微塑料對土壤-植物系統的生態效應*

馮雪瑩，孫玉煥，張書武，王發園

塑料已經成為人們日常生活必不可少的部分[1]，同時塑料造成的污染已演變成全球環境問題[2]。據估計，全球每年有4.8～12.7 百萬t 的廢塑料排放到海洋中[3]，對海洋環境及海洋中的生物造成了負面影響。近幾年也開始關注塑料在土壤系統中的作用，德國科學家Rillig[4]首次提出微塑料在土壤中累積到一定程度時會對土壤性質和土壤生物多樣性造成危害。一般認為，塑料可根據其大小分為尺寸小于5 mm 的微塑料、介于5～25 mm 的中等塑料和大于25 mm 的大塑料，還可以根據其形態分為球狀、薄膜狀、纖維狀和碎片狀[5]。常見的分布于土壤中的塑料種類有聚苯乙烯（PS）、聚乙烯（PE）、聚丙烯（PP）、高密度聚乙烯（HDPE）、低密度聚乙烯（LDPE）和聚乳酸（PLA）等。塑料在人類生產生活當中分布廣、用途多，性質穩定且難以被分解，分布在土壤中的微塑料改變了土壤理化性質和物質循環[6]，納米微塑料能夠被植物吸收[7-9]，威脅人畜生命健康，也可直接被無脊椎動物攝食，部分難以排出體外，逐級積累在更高等的動物體內[10]。人體糞便中檢測到多達9 種微塑料[11]，長期暴露在高濃度微塑料環境下的塑料行業工人，更容易患多種癌癥[12]。目前微塑料的生態效應和對人類身體健康產生的危害仍有待深入研究[13]。

土壤植物系統包括土壤和植物（或作物）兩個部分，如農田、林地、草原、濕地等，不僅是聯系城鄉生態系統的紐帶，也是溝通植物和動物的橋梁，具有重要生態功能。本文以土壤-植物系統中的微塑料為對象，綜述了農田等不同土壤中微塑料的來源、分布及遷移，分析其對土壤環境，包括物理性質、土壤微生物、土壤動物的影響，以及對植物的生態效應，以期為了解微塑料對土壤-植物系統的生態效應提供參考。

1 土壤中微塑料的來源、分布及遷移

土壤中的微塑料來源于市政污泥（包括化妝品、衣物及工業生產過程產生的塑料沉積）的土地利用、農用地膜和塑料垃圾的殘留分解、大氣微塑料的沉降、地表徑流和農用灌溉水的引入。由于污水處理廠提取污泥的一般處理步驟（如過濾、干燥、殺菌、堆肥等）不會消除微塑料，因而污泥堆肥后作為肥料施加到農田土中，成為土壤中微塑料的主要來源[14]。在歐洲，每年每百萬居民會排放1 270～2 130 t 微塑料到環境中[15]。同樣，污水處理廠處理后的廢水仍存在大量的微塑料，用其灌溉農作物成為土壤中微塑料的來源之一[16]。在中國，由于農用地膜的使用越來越廣泛，其覆蓋面積已達1 840 萬hm2，年使用量高達146.8 萬 t（來自農業農村部2016 年統計數據），使用過后的農膜殘留并積累在土壤中形成塑料污染[17]。城市及工業塑料垃圾如農業工具、塑料包裝材料和一些生活塑料垃圾經光照、高溫及土壤磨損等作用，在環境中分裂或降解，或經土壤動物的消化后生成次生微塑料散布在土壤中。已有報道指出，不同類型不同粒徑的微塑料可通過輸移和干/濕沉降將微塑料從大氣中運送到偏遠地區的陸地和湖泊中，文獻中有記載的最遠距離高達95 km[18-19]，也可通過降雨降雪等匯入地表徑流將微塑料引入到土壤甚至地下水中[20]。

微塑料在土壤環境中經光氧化途徑使塑料碎片化的過程尤為緩慢，所以普遍認為土壤是微塑料的儲存庫[21]。目前土壤微塑料的調查主要集中于農田、菜地、果園等農用地（表1）。Ding 等[22]對陜西省黃土高原、關中平原、秦巴山區9 市的農用土壤進行了調查，全部樣品中均發現微塑料，豐度高達1 430～3 410 ind·kg–1，其中黃土高原的土樣微塑料豐度較高。Huang 等[17]對我國19 省份的農膜覆蓋土壤進行了調查，發現微塑料含量隨覆膜年限而升高。這意味著農業措施尤其是覆膜是微塑料的重要來源。Zhou 等[23]發現杭州灣濱海平原覆膜農田土壤中微塑料豐度高于未覆膜土壤，但農膜并非唯一來源。來自德國[24]、智利[16]的調查則證實農業土壤中的微塑料污染與污水污泥的施用密切相關。微塑料豐度與土地利用類型密切相關，如在韓國驪州[25]，路邊土壤中微塑料的含量顯著高于林地和居住用地，其原因主要是由于輪胎灰塵和道路涂料以及其他用于建筑油漆和交通安全設施的材料會在周圍環境中產生微塑料殘留物，而林地受人為活動影響較小，因而微塑料豐度較低。來自武漢郊區的調查則發現林地土壤中的微塑料含量高于菜地，而空地土壤中的含量最低[26]。在濕地[27]、庭園[10]、漫灘土[28]、工業土壤[29]中也均有微塑料檢出。考慮到土壤微塑料的來源，微塑料很可能廣泛分布于陸地生態系統。需要指出是，目前尚缺乏標準化的土壤微塑料分離方法，土壤微塑料污染狀況尚需深入調查，目前已有的結果不能進行草率比較。此外，微塑料在植物尤其是農作物中的污染分布特征尚沒有研究，未來需要關注。

表1 微塑料在不同用地類型土壤的分布Table1 Distribution of microplastics in the soil relative to land use

續表

微塑料的化學性質穩定且可以在環境中持久存在，在環境中的遷移方式主要有兩種（圖1），一是通過自然條件，包括天氣因素（如風力、潮汐、徑流和降水）、地貌、重力和生物作用等；二是通過人類生產活動如工業生產、垃圾填埋等產生[40]。在土壤中的遷移方式可分為多種，可通過重力沉降和降水滲透進入到地下水系統[41]，也可通過蚯蚓等無脊椎動物的活動，沿著土壤剖面向下運輸[42]。當微塑料分解到納米級就會被植物根系通過吸附作用轉移到土壤上層，也會被無脊椎動物或昆蟲等通過吞食作用吸收到體內后被雞等動物捕食，沿食物鏈傳播[10]。

2 微塑料對土壤-植物系統的直接效應

微塑料對土壤生態系統的影響研究較少，原因可能是土壤是一個復雜的非均質系統，相較于海洋環境更加復雜多變，土壤中的微塑料更難以分離檢測[43]。不同粒徑和種類的微塑料對土壤-植物系統有一系列的直接影響，例如，改變土壤理化性質，促進土壤中微生物群落的分化演替，使土壤動物產生氧化應激反應，部分納米級的微塑料甚至能被植物吸收產生毒性效應。

2.1 微塑料對土壤理化性質的影響

微塑料在土壤中殘留會導致土壤pH、電導率（EC）、有機質和養分的有效性改變[44]。土壤中添加HDPE 使土壤pH 降低[45-46]，PLA 使土壤pH 升高和EC 降低[46]，而PS 則沒有顯著影響[45]。有研究表明高濃度（28%，w/w）的微塑料會降低溶解性有機物的分解速率，提高土壤養分[47]，但農田土中的草甘膦等農藥成分與微塑料相互作用會導致土壤中溶解性有機碳和有機磷的損失，降低土壤養分[48-49]。生物可降解塑料如PLA 可以降低土壤中銨態氮濃度，影響氮元素循環[50]。不同類型、不同濃度的微塑料對土壤物理性質的影響有所差異（表2），其中粒徑較大、目測可見的微塑料自身的吸附效應會影響土壤結構組成和容重[51-52]。平均直徑＜5 μm 的超細聚酯纖維（0.3%，w/w）添加到土壤中有利于土壤團聚體的形成，增大土壤孔隙率，降低土壤的持水能力[53-54]，加快水分蒸發[55]。平均直徑18 μm 的聚丙烯纖維（0.4%，w/w）和平均直徑8 μm 的聚酯纖維（0.4%，w/w）均能顯著降低土壤水穩性團聚體，導致土壤貧瘠化[51]。土壤性質的改變會對微生物群落（由細菌、真菌、原生動物和其他生物）產生直接或間接的作用，進一步影響整個土壤-植物系統[56]。

圖1 微塑料在陸地環境中的遷移Fig. 1 Migration of microplastics in terrestrial environments

表2 微塑料對土壤物理性質的影響Table2 Effects of microplastics on soil physical properties

2.2 微塑料對土壤微生物與酶活性的影響

微塑料影響土壤微生物群落結構和土壤酶活性（表3）。LDPE 能改變土壤微生物群落結構，導致土壤中細菌群落演替差異越來越大[57]，PE 薄膜使土壤結構更加松散，增大了微生物的附著面積，使微生物在塑料表面形成一層生物膜[58]。這層生物膜能提高微生物活性，使土壤中脲酶和過氧化氫酶等酶活性顯著升高[59-60]。磷脂脂肪酸（Phospholipid fatty acids，PLFAs）是幾乎所有活體細胞膜的主要成分，由1%（w/w）濃度的LDPE 和PP 處理后的土壤PLFAs 增加，證實微塑料的添加對土壤微生物有促進作用[61]。微塑料中含碳量相對較高，會導致土壤碳氮比（C/N）增加，進而影響微生物的固定，尤其是那些較易降解的塑料[62]。土壤中與碳（β-葡萄糖苷酶和纖維二糖水解酶）、氮（亮氨酸氨基肽酶）、磷（堿性磷酸酶）循環[50，63]相關的胞外酶活性的降低與土壤微生物生物量碳和脫氫酶活性的降低相一致，表明微塑料對土壤微生物有不利影響[64]。同時微塑料自身含有的有害物質會釋放到土壤中，如塑料中所含的雙酚A 和鄰苯二甲酸酯等釋放到土壤中，對土壤微生物活性有抑制作用[65]。我們的研究首次發現，微塑料能夠改變叢枝菌根真菌的群落結構和多樣性，但是與微塑料的類型有關，可降解微塑料PLA 的影響較HDPE 更為顯著[46]。

表3 微塑料對土壤微生物的影響Table3 Effects of microplastics on soil microorganisms

2.3 微塑料對土壤動物的影響

土壤動物具有重要生態功能，影響有機質分解、營養元素循環和能量流動[67]，從而直接和間接影響植物生長。微塑料在被動物攝取后，在其體內存留會對器官和組織產生不利影響，也由于微塑料的攝入代替了部分食物，引起營養和能量短缺。表4 顯示，微塑料對蚯蚓和線蟲等動物具有一定毒性，多數情況下微塑料使生物量和繁殖率降低、死亡率升高。蚯蚓促進了微塑料在土壤中的運輸[68]，顯著減輕了塑料殘留對植物的危害[69]，但高濃度（1%和2%，w/w）的PS 對蚯蚓的生長有明顯抑制作用，并增加蚯蚓的表面損傷[70]和死亡率[71]。輪胎顆粒顯著降低土壤線蚓的存活率，對其繁殖率的抑制作用隨濃度增加而加強，同時改變了其腸道和周圍土壤中微生物的群落結構組成[72]。對于線蟲而言，微塑料降低繁殖率，使幼蟲數量減少，但是與微塑料種類和濃度密切相關[73-74]。

表4 微塑料對土壤動物的影響Table4 Effects of microplastics on soil fauna

2.4 微塑料對植物的影響

微塑料可直接影響植物，延緩種子萌發，抑制植物生長[77-78]，并對植物產生生態毒性和遺傳毒性[79]。植物細胞壁孔洞約5～50 nm，介于此粒徑的微塑料更容易吸附在種子表皮或根系細胞壁孔洞，堵塞種子囊中的孔，且在生長后期，根毛上累積了微塑料[77]，擾亂了種子或根系對水分、營養的正常吸收或運輸，從而導致植物生長受抑[80]。微塑料尤其是納米塑料一旦被可食用植物吸收，就可能沿著食物鏈在生物體和人體內積累，從而威脅人類健康。李連禎等[9]將熒光標記與激光共聚焦掃描電鏡結合起來觀察微塑料在植物體內的分布和運輸，發現亞微米級PS微珠可以通過質外體運輸穿過細胞間隙聚集在小麥根的木質部和皮層組織的細胞壁上。微珠進入中柱后，就可以隨著蒸騰作用向植物的上部移動，通過莖葉通孔從根轉移到莖和葉，最后通過質外體途徑轉移到葉脈脈管。微塑料不僅可以被植物吸收，也對植物生長和性狀造成一定的影響（表5）。植株生物量和根莖長度常被用來衡量毒性效應，微塑料的添加會降低小麥總生物量，抑制株高和根長[69，81-82]，但會增高拂子茅和黑麥草的根系生物量[83-84]。有研究發現PA（2.0%，w/w）能使蔥鱗莖的含水量增加一倍，而PES（0.2%，w/w）、PET（2.0%，w/w）、PP（2.0%，w/w）會降低其含水量[85]，除PP 沒有顯著影響植物生物總量外，其他微塑料均有一定的促進作用。從表5 看出，目前的模擬試驗有些微塑料暴露濃度偏高，未來需要參考田間調查數據，選擇現實濃度進行研究。

表5 微塑料對植物的影響Table5 Effects of microplastics on plants

續表

最近有研究指出，當納米塑料帶不同電荷時，對擬南芥的生長抑制效果不同，帶正電荷的微塑料穩定性較差，更容易被植物細胞的纖維素成分吸引，從而吸附到細胞壁表面造成堵塞[90]。微塑料的粒徑也是重要影響因素，據熒光標記掃描電鏡觀察0.2 μm 的PS 可傳輸至小麥莖葉中，而2 μm 的PS并未在此組織中觀察到[91]。微米級PE 塑料在10、50 和100 mg·L–1時均顯著抑制了蠶豆的生長，但納米PE 僅在100 mg·L–1時抑制了蠶豆的生長，且納米級對蠶豆的生態毒性和遺傳毒性較微米級要大[79]。當PE 塑料尺寸介于8.3±0.5 mm 時并不影響農田土壤中綠豆、萵苣和水稻的生長[92]。在沙培條件下，粒徑在0.55～0.8 mm、0.106～0.15 mm 的HDPE 對綠豆生長均沒有顯示出抑制作用，甚至在一定濃度時有刺激作用，而粒徑0.023～0.038 mm 時卻對植株生長有一定抑制作用[93]。微塑料老化程度也是對植物造成不同影響的關鍵因素。對于初生微塑料而言，物理作用對植物根系破壞較大，而對于老化微塑料，表面粗糙程度增加，附著的污染物也相應增加，從而對植物根系造成直接毒性影響[94]。

3 微塑料對土壤-植物系統的間接效應

微塑料也可以間接作用于土壤-植物系統，例如微塑料可以通過改變土壤理化性質、土壤微生物活性、土壤動物、土壤污染物等環境因子和生物因子而間接作用于植物。如表2 所示，微塑料能夠改變土壤團聚體結構、容重和土壤持水性，這些性質的改變勢必會影響植物生長。Lozano 等[89]研究發現微塑料纖維降低了土壤容重，導致土壤大孔隙和通氣量增加，有助于根系在土壤中的滲透，從而促進根系生長；而微塑料薄膜增加了地上部和根部的質量，可能是由于土壤容重的降低以及相關土壤性質的改善所致。隨著微塑料薄膜濃度的增加，地上部和根系質量的減少可能是由于增加了水分運動的通道，增加了土壤水分蒸發率。微塑料纖維可以緩解干旱對植物生長帶來的不利影響，改變植物群落結構和生產力[84]。在小麥生長過程中，LDPE（1%，w/w）對其產生了負面效應，一方面原因可能是因為微塑料的殘留改變了土壤性質（土壤pH、EC 和C/N）[69]，影響植物對水分的吸收，另一方面可能是微塑料的存在導致根際揮發性有機物的改變（細菌產生的十二甲烷），這些揮發性產物具有植物生長誘導和生長抑制作用。

微塑料會影響土壤微生物活性，尤其是土壤酶活性（表3），脲酶、磷酸酶等土壤酶活性的改變會影響養分有效性，間接影響植物養分吸收。有研究發現，土壤中添加PA 增加了葉片氮含量、C/N 降低，而PES 則降低了葉片氮含量，使C/N 升高[85]。添加LDPE 和可降解微塑料對豆科植物中根瘤共生有一定的促進作用[87]，這意味微塑料很可能會影響根瘤菌活性和固氮功能。土壤中添加PES（0.2%）使植物菌根侵染率增加了8 倍，PP（2.0%）處理增加了1.4 倍，而PET（2.0%）處理卻降低了50%[85]。根瘤菌、菌根真菌等可與植物共生，改善植物氮、磷等營養，微塑料對植物共生微生物的影響值得深入研究。

土壤動物如蚯蚓可以改善土壤結構、提高土壤肥力，促進植物生長，而某些線蟲則可引起植物病害，對植物生長不利。Boots 等[83]研究發現蚯蚓與微塑料共同作用，可能會改變土壤pH 和土壤水穩性團聚體的粒徑分布。微塑料對土壤動物的生存和繁殖不利（表4），很可能會進一步影響其生態功能和植物生長，有關效應和機制均需進一步研究。

微塑料可以作為有機污染物和重金屬的載體對土壤-植物系統產生間接毒性。影響微塑料對有機物和重金屬的吸附因素有很多，例如塑料的老化程度[95]，土壤pH、溫度、鹽度、陰陽離子濃度等[96]。在農業生產過程中使用的農藥和抗生素可被吸附在微塑料的孔隙中，從而延長持久性[97-99]，其吸附機理主要由微塑料本身的疏水性決定，吸附程度取決于比表面積和范德華力。有機化合物（如有機氯農藥、多環芳烴、多氯聯苯等）具有很高的辛醇/水分配系數（Kow）和疏水性，與微塑料的特性類似，兩者更容易相互吸附[100]。根據目前研究，微塑料本身毒性并不是特別強（表5），但與其他污染物共存時可能改變其在土壤中的移動性和生物效應，對植物和土壤微生物造成更嚴重的危害[45-46，101]。土壤中的微塑料通過物理吸附和共沉降，能降低重金屬的交換態、碳酸鹽結合態和鐵錳氧化物結合態，增加有機結合態，這樣的作用會降低重金屬在土壤中的生物有效性和遷移率[102]，從而降低重金屬對作物的毒性[103]。但我們的研究[104]發現，與土壤相比，HDPE微塑料對鎘的吸附能力要低得多，土壤中添加HDPE 會降低土壤對鎘的吸附，而且被HDPE 吸附的鎘更容易解吸。進一步研究[45-46]發現，土壤中添加HDPE、PS、PLA 等往往導致土壤中鎘的生物有效性增加，進而影響植物生長和微生物群落結構。Abbasi 等[105]發現PET 顆粒可以作為載體將三種重金屬（鎘、鉛、鋅）遷移至小麥根際，并在此進行解吸，從而更有利于向植物體中轉移。由此可知，重金屬可被富集也可被解吸釋放，導致微塑料與重金屬的聯合毒性大于單獨處理的效果[45-46，106]。

4 研究展望

土壤微塑料種類多樣、形態各異、性質多樣，而土壤體系是一個復雜的體系，微塑料在土壤-植物系統中的效應仍有一系列問題待深入探究。未來需重點關注以下幾個方面：

1）需進一步明確土壤-植物系統尤其是農業生態系統中微塑料的來源、分布和遷移途徑及影響因素，分析微塑料是否能夠被田間作物吸收和轉運以及是否進入食物鏈，進一步評估微塑料對植物的毒性和健康風險。

2）由于土壤成分復雜，對土壤微塑料的分離和鑒定需提出更高的要求，未來需要建立準確高效的土壤微塑料分離、定性和定量表征方法，為深入研究土壤-植物系統中微塑料來源、污染程度和生態風險提供技術標準。

3）微塑料很可能會影響土壤養分、水分的有效性，進而影響植物生長發育，未來需要深入探明微塑料通過改變土壤性質和養分、水分循環等引起的植物間接毒性機制。

4）目前的研究多是在室內條件下的短期研究，微塑料暴露濃度偏高，而且大多使用初加工微塑料，而進入土壤中的微塑料則形態各異，老化程度也各有不同，不同的土壤環境中濃度也可能差異較大，未來應開展多尺度試驗和長期試驗，深入了解微塑料類型、形狀、尺寸、劑量、老化程度等因素對微塑料生態效應的影響。

5）微塑料自身釋放的化學物質（如增塑劑、阻燃劑、抗氧化劑和穩定劑等）以及通過吸附解吸作用釋放的污染物對生態系統和人類健康存在潛在威脅，微塑料作為污染物載體的生態效應研究仍相對較少，需要對微塑料與污染物在土壤-植物系統中的復合生態效應進行深入探討。

6）在探究微塑料對土壤-植物的生態效應時，應充分考慮各種因素之間的復合作用，如不同土壤性質對微塑料生態效應的影響、不同微塑料組合對植物個體和群落的影響、微塑料對植物與微生物共生效應的影響、環境脅迫條件下微塑料的生態效應，以全面評估微塑料對土壤-植物系統的潛在危害和生態風險。