑潮和從北向南的津輕暖流使得種群間雙向的基因流都較大; 在中國沿岸, 從南向北的南海暖流和從北向南的中國沿岸流促進了南北種群的交流, 導致鼠尾藻種群結構呈現均質性(Li, 2017)。

事實上, 偏離IBD模式在海洋生物譜系遺傳研究中很常見, 主要原因是物種的強擴散能力導致種群間的低遺傳分化(如隨機交配種群), 或種群的漂變-遷移平衡被破壞(如侵殖事件), 或種群間遺傳分化值因歐氏距離(Euclidean distance)以外的因素所驅動(Manel, 2003)。但是, 以歐氏距離為基礎的IBD模型并不能準確反應種群的遺傳結構。White等(2010)將種群間的派生海洋學距離(Derived oceanographic distance, DOD)整合到IBD模型中, 發現IBD模型不能解釋小尺度的空間遺傳結構, 而DOD則檢測到南加州圣芭芭拉海峽不同種群間50%以上的遺傳變異。因此, 與基于歐氏距離的IBD模型相比, DOD在揭示種群遺傳結構模式方面前景廣闊。基于此, Alberto等(2011)通過高分辨率的海洋學距離模擬發現, 在南加州的圣芭芭拉, 當6月份洋流變強時, 巨藻()產生和釋放孢子的效率也提升, 其揭示的遺傳變異是IBD或棲息地連續模型的2倍, 凸顯海洋學距離在塑造巨藻種群遺傳結構(6月份最為顯著)中的作用。另外, 洋流驅動的孢子平均運輸時間是預測巨藻種群分化的最佳因子。因此, 將海洋環流動力學、遙感監測、數學模擬和地形地貌特征等整合到海洋植物譜系地理學研究中, 有望深入揭示海洋植物的多樣性演化模式、地理擴散機制和時空變動過程, 從而精確解讀海洋植物的種群進化動力學機理。

2.2 海洋植物入侵與譜系連通性

外來種入侵在世界各地時有發生, 但在入侵種對當地產生明顯的生態和環境影響之前, 它們很少受到關注, 原因之一是入侵種與本地的同屬種(姊妹種)的形態特征較為相似, 非專業人士很難察覺。運用譜系地理學的研究方法與技術可有效的解決這一科學難題, 包括其中潛藏的多次隱秘入侵、擴散路徑反演和譜系雜交后代的可育性等。在北大西洋, 新管藻(先前在分類上被稱作多管藻)廣泛分布于北美大西洋西岸, 在19世紀中葉前這種紅藻在英國尚未見報道, 當前分布在大西洋東岸的種群被視為入侵種。目前, 關于新管藻入侵到英國有三個假設: (1) 北美本地種群通過跨大西洋入侵到英國和愛爾蘭; (2) 日本或西北太平洋的祖先種群首先入侵到北美, 通過級聯引入擴散到英國; (3) 太平洋的祖先種群先入侵到大西洋的東、西兩岸, 在東岸從法國入侵到英國, 隨后向北和向南分別擴散至挪威和西班牙。McIvor等(2001)利用葉綠體L譜系地理數據和雜交實驗證實日本是該物種分布和譜系多樣性的起源中心, 歐洲的入侵種群內至少存在兩個不同的遺傳世系(即兩次入侵), 歐洲和加拿大新斯科舍的基因型可能來自日本的北海道, 而新西蘭、美國加利福尼亞州和北卡羅來納州的基因型可能來自日本的本州, 這兩次獨立入侵的譜系之間完全雜交可育。因此, 譜系地理結構總體上支持假設2和假設3。無獨有偶, Provan等(2005)發現, 雖然刺松藻(ssp.)在起源地日本顯示出極低的遺傳變異, 但在入侵地基因型分布具有明顯的地理結構, 其中一個基因型僅分布于地中海, 另一個基因型則分布在西北大西洋、北歐和南太平洋, 顯示刺松藻從太平洋出發經歷了兩次獨立的入侵事件。類似的研究策略也應用于紅藻海門冬入侵路線反演和隱存多樣性挖掘(Andreakis, 2007, 2009)。

外來種入侵的后果之一是與本地種雜交, 發生基因滲入則造成不同基因庫的混合, 對本地種造成“基因污染”。小種群入侵后若與本地種發生雜交, 也會對后者產生顯著影響; 一旦生境發生變化或受到擾動, 則會導致本地種適合度的丟失, 面臨較高的滅絕風險。日本新管藻()是一種入侵到美國西北大西洋的北卡羅來納州、西班牙、澳大利亞和新西蘭等地的紅藻。Savoie等(2015)利用核糖體內轉錄間隔區(Internal transcribed spacer, ITS)檢測到其中一個遺傳譜系含有日本新管藻與當地新管藻的重組ITS序列, 存在核DNA從到的非定向滲入, 這可能是在其雜交后減數分裂期基因交換或重組所致。入侵種和本地種的雜交與滲入在陸地植物和褐藻中已有報道, 但這在紅藻中則是首次報道, 這對于解讀紅藻種間雜交和新種形成的機制具有重要啟示。

在眾多解釋引入種何以成為入侵種的物種互作機制方面, “敵害釋放假說”(Enemy release hypothesis, ERH)最為知名, 它假定當捕食者、寄生蟲或病原體不能與引入種共同適應(Co-adaptation)時, 前者就不能對引入種造成危害, 引入種就可分配更多資源在引入地進行生長和繁殖, 進而在進化時間尺度上形成“競爭力的提升進化”(Evolution of Improved Competitive Ability, EICA; Blossey, 1995)。杉葉蕨藻()是一種在歐洲廣泛肆虐的入侵綠藻, 它的原產地為加勒比海、北印度洋、南中國海、日本和澳大利亞等熱帶水域。1980年, 水族人員利用澳大利亞的杉葉蕨藻為德國斯圖加特Wilhelma動物園選育出一個冷水品種。1984年, 該品種被摩納哥海洋博物館意外釋放到地中海, 即所謂“水族逃逸假說”。與此同時, 不同地區杉葉蕨藻遺傳譜系的連通性顯示其擴散可能還存在“海流運輸假說”, 即當前的地中海譜系與水族館有關的譜系之間遺傳關系緊密。杉葉蕨藻上附生著與其永久關聯的微生物區系, 它們同宿主一樣保留著獨特的譜系地理特征, 解析與杉葉蕨藻相關聯的細菌譜系有望為追溯宿主地理起源提供獨特的信息來源。Meusnier等(2001)研究了不同地區杉葉蕨藻nrDNA ITS和附生細菌的16S rDNA序列, 兩組數據均顯示澳大利亞的杉葉蕨藻譜系與地中海-水族館進化支呈姊妹關系, 即地中海西部引入的杉葉蕨藻起源于澳大利亞東部。這種海藻-細菌協同進化分析為探索海洋植物入侵提供了廣泛可用的鑒定范式, 若能在時空層面將其量化(Spatial and temporal quantification),則可將其發展成研究多樣性地理演化和物種適應進化的重要工具。隨后, Meusnier等(2002)利用PCR-SSCP技術進一步證實地中海和其他地區的入侵杉葉蕨藻譜系起源于澳大利亞的觀點, 而近海島嶼和近海大陸杉葉蕨藻種群之間的生態型差異則與其所處的生境/環境條件(尤其是海水溫度和濁度)有關。

海洋植物可進行二倍體的有性繁殖和單倍體的無性與營養繁殖, 繁殖方式的選擇能影響物種的交配系統和長距離擴散, 進而通過改變漂變-遷移平衡來影響物種的遺傳結構。Baker定律認為在遠距離定殖事件后, 物種的無性繁殖能力越強, 其在入侵地成功建立種群的可能性就越大。在過去幾十年間, 紅藻真江蘺()已經從西北太平洋擴散到歐洲和北美河口的幾乎所有高鹽與溫帶地區。最新研究發現, 真江蘺在北美和歐洲的長距離定殖和隨后的種群擴張與其較高的單性繁殖比例有關。在起源地西北太平洋, 幾乎所有真江蘺的葉狀體都是通過固著器附著在硬基質上, 而在入侵地大部分是自由漂浮無固著器的葉狀體。這種起源地的硬基質和入侵地的軟基質之間的單倍體-二倍體比率差異非常明顯: 起源地種群二倍體比例平均為58%, 而在入侵地則為81%, 明顯高于起源地(Krueger-Hadfield, 2016)。這可能是因為真江蘺的二倍葉狀體比單倍體生長速度更快, 對環境脅迫的耐受力更強, 有助于在新的棲息地實現種群的快速建立。

2.3 冰期避難所與譜系時空演化

第四紀冰期和間冰期交替(始于約240萬年前)引發的氣候變化和海平面升降, 不僅改變了沿海的生態景觀構造, 而且對生物多樣性組成、豐度和分布模式等產生了重要影響(Hofreiter, 2009; Hu, 2016b)。末次盛冰期(the Last Glacial Maximum, 約1.8萬—2.0萬a前)是距今最近的一次冰期, 對現存物種地理分布和遺傳格局影響較大。該時期北半球主要有三個大陸冰川中心: 歐亞大陸冰蓋、勞倫泰德和格陵蘭大陸冰蓋以及西伯利亞大陸冰蓋(Charbit, 2007)。與陸地生物相比, 冰蓋的形成和消退對海洋生物地理分布的影響長期未得到足夠的重視, 但越來越多的證據表明冰川活動對后者的影響程度超出了我們的認知(Maggs, 2008; Ni, 2014)。在冰盛期, 大陸冰蓋一直延伸至海岸線, 造成海平面下降, 進而引起潮間帶海洋生物大量滅絕。某些物種會被隔離并存留在特殊的區域即避難所內(如海溝、麻坑)。這些避難所不僅是生物在冰期逃避劫難的場所, 也是冰期后物種擴散和重新分布的起點與源庫。受全球氣候變暖的影響, 潮間帶生物將逐步失去一些邊緣的棲息地, 丟失許多獨特的基因型和種質庫(Provan,2012; Jueterbock, 2013; Zhang, 2019)。拓展與冰期避難所相關的研究主題(如避難所種群對環境變動的生態響應過程與機制, 冰期避難所種群的保護遺傳學)不僅可豐富我們對種群適應力和生態恢復力的認知, 而且可提升物種對未來環境變化的反饋和保護潛力(Hampe, 2013; Hu, 2016b)。

在全球氣候變化背景下, 確定和保護冰期避難所已成為指導生物多樣性保護的首要任務(Keppel, 2012)。冰期避難所的數目與位置、冰期后物種的擴張時間與路徑, 被認為是了解物種形成過程、成種事件和多樣性保護的重要課題(Hewitt, 2004; Richardson, 2010)。化石、孢粉、古氣候和古地質等數據在一定程度上有助于獲悉動植物的潛在避難所和定居路線, 但對化石證據有限或缺乏的物種(如海洋植物)而言, 確定其避難所則比較困難。譜系地理學研究則為追溯這類生物的避難所形成和再擴散過程提供了強有力的工具。

當冰期來臨時隨著冰蓋延伸, 北半球大多數海洋生物整體呈現由北向南遷移的趨勢, 有些物種或種群會被隔離在避難所內, 長期的地理隔離會造成種間或種內的譜系分化。冰蓋消退后, 避難所中的殘存種群會向外擴散, 通常伴隨著遺傳漂變或奠基者效應, 使得重新定居種群的遺傳多樣性較低或基因型偏少。通常, 冰期避難所種群往往比重新定居的種群具有更長的進化歷史, 因而積累了更高的遺傳多樣性和獨特的基因型(Maggs, 2008)。因此, 遺傳多樣性是判斷冰期避難所的一個重要指標。此外, 不同避難所種群由于地理隔離、祖先多態性的隨機保留和雜交區(Hybridization zone)/接觸區(Contact zone)出現等因素, 基因型的分布也會存在較大差異。因此, 基因型的空間分布模式是判斷避難所的重要依據之一。

海洋植物是近岸生態系統的重要組成部分, 它們營固著生長, 遷移能力較弱, 在經歷劇烈的環境變動后也能在當地保留相對完整的遺傳信息。因此, 即使沒有化石證據, 譜系地理學研究和古地質環境數據也可幫助推測海洋植物冰期避難所的位置。目前,海洋植物冰期避難所研究主要集中在北大西洋、西北太平洋、東南亞等熱點地區(圖5)。在北大西洋東岸, 海洋植物的潛在冰期避難所包括: 伊比利亞半島、英吉利海峽(布列塔尼地區-Hurd deep海溝)、愛爾蘭西南部、挪威沿岸、法羅群島、非洲西北部(毛里塔尼亞和摩洛哥)、地中海(圖5)。在北大西洋西岸, 海洋植物避難所主要位于加拿大沿岸(如新斯科舍和紐芬蘭)。在西北太平洋, 目前報道了五個零散的冰期避難所: 日本海、日本-太平洋沿岸、東海(沖繩海槽)、韓國南部(濟州島)和臺灣島北部(圖5)。值得提及的是, Hu等(2018)對在東南亞和中國南海廣泛分布的匍枝馬尾藻()進行了深入的譜系地理學研究, 首次提出中國海南島西南部(鶯歌海盆地的中央凹陷)存在一個以前未被認知的冰期避難所, 印度尼西亞的巴厘島周圍可能存在二級避難所(圖5)。誠然譜系地理學為我們探討冰期存留物種的進化歷史提供了新的視角, 但單一證據不足以解釋復雜的生物演化過程, 利用多源證據的綜合方法(如物種分布模型), 整合多種學科的研究優勢(如基于物理海洋學模型預測種群間擴散和基因流模式)將是未來的發展方向(Brennan, 2014; Assis, 2018)。

圖5 全球范圍內潛在的海洋植物冰期避難所位置

注: 1. 挪威北部; 2. 冰島; 3. 法羅群島; 4. 愛爾蘭西南部; 5. 英吉利海峽; 6. 伊比利亞半島; 7. 地中海沿岸; 8. 非洲西北部; 9. 紐芬蘭省; 10. 新斯科舍省; 11. 日本海南部; 12. 日本-太平洋沿岸; 13. 韓國南部(包括濟州島); 14. 沖繩海槽; 15. 臺灣島北部; 16. 海南島西南部; 17. 巴厘島

2.4 克隆繁殖、新種形成與雜交

克隆繁殖是許多海洋植物擁有的一種常見生活史策略, 其特征是種群內某個或幾個基因型呈現出極高的本地豐度。在某些受到脅迫或干擾的生境中, 利用克隆進行無性繁殖的植物種群可能代表其特殊的生境適應策略, 揭示這類種群的克隆遺傳結構可深入了解海洋植物的生態適應與進化歷史。在波羅的海, 墨角藻和種群的少量個體能以克隆方式進行無性繁殖(Tatarenkov, 2005), 而且(僅分布于波羅的海)是在末次冰盛期后由分布廣闊的演化而來(Pereyra, 2009)。最近研究發現,中克隆繁殖的比例遠高于, 并且在波羅的海北部(鹽度低)更為常見。種群主要由少數幾個克隆譜系組成, 其釋放的配子池偏倚導致有效種群偏小, 而遺傳漂變則進一步降低了譜系的遺傳變異水平(Johannesson, 2011)。波羅的海的鹽度從南往北逐步降低, 當鹽度<10時釋放的精子的活力和運動速度急劇下降, 當鹽度<6—8時它的受精成功率也急劇降低(Serr?o, 1996)。因此,在低鹽的波羅的海北部難以進行有性繁殖, 其種群中大量克隆繁殖的出現是受低鹽環境自然選擇的結果。這種選擇效應在波羅的海紅藻中也有報道, 即其連續遺傳變異分布和生態分化與該地區的鹽度梯度變化相一致(Gabrielsen, 2002)。

遺傳多樣性的高低能影響海洋植物的適應性。克隆繁殖則導致有效種群大小降低和遺傳漂變增加, 削減了種群的遺傳多樣性, 進而影響植物群落動態和生態系統穩定性。在受到干擾和非生物因素影響時, 克隆豐富度(Clonal richness)對海草群落作用顯著。有研究發現, 當大葉藻()在冬季受到非生物和生物脅迫時, 克隆多樣性與其枝芽密度呈正相關, 其作用程度與其他因素(如潮汐高度)相當, 對大葉藻的種群生物量產生重要影響(Hughes, 2009)。因此, 在開展海草資源保護和修復研究時, 有必要將遺傳多樣性納入考慮范疇, 以提高其新的生境中的移植率和存活率。

許多海藻都具有微觀的單倍體和宏觀的二倍體階段, 其配子融合和減數分裂在時間上完全隔離。減數分裂產生單倍體的配子體, 配子融合產生二倍體的孢子體, 單倍體和二倍體在整個生活史中交替出現。不同于單倍體占主導的高等動植物, 海藻的單倍體時期完全獨立且具有完整功能, 能進行大量的體細胞發育(Valero, 1992), 這為研究海藻種間雜交和繁殖隔離機制提供了天然模型。雜交實驗顯示, 親緣關系較遠的水云[(♂) ×(♀)]種間可以發生胞質融合(plasmogamy), 但雜交體在萌發后大量死亡(Müller,1980)。最新的譜系遺傳研究則顯示, 同域分布的水云和可自然的進行雜交, 但在所有單倍體和二倍體中該比例只有8.7%, 且雜交體內含有親本中缺乏的高頻罕見等位基因。最重要的是, 大部分雜交發生在二倍體中(97.5%), 單倍體雜交比例只有2.5%, 說明生殖隔離主要發生在水云的合子形成后, 而非合子形成前(Montecinos, 2017)。基因組大小不同的物種雜交后在減數分裂過程中發生了染色體異常分離(染色體重組), 這可能是導致水云不同種之間雜交不親和的主要原因。

3 海洋植物譜系地理學研究展望

3.1 基于海洋植物的島嶼生物學模型檢驗

海島大多遠離陸地, 是研究多樣性進化模式和生物地理過程(如遷移、滅絕、物種形成)的天然優良系統。島嶼生物學理論由麥克阿瑟和威爾遜于20世紀70年代創立(MacArthur, 1967), 該理論經過四十年的發展, 其要旨大致包括: 大的海島擁有大的種群和更高的環境異質性, 因此物種滅絕概率較低, 本地物種豐度較高; 隔離的島嶼接受遷入的個體較少, 導致物種豐度降低; 弱基因流導致島嶼上本地種數量變豐富; 島嶼越古老, 它更有可能接受物種遷入, 新物種形成的概率增加, 島嶼上物種數量和本地種豐度也越高(Whittaker, 2007)。

最新研究發現, 在偏僻島嶼上原地(in situ)發生的進化動力學過程使得物種-面積關系(Species-area relationships)明顯偏離麥克阿瑟和威爾遜最初提出的經典模式。島嶼遞進法則(Island progression rule)主張古老的島嶼作為起源(source)向新生島嶼貢獻了新的侵殖物種(colonized species), 促成新生島嶼上多樣性的匯聚(sink)(Whittaker, 2017)。群島的各海島間繁殖體流動的差異對于調節新的多樣性地理分布至關重要。許多缺乏特殊擴散方式和適應能力的植物種類可通過非常規的傳播方式(如人類活動)侵殖偏僻島嶼(Whittaker, 2017)。在南大西洋的海脊和島嶼上, 大多數本地珊瑚礁魚類在更新世發生演化, 島嶼上魚類的物種形成速率與移居(immigration)速率呈負相關。擴散能力弱的魚類在島嶼上隨機積累加速了物種形成, 而在原地支系形成和適應性輻射的概率降低。此外, 海平面波動和海山位置間歇性地為島嶼侵殖提供了基石, 對海洋物種進化起到重要推動作用(Pinheiro, 2017)。這些新的發現極大的推動了島嶼生物地理學理論的發展和完善。

盡管如此, 島嶼生物地理模式因物種所處生態系統的不同(如淺海vs.深海)而異, 即使在同一系統內不同物種間也存在差異。Hachich等(2015)發現在大西洋淺海生態系統內, 島嶼面積最適于解釋腹足類和海藻的物種豐度, 島嶼間的隔離可用于解釋海藻的物種豐度, 但不適于珊瑚礁魚類和腹足類, 而島嶼年齡可以解釋所有研究類群的物種豐度。此外, 擴散能力可顯著影響島嶼上的物種多樣性, 使得海藻和腹足類(擴散能力較弱)與珊瑚礁魚類(較強)的物種豐度受島嶼隔離的影響程度存在顯著差異(Hachich, 2016)。這是迄今為數不多的涉及海藻的島嶼生物地理模型檢驗研究, 也凸顯海藻的特殊生物學屬性及利用其檢驗島嶼生物地理模式的獨特優勢。未來, 海藻在揭示特殊的島嶼生物地理模式方面可能會發揮重要作用, 包括一些當前的研究熱點(如是否存在物種從島嶼向陸地的反向侵殖？)。

3.2 基于海洋植物-微生物群落互作的功能譜系地理學

海藻與其表面附生的微生物群落互作共利, 形成動態的生態平衡。對于某些海藻, 其形態建成、譜系分布和多樣性組成與表面附生菌落種類及數量密切相關。褐藻海帶()在深水區(14—25 m)和淺水區(5—11 m)的表型差異與遺傳變異顯著(Balakirev, 2012a),但不同水層的海帶表面附生微生物群落種類則與深度無關(Balakirev, 2012b)。表面附生微生物在不同水層的轉移可能導致兩個海帶世系間發生表型可塑, 并引發生殖隔離。此外, 通過對三種石莼(spp.)附生細菌群落對比, 發現30%的富集功能基因可能與局域適應或宿主特異適應有關, 表明具有不同系統發育起源的微生物多樣性有助于宿主/棲息地特異性基因發揮其功能, 進而影響宿主的核心基因功能(Roth-Schulze, 2018)。

目前, 在入侵過程中真核生物宿主和互利共生者間的關系共有三個主要假說: 廣義宿主假說(Generalist host hypothesis), 即入侵種的宿主來源相對較為廣泛; 增強互利假說(Enhanced mutualism hypothesis), 即在引入種和本地種之間新的互利建立; 伴隨互利假說(Accompanying mutualist hypothesis), 即入侵宿主與互利共生者共同引入。同時分析入侵種的遺傳庫及相關細菌區系的進化多樣性, 不僅可在起源地和入侵地檢驗這些假設, 而且可確定最可能的引入途徑和機制, 甄別宿主和細菌之間的相互作用機制, 更好的理解引入種何以能成功變為入侵種。最新的共生體(holobiont, 即海藻與內生細菌群落)功能基因組學研究發現, 全球范圍內不同地區杉葉蕨藻基因組與內生菌群落的α多樣性(每個取樣點和每個取樣單元內Shannon多樣性指數的標準值)和β多樣性(譜系間距和樣品間譜系類型的頻率)高度一致且密切相關, 支持了共生體的概念。海藻和內生菌的兩組基因組數據支持地中海地區杉葉蕨藻單次入侵和澳大利亞南部多次入侵的假設。內生菌群落的代謝功能可能有利于增強共生體的適應能力和競爭能力。因此, 共生體(特別是內生菌)遺傳多樣性的降低可能導致杉葉蕨藻最近在地中海入侵范圍的縮減(Arnaud-Haond, 2017)。這些研究是大型海藻-微生物群落互作的典型實例, 突顯宿主-寄主共同進化是提升共生體適應能力和拓殖分布空間的重要因素。因此, 對海洋植物-微生物群落展開譜系遺傳結構和生態位轉換的協同調查研究, 可從群落和生態系統功能進化層面重新認識海洋生物的多樣性結構與適應進化。

3.3 基于基因組掃描的海洋植物隱存多樣性挖掘和進化模式解析

海洋植物蘊含豐富的物種多樣性和地理演化模式, 但迄今有關的理論發現非常有限, 原因之一是當前使用的分子標記分辨力較低, 難以從基因組尺度對多態變異信息進行完整掃描。歷史資料顯示紅藻屬的地理分布范圍僅限于菲律賓, 且只有1—3個種。基于多基因位點的物種定界和系統發育研究顯示該屬在菲律賓群島至少存在21個隱存的進化單元(Payo, 2013), 這些分布在不同島嶼且高度分化的隱存世系凸顯了第四紀冰期氣候變化期間微地理環境變量(micro-geographic environmental variables)對海藻物種多樣性演化的驅動作用。最近, 基于6個標記序列(3782 bp)的研究進一步發現該屬內存在92個隱存的進化單元, 它們大多數擴散能力弱, 分布區狹窄; 該屬在白堊紀末期起源于印太的中部地區, 印度-馬來群島(Indo-Malay Archipelago)的悠久地質歷史塑造了屬的物種多樣性(Leliaert, 2018)。鑒于此, 如果在海洋植物譜系多樣性挖掘和進化模式研究中引入高分辨率的檢測技術(如Restriction-site Associated DNA, RAD), 其提供的數以萬計的SNP位點可能會顛覆我們對海洋植物物種豐度和多樣性進化歷史的認知。

附錄 2000—2019年間《Molecular Ecology》和《Journal of Biogeography》發表的海藻和海草譜系地理學論文及有關信息

期刊(篇數)研究對象文章題目通訊作者國籍年份主題 蟲黃藻(小)Genotypic diversity and spatial–temporal distribution of Symbiodinium clones in an abundant reef coral美國2011譜系地理結構 褐藻(大)Isolation by oceanographic distance explains genetic structure for Macrocystis pyrifera in the Santa Barbara Channel葡萄牙2011譜系地理結構 紅藻(大)Intergametophytic selfing and microgeographic genetic structure shape populations of the intertidal red seaweed Chondrus crispus法國2013譜系地理結構 紅藻(大)Intertidal population genetic dynamics at a microgeographic seascape scale中國2013譜系地理結構 褐藻(大)Looking into the black box: simulating the role of self-fertilization and mortality in the genetic structure of Macrocystis pyrifera美國2013譜系地理結構-繁殖 褐藻(大)Contrasting genetic diversity patterns in two sister kelp species co-distributed along the coast of Brittany, France法國2014譜系地理結構 蟲黃藻(小)Exploring Symbiodinium diversity and host specificity in Acropora corals from geographical extremes of Western Australia with 454 amplicon pyrosequencing澳大利亞2014譜系地理結構 褐藻(大)Climate-driven range shifts explain the distribution of extant gene pools and predict future loss of unique lineages in a marine brown alga葡萄牙2014譜系地理結構 甲藻(小)Spatiotemporal changes in the genetic diversity of harmful algal blooms caused by the toxic dinoflagellate Alexandrium minutum法國2014譜系地理結構-繁殖 紅藻(大)Evidence for the introduction of the Asian red alga Neosiphonia japonica and its introgression with Neosiphonia harveyi (Ceramiales, Rhodophyta) in the Northwest Atlantic加拿大2015入侵 紅藻(大)Phylogeographic structure and deep lineage diversification of the red alga Chondrus ocellatus Holmes in the Northwest Pacific中國2015譜系地理結構 褐藻(大)Seascape drivers of Macrocystis pyrifera population genetic structure in the northeast Pacific美國2015譜系地理結構 紅藻(大)Invasion of novel habitats uncouples haplo-diplontic life cycles美國2016入侵-倍性 褐藻(大)The importance of replicating genomic analyses to verify phylogenetic signal for recently evolved lineages澳大利亞2016譜系地理結構 褐藻(大)Hybridization between two cryptic filamentous brown seaweeds along the shore: analysing pre- and postzygotic barriers in populations of individuals with varying ploidy levels法國2017倍性-物種形成 褐藻(大)Habitat continuity and stepping-stone oceanographic distances explain population genetic connectivity of the brown alga Cystoseira amentacea葡萄牙2017譜系地理結構 綠藻(大)Entangled fates of holobiont genomes during invasion: nested bacterial and host diversities in Caulerpa taxifolia葡萄牙2017入侵-共生功能體基因組 褐藻(大)SNP analyses reveal a diverse pool of potential colonists to earthquake-uplifted coastlines澳大利亞2019譜系地理結構

續表

續表

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PHYLOGEOGRAPHIC PATTERNS AND GENETIC CONNECTIVITY OF MARINE PLANTS: A REVIEW

HU Zi-Min1, 2, DU Yu-Qun1, 3, LIANG Yan-Shuo1, 3, ZHONG Kai-Le1, 3, ZHANG Jie1, 2

(1. Key Laboratory of Experimental Marine Biology, Center for Ocean Mega-Science, Institute of Oceanology, Chinese Academy of Sciences, Qingdao 266071, China; 2. Laboratory for Marine Biology and Biotechnology, Pilot National Laboratory for Marine Science and Technology (Qingdao), Qingdao 266237, China; 3. University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China)

Marine plant phylogeography is a relatively minority research area with no more than 30 years, but it has made considerable contribution to the understanding of how environmental changes altered marine species diversity patterns, ecological adaptation, and evolutionary capability across time and space. We firstly searched and screened papers on the marine plant phylogeography published in two most well-known international journalsand, and then summarized the main tendency and research status of marine plant phylogeography during 2000—2019 in terms of country/region of the author(s) and taxonomic position of research objectives in the world. We subsequently reviewed the mechanistic roles of ocean currents in shaping phylogeographic structure and diversity of marine plants, population genetic variation and reconstruction of colonization routes of invasive species, the genetic imprints of glacial refugia in extant genetic connectivity and geographic shifts of marine plants, and the contribution of clonal reproduction to phylogeographic diversification. Finally, this article forecasts the future research directions of marine plant phylogeography in terms of incorporating island biogeographic hypotheses, phylogeographic co-evolution of symbiotic plants and microbiome, and the application of high-throughput sequencing data to thoroughly understand diversity, distribution, and evolution of marine plants.

seaweed; seagrass; climate change; glacial refugia; invasion genetics; genetic diversity conservation

* 國家自然科學基金面上項目, 31971395號; 中國科學院戰略性先導科技專項(B類)子課題, XDB42030203號。胡自民, 博士, 研究員, E-mail: huzimin9712@163.com

張 杰, 博士, 助理研究員, E-mail: zhangjie0616@qdio.ac.cn

2020-06-18,

2020-08-09

Q178.532

10.11693/hyhz20200600168