水生植物耐鹽性及其在濱海濕地生態修復中的應用

劉曉靜 杜鳳鳳 李乃偉 陳少周 常雅軍 崔 鍵 姚東瑞,*

（1 江蘇省中國科學院植物研究所，江蘇省水生植物資源與水環境修復工程研究中心, 江蘇 南京210014；2 江蘇省中國科學院植物研究所，江蘇省植物資源與利用重點實驗室, 江蘇 南京 210014)

土壤及水體的鹽堿化是濱海濕地的顯著特征。鹽堿化改變了土壤和水環境的基本物理化學性質，極易造成濕地植被的生理脅迫，導致植被退化、多樣性水平下降、區域水生態系統脆弱。在美國、英國、澳大利亞、加拿大等國家，濱海水生植被都經歷了從退化到恢復保護的發展歷程。從上世紀80年代開始，美國、英國等針對不同退化狀況的水生植被展開大量的植物資源調查工作，并研究了水生植被耐鹽性及其在濱海濕地生態恢復中的應用潛力。調查與研究表明，我國濱海濕地植被生境破壞嚴重，水生植被類型結構單一，并存在污染嚴重、人類生產生活過度干擾等系列問題，“自然恢復與人工恢復并重”將是我國濕地恢復的主要策略(安樹青等, 2019)。

水生植物具有較高的初級生產力，是濱海濕地生態系統的重要組成部分，從生活型上包括各類挺水、浮葉、沉水、漂浮植物等。水生植物從水體吸收氮磷等營養元素，吸收環境中的二氧化碳，放出氧氣，在固碳釋氧的同時，還可為各類水生動物提供避難所，對維持濕地生態系統的動態平衡有至關重要的作用。水生植被的結構、功能和特征體現了濕地生態環境的質量狀態和整體發展水平。國內外研究與實踐證明，濱海濕地生態系統的恢復，以植被的恢復為主要前提，而水生植被的恢復重建是濱海退化濕地生態修復的重要內容之一(Poikane et al, 2018; Szoszkiewicz et al, 2006)。為促進水生植物在濱海鹽堿濕地環境修復中的應用，綜述了國內外水生植物鹽堿耐受性及其生態應用方面的研究進展，以期為我國濱海濕地生態環境修復提供理論和實踐依據。

1 水生植物耐鹽性分類

水生植物是淡水和半咸水生態系統的重要組成部分，其分布與豐度受到水體鹽度的強烈限制。水體鹽度通常指陽離子和陰離子的數量總和(Munns et al, 2008)，包括 Na+、Ca2+、Mg2+、Cl-、SO42-和HCO3-離子等，是決定水生植物物種分布的重要因素(Jena?kovi et al, 2016; McElarney et al,2010)。在咸水、半咸水系統中，總離子濃度的一半由氯離子(Cl-)組成，因此在內陸水生系統中，水體鹽度通常以氯化物含量(g/L)來衡量。研究者依據水生植物對Cl-的耐受閾值對其進行了分類，通常能夠耐受300 mg/L以下低水平Cl-的植物被稱為淡水植物，能夠耐受300 mg/L以上Cl-的為咸水或微咸水植物?；谒w鹽度，Oertli(1964)將水生植物依據其耐鹽性進一步分為4類：(1)能夠耐受0～300 mg/L Cl-的水生植物為淡水類；(2)能夠耐受300～3 000 mg/L Cl-的水生植物為寡鹽類；(3)能夠耐受3 000～10 000 mg/L Cl-的水生植物為中鹽類；(3)能夠耐受10 000～18 000 mg/L Cl-的植物為高鹽類。這一標準為水生植物的耐鹽性評價提供了科學依據，在濱海水生植物評價中廣為沿用(Kaijser et al, 2019)。

2 濕地鹽堿化影響水生植物的生長發育

濕地鹽堿化對水生植物群落最顯著的影響是初級生產力和生物多樣性的降低(Odum, 1988;Hart et al, 1991; James et al, 2003; Nielsen et al, 2003)。研究發現：當水生植被長期處于2‰～7‰低鹽度環境時，并不會顯著改變其在濕地的物種分布(Hopfensperger et al, 2014)；而當水生植物長期處于12‰以上的咸水環境時，則會顯著改變水生植被群落結構(Sharpe et al, 2012)。在濱海濕地重度鹽堿脅迫下，水生植被可表現出各種亞致死反應，包括生物量降低、開花減少、葉片變小等現象，同時由于體內氯離子增多和積累，會出現葉片灼傷和枯萎現象(James et al, 1993)。

濱海濕地鹽度增加對植物造成的脅迫主要有滲透脅迫和離子脅迫2種。在滲透脅迫作用下，細胞迅速吸收離子并在細胞壁中積累高濃度離子，導致細胞脫水，表現出與干旱脅迫相似的癥狀，進一步抑制細胞發育和光合作用，造成植株損傷。在離子脅迫作用下，高濃度的Na+擴散到植物細胞中，細胞許多代謝活動中心對Na+的累積非常敏感，Na+濃度的升高會抑制代謝相關酶活性和酶促反應速率，同時引起其它離子的吸收抑制效應，對細胞代謝有直接傷害。因此，在鹽脅迫下保持細胞質中較低的Na+濃度對維持細胞的正常代謝活動是十分重要的(Hopfensperger et al, 2014)。

滲透調節是水生植物獲得耐鹽性的重要方式。通過微咸水馴化，水生植被可以在一定范圍內獲得鹽堿耐性(Goodman et al, 2010; Hopfensperger et al, 2014; McKee et al, 1989)。水生植物中存在2種滲透調節機制，一種為離子的區域化隔離作用，另一種為可溶性有機滲透調節物質的累積。在鹽脅迫下，植物通過選擇性吸收并積累Na+、K+、Cl-等無機離子，同時在細胞中存在離子區域化作用，將大部分離子隔離在液泡中，維持一個相對穩定的細胞內環境，并通過維持較高的K+/Na+比等方式維持離子平衡，使細胞免遭離子毒害(Hopfensperger et al, 2014)。另一方面，高鹽環境下植物細胞中可以積累脯氨酸、甜菜堿、糖醇等小分子有機物，以維持較高的細胞質滲透壓，使植物能在高鹽條件下通過有機物滲透調節而生存。Munns等(2008)研究指出：從長期效應來看，植物葉片中的離子濃度隨時間增加而增加，鹽分積累成為限制植物生長或造成植株損傷的主要原因；不同植物對Na+的敏感程度不同，部分水生植物可通過細胞中Na+離子外排及離子分布進行調節以減輕離子傷害，從而進一步提高鹽堿耐受性。

除鹽脅迫外，濕地中的硫化物是影響水生植物生長發育的重要因素。濱海咸水、微咸水體中硫化物含量是淡水的10～1 000倍，水體生態系統中SO42-、H2S和HS-均可產生植物毒性，導致濕地群落及生態功能的巨大變化(King et al, 1982; Lamers et al,1998)。在缺氧條件下，水體硫化物可轉化為H2S，并通過降低植物根系乙醇脫氫酶(ADH)的活性抑制呼吸代謝，從而降低根系細胞ATP的濃度，抑制根系呼吸，同時減少植物氮素養分吸收，抑制植株生長(Lamers et al, 2001)。研究表明：互花米草、紅樹等咸水植物對H2S具有較強的耐受性，淡水、微咸水植物對H2S較敏感，10～20 μmol/L的H2S就可產生植物毒性。海洋入侵種—互花米草在高濃度硫化物處理下未見明顯脅迫癥狀，其氨氮吸收速率不受硫化物影響，表明互花米草體內可能存在硫化物脅迫的生長適應機制 ；典型微咸水植物—蘆葦隨著根際硫化物濃度的增加，其營養鹽吸收能力尤其是氨氮的吸收利用率顯著降低，從而限制了其生長速率和在鹽沼的分布范圍(Lamers et al, 2002, 2013)。

3 不同類型水生植物鹽堿耐性研究進展

水生植物按生長特性和形態特征可分為挺水植物、浮葉植物、漂浮植物和沉水植物。不同類型水生植物的景觀效果不盡相同，在水體的群落空間結構分布上存在明顯差異，同時在濕地景觀中也承擔著不同的生態功能。我們依據文獻信息對部分水生植物的耐鹽性進行了總結(表1)，并對不同類型水生植物的鹽堿耐性相關研究進行歸納，以期為濱海濕地水生植物群落構建和環境生態修復提供科學依據。

3.1 挺水植物

目前，關于濕地挺水植物鹽堿耐性的研究多集中在對鹽堿濕地植被資源調查。法國西部沼生鹽堿地植被調查發現，其主要分布的植物有蘆葦(Phragmites australis)、黑三棱(Sparganium erectum)、小花燈心草(Juncus articulatus)、黃菖蒲(Iris pseudacorus)、澤生薹草(Carex riparia)、海濱三棱草(Scirpus maritimus)、水蔥(Scirpus tabernaemontani)、歐毛茛(Ranunculus sardous)以及沼澤荸薺(Eleocharis palustris)等(Bouzillé et al, 2001)。荷蘭學者研究發現：蘆葦(Phragmites australis)和海濱三棱草(Bolboschoenus maritimus)屬于中鹽水生植物，最高可耐受11 000 mg/L Cl-濃度的環境。香蒲屬的水燭(Typha angustifolia)、寬葉香蒲(Typha latifolia)屬于寡鹽水生植物，分別可耐受7 200 mg/L Cl-和1 600 mg/L Cl-濃度的環境。燈芯草屬(Juncus)植物、水薄(Mentha aquatic)、黃菖蒲(Iris pseudacorus)、沼生水蔥(Schoenoplectus lacustris)等均屬于寡鹽水生植物，調查發現它們大多生長在微咸水或混合鹽堿水環境中(Kaijser et al, 2019; Chambers et al, 2011)。唐運平等(2008)通過調查天津濱海地區自然植被資源發現：濱海地區占較高優勢度的植物有三棱草、香蒲、水蔥、蘆葦等。當水體TDS(Total Dissolved Solids)小于10 000 mg/L時，蘆葦、香蒲和三棱草的生長狀況良好；當水體TDS為6 000 mg/L時，美人蕉和水蔥長勢良好。劉小川等(2013)研究表明，挺水植物的耐鹽性依次為：蘆葦＞千屈菜＞香蒲＞水蔥＞黃花鳶尾＞黑三棱＞梭魚草；在10‰鹽度下，千屈菜、蘆葦和香蒲可作為挺水植物中的先鋒植物；在5‰的鹽度下，可引入水蔥、黃花鳶尾和黑三棱等植物。趙卉琳等(2014)通過實驗得出相似結論，蘆葦、千屈菜和香蒲的耐鹽閾值可達10‰；水蔥、荇菜、黃花鳶尾和黑三棱的耐鹽閾值為5‰；梭魚草的耐鹽能力最差，低于5‰。馬牧源等(2006)研究微咸水條件下植物的修復效果，在鹽度為6‰時，黃花鳶尾和美人蕉都能夠正常生長；香蒲、千屈菜、水蔥，黃花鳶尾和美人蕉在鹽度為4‰時適應性良好；荇菜和旱傘草在鹽度為4‰時出現爛根和枯萎現象，不適應鹽堿水體。

以上研究結果表明：蘆葦、海濱三棱草、千屈菜、香蒲等挺水植物可作為濱海濕地生態修復的先鋒植物；燈芯草屬植物、水薄、黃菖蒲、水蔥、鳶尾、荇菜、美人蕉等植物均具有較強耐鹽性，可以作為濱海濕地生態修復的潛力物種。在不同文獻報道中，不同種、變種或品種植物的耐鹽性差異造成部分植物鹽堿耐性存在一定差異。

3.2 沉水植物

沉水植物可以有效增加濱海濕地的空間生態位，改善水體鹽分和營養鹽富集狀況，增加水體穩定性，提高濱海濕地水環境質量。蘇格蘭南尤伊斯特島北部植被調查發現，在13‰鹽度的水體可以生存的沉水植物有：浮葉眼子菜(Potamogeton natans)、互花狐尾藻(Myriophyllum alterniflorum)、輪藻(Chara sp)、禾葉眼子菜(Potamogeton gramineus)等(Kaijser et al, 2019)。在英格蘭東部沿海鹽沼溝渠中，調查發現的沉水植物包括：水馬齒(Callitriche stagnalis)、金魚藻(Ceratophyllum demersum)、水毛茛(R.aquatilis)、穗狀狐尾藻(Myriophyllum spicatum)、菹草(Potamogeton Crispus)(Demián et al, 2008)。波羅的海北部鹽堿水體中沉水植物主要包括：穗花狐尾藻(Myriophyllum spicatum)、穿葉眼子菜(Potamogeton perfoliatus)、川蔓藻(Ruppia maritima)、蓖齒眼子菜(Stuckenia pectinata)、角果藻(Zannichellia palustris)、大葉藻(Zostera marina)等(Dijkema et al, 1990)。劉文竹等(2019)發現沉水植物耐鹽性為：小茨藻(Najas minor)＞篦齒眼子菜(Stuckenia pectinata)＞金魚藻＞苦草＞羅氏輪葉黑藻(Hydrilla verticillata)＞穗花狐尾藻；其中，小茨藻和篦齒眼子菜能在15‰和8‰的鹽度條件下存活，金魚藻最高耐受6‰的鹽度，苦草(Vallisneria natans)和羅氏輪葉黑藻耐鹽能力為4‰，穗花狐尾藻僅能耐受2‰的鹽度。唐運平等(2008)通過實驗發現，沉水植物耐鹽性依次為：川蔓藻＞蓖齒眼子菜＞金魚藻＞狐尾藻＞黑藻＞菹草＞苦草。川蔓藻和篦齒眼子菜具有較強的耐鹽能力，當水體含鹽量為7 000 mg/L時，依然能夠生長良好，而狐尾藻、金魚藻、黑藻、苦草、水蘭等相繼出現鹽脅迫癥狀而死亡。王衛紅等(2007)通過耐鹽實驗得到類似結論，沉水植物耐鹽性表現為：川蔓藻＞篦齒眼子菜＞狐尾藻＞金魚藻＞菹草＞線葉眼子菜＞馬來眼子菜＞黑藻＞苦草。

表1 水生植物耐鹽閾值與耐鹽性分類Table 1 Salt tolerance threshold and classification of some aquatic plants

研究結果表明：川蔓藻、小茨藻、眼子菜屬植物(包括蓖齒眼子菜、禾葉眼子菜、浮葉眼子菜)等沉水植物具有較強的耐鹽堿能力，有望成為濱海濕地咸水和微咸水體環境修復的先鋒沉水植物。在濱海濕地水體脫鹽達到一定程度后，狐尾藻屬植物、金魚藻也可作為目標沉水植物。在生態修復應用中，應注重沉水植物近似種的區分及其鹽堿耐性差異，尤其是眼子菜屬和狐尾藻屬同屬不同種/變種的植物。同一科屬沉水植物鹽堿耐性差異分化的生理生化機制仍有待深入研究。

3.3 浮葉植物和飄浮植物

與挺水植物和沉水植物相比，浮葉植物和飄浮植物耐鹽性的研究與生態修復應用相對較少。荷蘭學者研究表明：細葉滿江紅(Azolla filiculoides)、膨脹浮萍(Lemna gibba)、浮萍(Lemna minor)分別可耐受1 800 mg/L、2 168 mg/L和4 500 mg/L Cl-濃度，屬于寡鹽植物(Kaijser et al， 2019)，但由于漂浮型水生植物可隨水流漂移，易造成生態災難，因此在濕地生態修復中極少應用。而浮葉型植物耐鹽性報道較多的是睡蓮屬(NymphaeaL.)植物。蘇格蘭南尤伊斯特島北部的植被調查發現，浮葉植物睡蓮可以在鹽度為13‰的水體生存(Demián et al，2008)。但趙卉琳等(2014)通過實驗得出，睡蓮的耐鹽存活閾值低于5‰的鹽度,睡蓮屬植物存在60多個種和變種，其不同種群和地理居群的鹽堿耐性可能存在較大差異。

4 展望

鹽堿化是濱海濕地水生植被退化和多樣性水平下降的主要原因。我們對水生植物耐鹽性及其在濱海濕地鹽堿環境中應用潛力的認識不斷增加，但對于水生植物耐鹽堿機理的研究仍遠遠落后于陸生植物。由于水生植物種類豐富多樣，且對濱海濕地在不同時空尺度上對水生植被的恢復重建缺乏深入系統的研究，因此，水生植物鹽堿耐性及其在濱海濕地生態修復中的應用仍有以下問題亟待解決。

(1)全面開展濱海濕地水生植物資源調查，系統了解我國濱海濕地水生植物的分布與豐度。在水生植物資源調查的基礎上，構建耐鹽堿水生植物數據庫，系統開展水生植物鹽堿耐性評價，加強具有生態修復價值的水生植物篩選與馴化，為我國濱海地區不同鹽堿濕地的生態修復提供參考與借鑒。

(2)深入開展水生植物耐鹽堿機理研究，加強耐鹽堿水生植物的定向選育。水生植物通常具有發達的通氣組織和不同于陸生植物的特殊組織結構，水生植物對濱海濕地離子脅迫可能存在不同于陸生植物的獨特生理適應機制。因此，深入開展水生植物鹽堿耐性的機理研究，并加強耐鹽水生植物品種篩選和培育工作，有望利用現代生物學技術解決濱海濕地適生植物種類缺乏、分布豐度不足等問題。

(3)科學評估濱海地區水生植物的生態作用，總結提出適宜本地區的水生植物生態群落模式。對濱海地區水生植物的繁殖能力、生長狀況進行長期監測和綜合評價，加強植物群落的生態功能評估，優化水生植被配置模式和配置方案，促進濱海典型退化濕地生態群落的恢復與重建。