大陳洋產卵場保護區魚卵、仔稚魚的種類組成及其與環境因子的關系

于春梅，蔣日進，印 瑞，李鵬飛，朱海晨

(浙江海洋大學海洋與漁業研究所，浙江省海洋水產研究所，農村農業部重點漁場漁業資源科學觀測實驗站，浙江省海洋漁業資源可持續利用技術研究重點實驗室，浙江舟山 316021)

魚類生活史包括魚卵、仔稚魚、幼魚和成魚4 個時期，其中魚卵、仔稚魚是魚類生命周期中最為敏感的階段，其數量變動和后續成長態勢是魚類資源得以補充及可持續利用的基礎[1]。魚卵、仔稚魚作為浮游動物的重要組成部分[2]，不僅在海洋食物網中起著重要的作用，而且對近岸海域生態系統功能的可持續發展也具有重要意義[3]。

產卵場是魚類繁殖過程中的棲息場所，魚類通過繁殖與其它環節緊密聯系，保證了物種的增殖和延續，從而達到補充和增殖群體數量的目的[4]。20 世紀90 年代以來，我國海洋捕撈技術發展迅速，漁業資源被過度利用，傳統經濟魚類數量急劇下降，帶魚Trichiurus lepturus 等經濟魚類漁汛逐步消失[5]。為保護近海主要經濟魚類的產卵場，2017 年浙江省在全國首次批復建立了10 個產卵場保護區，主要保護帶魚、小黃魚Larimichthys polyactis、大黃魚L.crocea 等重要經濟種類，保護區內禁漁期開始時間相比伏季休漁時間提前至4 月1 日，結束時間不變，為經濟魚類資源提供了更長的繁殖和棲息時間。大陳洋產卵場保護區位于浙江省臺州市東部海域，該海域受臺灣暖流、椒江沖淡水及沿岸流的交匯影響，餌料生物資源豐富，為眾多海洋生物提供了良好的棲息場所[6]。目前已有學者初步研究了中國沿海地區包括黃渤海、南海等海域魚卵仔稚魚的群落結構[7-9]，發現溫度、鹽度等環境因子對魚卵的影響較大。涉及魚卵仔稚魚與環境因子的研究方法主要有冗余分析(RDA)[10]、廣義加性模型(GAM)[11]、廣義線性模型(GLM)[12]等，但有關魚類產卵場保護區魚卵仔稚魚的分布變化的研究較少。因此對2018 年4、5、11 月大陳洋產卵場保護區魚卵、仔稚魚的群聚結構等方面進行研究，旨在為產卵場保護區效果評價提供研究基礎與參考，可進一步豐富東海區魚類早期生活史研究，并為該海域生態環境修復和生物資源合理利用提供科學依據。

1 材料與方法

1.1 調查站位及樣品采集

本實驗分別于2018 年春季(4 月、5 月)、2018 年秋季(11 月)對大陳洋產卵場保護區魚卵、仔稚魚進行調查，共設15 個站位點(圖1)。依據《海洋調查規范》(GB/T 12763.6-2007)[13]采集魚卵、仔稚魚，具體方法如下：采用口徑80 cm、網目尺寸0.505 mm 的大型浮游生物網逐個站點進行表層水平拖網采樣，以2 kn 拖速勻速拖網10 min，網口配備流量計；采用多功能水質檢測儀(JFE-AAQ171)，對水深、溫度、溶解氧和鹽度等相關環境因子進行數據采集。采用大型浮游生物網采集魚卵、仔稚魚樣品，使用5%的甲醛溶液將樣品固定，帶回實驗室進行鑒定和計數。使用Leica M205 C 體視顯微鏡，參考《日本產稚魚圖鑒》[14]、《中國近海魚卵與仔魚》[15]、《中國近海及其鄰近海域魚卵與仔稚魚》[16]、《東海魚類志》[17]等書籍，根據魚卵、仔稚魚的形態特征，將其鑒定到最低分類階元。

圖1 大陳洋產卵場保護區魚卵、仔稚魚調查站位Fig.1 Sampling station of ichthyoplankton in Dachenyang spawning ground reserve

1.2 數據處理與分析方法

1.2.1 生態優勢度

根據每網采集的魚卵、仔稚魚的實際數量(粒、尾)計算其密度，單位為ind·m-3。

利用PINKAS,et al[18]相對重要性指數(index of relative importance，IRI)計算采集到的魚卵、仔稚魚的生態優勢度，公式為：

式中：N 為某一種類魚卵或仔稚魚尾數密度占采獲總尾數密度的百分比，%；F 為某一類出現的站位占總調查站位的百分比，%；優勢種范圍為IRI 值＞1 000，重要種范圍為IRI 值100～1 000。

1.2.2 物種多樣性指數

采用Shannon-Wiener 多樣性指數(H')、Pielou 均勻度指數(J')、Margalef 種類豐富度指數(D)[19]等表示調查海域的物種多樣性，其計算公式如下：

香農-威納指數(H')計算公式為：

豐富度指數(D)計算公式為：

均勻度(J')計算公式為：

式中：S 為總種類數；ni為第i 種魚卵、仔稚魚的個體數；N 為總個體數[20]。

1.2.3 環境因子分析

首先，建立GAM 模型之前在R 語言中對環境因子進行了相關分析，根據Pearson 相關分析性結果，共線性強的兩個環境因子保留一個。最終對魚卵的分析選擇的因子為：表層水溫、表層鹽度、水深、葉綠素a含量、渾濁度；對仔稚魚分析選擇的因子為：表層水溫、表層鹽度、葉綠素a 含量。本研究以大陳洋產卵場保護區魚卵、仔稚魚豐度及相關環境因子進行回歸分析。GAM 模型的一般形式為[21]。

式中：Y 為魚卵、仔稚魚豐度，ind·m-3；α 為函數的規定截距；xi表示各環境因子的解釋變量；ε 為隨機誤差項；fi(xj)是各環境變量xj的任意單變量函數，通過樣本平滑函數來估計。模型的誤差分布估計為Gaussian 分布，連接函數為自然對數[21]。

采用AIC 最小準則篩選得出最優模型，首先進行單環境因子模型預測，在AIC 值最小的預測模型基礎上加入其它因子，之后進行多環境因子的模型預測，重復這一選擇過程(即逐步回歸)，直到AIC 值不再變小，最終AIC 值最小的模型即為擬合效果最好的模型[21]。

本文使用Microsoft Excel 2013 進行數據的預處理；采用ArcGIS 軟件繪制大陳洋產卵場保護區站位圖，模型的構建通過R 軟件中的gam 包來進行。

2 結果

2.1 種類組成

春季共采集到魚卵、仔稚魚22 種，隸屬于7 目18 科，6 種鑒定到科，1 種鑒定到屬(表1)。其中，鱸形目的種類數是最多的，占50%；燈籠魚目次之，占14%；鯡形目、鲉形目、鰈形目各占9%；鯔形目和鲀形目各占4%。

表1 2018 年大陳洋產卵場保護區魚卵、仔稚魚的種類組成Tab.1 Species composition of ichthyoplankton in Dachenyang spawning ground reserve in 2018

秋季共采集到魚卵、仔稚魚4 種，隸屬于3 目3 科，有1 種鑒定到科。其中，燈籠魚目種類最多，占50%；鯡形目、鱸形目各占25%。

2018 年共采集到魚卵、仔稚魚25 種，隸屬于7 目18 科，春季采集到的魚卵、仔稚魚種類數大于秋季，其中鱸形目在春季的種類數遠高于秋季。

2.2 優勢種及其季節變化

根據大陳洋產卵場保護區調查結果計算各魚卵、仔稚魚優勢度(表2)，魚卵春季、秋季的共有優勢種為龍頭魚Harpodon nehereus，秋季龍頭魚的豐度最高，蛇鯔屬未定種Saurida sp.的魚卵占總豐度的比例最高；仔稚魚春季、秋季無共有優勢種，季節更替變化明顯。其中龍頭魚仔稚魚的豐度均為春秋季最高，為絕對優勢種。

表2 2018 年大陳洋產卵場保護區魚卵、仔稚魚優勢種和重要種組成Tab.2 Dominant and important species composition of ichthyoplankton in Dachenyang spawning ground reserve in 2018

4 月大陳洋產卵場保護區魚卵重要種以帶魚和鮻Liza haematocheilus 為主，帶魚魚卵豐度占總豐度的35%，海域平均密度為0.73×10-3ind·m-3；鮻魚卵豐度占總豐度的49%，海域平均密度為1.03×10-3ind·m-3；5 月魚卵優勢種重要種以鲹科Carangidae sp.和龍頭魚為主，其中鲹科魚卵豐度占總豐度的51%，海域平均密度為129.23×10-3ind·m-3；龍頭魚魚卵豐度占總豐度的14%，海域平均密度為32.43×10-3ind·m-3；11 月魚卵優勢種以蛇鯔屬和龍頭魚為主，其中蛇鯔屬魚卵豐度占總豐度的58%，海域平均密度為6.97×10-3ind·m-3；龍頭魚卵豐度占總豐度的39%，海域平均密度為4.62×10-3ind·m-3。

4 月大陳洋產卵場保護區仔稚魚優勢種重要種以矛尾蝦虎魚Chaeturichthys stigmatias 和花鱸Lateolabrax japonicus 為主，其中矛尾蝦虎魚豐度占總豐度的76%，海域平均密度為18.62×10-3ind·m-3；花鱸豐度占總豐度的16%，海域平均密度為4×10-3ind·m-3；5 月仔稚魚優勢種重要種以七星底燈魚Benthosema pterotum 和六絲鈍尾蝦虎魚Amblychaeturichthys hexanema 為主，其中七星底燈魚豐度占總豐度的42%，海域平均密度為4.14×10-3ind·m-3；六絲鈍尾蝦虎魚豐度占總豐度的24%，海域平均密度為2.42×10-3ind·m-3；11 月仔稚魚優勢種為龍頭魚，豐度占總豐度的90%，海域平均密度為5×10-3ind·m-3。

2.3 物種多樣性指數

魚卵物種多樣性指數(H')變化范圍為1.055～2.056，最大值出現在5 月，數值為2.056。11 月多樣性指數明顯低于5 月份，數值為1.055，這與蛇鯔屬和龍頭魚等優勢種類大量產卵有很大關系，優勢度達到16.15%和15.21%。均勻度指數(J')變化范圍為0.666～0.861，11 月最低，數值為0.666；4 月均勻度指數最高，與魚類產卵量普遍少，數量比較平均有關。豐富度指數(D)變化范圍為0.469～1.303。

仔稚魚物種多樣性指數(H')變化范圍為0.454～2.182，最大值出現在5 月，最小值出現在11 月；均勻度指數(J')變化范圍為0.395～0.777；豐富度指數(D)變化范圍為0.328～1.763(圖2)。

圖2 2018 年大陳洋產卵場保護區魚卵、仔稚魚物種多樣性指數Fig.2 Species diversity index of ichthyoplankton in Dachenyang spawning ground reserve in 2018

基于GAM 模型對魚卵、仔稚魚尾數密度(density) 與環境因子間的關系進行擬合。根據AIC(akaike information criterion)最小原則篩選出最優模型(表3～6)。得到魚卵的最優模型表達式為：Lg(density+1)=α+s(SST)+s(SSS)+s(Chl.a)。仔稚魚的最優模型表達式為：Lg(density+1)=α+s(SST)+s(Chl.a)。結果顯示，表層水溫s(SST)和表層鹽度s(SSS)對魚卵豐度變化具有顯著影響(P＜0.05)，表層水溫對仔稚魚豐度變化具有顯著影響(P＜0.05)。

表3 魚卵GAM 模型變量篩選及影響因子的參數分析。Tab.3 The variable screening process for GAM and parameters analysis of fish eggs

表4 魚卵GAM 模型擬合結果的偏差分析Tab.4 The analysis of deviance for GAM of fish eggs

表5 仔稚魚GAM 模型變量篩選及影響因子的參數分析。Tab.5 The variable screening process for GAM and parameters analysis of fish larvae

表6 仔稚魚GAM 模型擬合結果的偏差分析Tab.6 The analysis of deviance for GAM of fish larvae

由圖3 所示，表層水溫、表層鹽度、葉綠素a 含量對魚卵豐度存在單波谷的非線性相關關系。表層水溫與魚卵豐度之間存在正相關關系，隨著溫度的升高，魚卵豐度呈現逐步上升的趨勢。在表層水溫為17 ℃時出現魚卵豐度的低值點。當表層水溫超過17 ℃之后，魚卵豐度基本隨表溫增加而增加。表層鹽度對于魚卵豐度的影響小于表層水溫的影響，在表層鹽度為30.5 左右出現魚卵豐度的最低值。魚卵豐度隨著葉綠素濃度的升高呈現先增后降的趨勢，在5～10 左右，葉綠素a 含量與魚卵豐度存在負的非線性相關關系。魚卵豐度在葉綠素濃度為10 時，魚卵豐度降為最低值。

圖3 不同因子對大陳洋產卵場保護區魚卵、仔稚魚豐度的影響Fig.3 Effects of influential factors on relative density of ichthyoplankton in Dachenyang spawning ground reserve

表層水溫對仔稚魚豐度存在單波谷的非線性相關關系。表層水溫對大陳洋產卵場保護區仔稚魚豐度的影響最大，隨著表層水溫的增加，仔稚魚豐度整體呈現先下降后上升的趨勢。表層水溫為16～20 ℃時仔稚魚豐度較低，20～22 ℃之間，表層水溫與仔稚魚豐度之間存在負的非線性相關關系。葉綠素a 含量對仔稚魚豐度存在單波峰的非線性相關關系。葉綠素a 含量對仔稚魚豐度的影響小于表層水溫的影響，隨著葉綠素a 含量濃度的增加，仔稚魚豐度呈現先上升后下降的趨勢，當葉綠素濃度為2～3 時，仔稚魚豐度較高。

3 討論

魚卵、仔稚魚資源量的密度變化是衡量魚類生殖群體生產力及資源補充機制的基礎[22]。調查發現，春季為魚類產卵的高峰期，該季節采集到的魚卵、仔稚魚的數量占采獲總量的94%，遠高于秋季，此時對產卵場和繁殖群體進行保護將會有效增加其資源量[23]。仔稚魚的優勢種發生了顯著的季節變化，優勢種由春季的矛尾蝦虎魚、七星底燈魚等底層小型魚類更替為秋季的龍頭魚等魚類，龍頭魚為中下層魚類，主要分布在浙江南部海域。近年來，東海近海漁業資源結構發生了顯著的變化，群落中底層魚類如大黃魚、小黃魚和帶魚等經濟種類的總體資源量不斷減少，中小型魚類如龍頭魚、鳀等逐漸占據主導地位[24]。造成這一結果的原因主要是由于過度捕撈，在浙江實施“一打三整治”、“幼魚保護”等漁業管理政策之前，“密眼”拖網、流刺網等有害漁具的使用，也導致該區域漁業資源的補充群體遭到非法捕撈[25]。

大陳洋產卵場保護區海域在浙閩沿岸流、臺灣暖流及江河沖淡水的綜合作用下，水文環境適宜，基礎餌料豐富，使多種魚類在大陳洋產卵場保護區聚集產卵。雖然本次調查帶魚、大黃魚和小黃魚等重要經濟種類的魚卵仔稚魚數量相對較少，多以六絲鈍尾蝦虎魚和七星底燈魚等餌料性小型魚類的仔稚魚為主，但是也有一些經濟種類如鲹科魚類魚卵在2018 年春季大量出現，密度達到1 938.5×10-3ind·m-3，遠高于其他物種，鲹科魚類繁殖力極強、近海暖水性、喜集聚、具有趨光性的中上層魚類[26]，其群體資源量較大。大陳洋產卵場保護區西部毗鄰島礁和河口，一些島礁種類如平鯛Rhabdosargus sarba、美肩鰓鳚Omobranchus elegans 主要棲息于產卵場保護區的巖礁或礁沙交錯處，以蝦、蟹、海藻等為食[27-28]，二者的攝食習性和棲息環境相似。

由GAM 模型擬合結果可知，溫度對大陳洋產卵場保護區魚卵、仔稚魚豐度的影響最為顯著。溫度會直接影響魚類受精卵的孵化，仔稚魚的成長代謝，不適的溫度也可能會導致魚卵畸形[29]。同時，每種魚都有自己狹窄的產卵溫度閾，溫度升高或者降低會致使某種魚種產卵提前或者延后[30]，因此溫度對魚類早期階段的影響極大。GAM 模型擬合結果表明，大陳洋產卵場保護區的魚卵豐度隨著溫度的升高而上升，溫度升高促使魚類性腺的提前發育[31]，保護區內產卵的種類數量也增多[3]。除溫度影響外，鹽度對魚卵的影響也很大。鹽度直接影響魚類滲透壓的功能，進而對其應激、免疫、消化等生理功能發生作用，對其生長發育有不可忽視的影響[32]。春季，東南季風使得沿岸流向北與臺灣暖流向北移動的方向一致，帶來高溫高鹽的海水[33]。大部分魚類在春季產卵，中華小公魚Stolephorus chinensis、花鱸等種類分布在低鹽區，鲹科等魚類在高鹽海區繁殖[34]。秋季，隨著水溫降低，很少有魚類在保護區產卵，但是大黃魚、龍頭魚、短鱷齒魚Champsodon snyderi 和中華小公魚等魚類仍舊在保護區繁殖[34]。隨著葉綠素的增加，魚卵、仔稚魚的豐度均呈現先增后減的趨勢。大陳洋產卵場保護區水溫適宜海藻等浮游植物的生長，光合作用使水體氧氣含量上升，浮游動物隨氧氣含量上升而上升，營造了適合仔稚魚棲息的良好場所[35]。同時過量的藻類生長會造成水體富營養化，不利于浮游動物的生長繁殖，也會對魚卵、仔稚魚造成不利影響。