漳江口紅樹植物群落周轉對大型底棲動物群落結構的影響

陳國貴,王文卿,谷 宣, 洪 偉, 林宇楓,王 瑁 ,*

1 廈門大學環境與生態學院 廈門大學濱海濕地生態系統教育部重點實驗室, 廈門 361102 2 臺灣海峽海洋生態系統國家野外觀測研究站, 廈門 361102

目前,地上與地下的關系已經成為生態學領域的研究熱點[1]。底棲動物是濕地生態系統中重要的消費者和分解者,對生態系統物質循環和能量流動的維持及濕地生態系統結構和功能的穩定都具有重要作用[2- 4]。底棲動物群落受到植物群落組成和沉積物理化性質的影響[3,5-6],同時底棲動物群落也通過反饋作用影響植物群落[7-8]。因此,底棲動物是濕地生態系統物質循環和能量流動的中心環節,也是濕地生態系統演化的重要驅動因子。

紅樹林濕地素有“地球之腎”的美稱[9],并以高生產力、高歸還率和高生物多樣性著稱[9],是存儲“藍碳”的寶庫[10]。紅樹林植被通常會促進潮間帶生境的異質性進而影響林下底棲動物的分布和生存[5-6]。不同紅樹植被類型和林型對大型底棲動物群落密度、生物量以及功能多樣性具有顯著影響[5-6]。另外,由于紅樹林植被變化引起的生境變化也將導致大型底棲群落的變化[3,6]。受城市化和人類活動的影響,紅樹林濕地嚴重退化,表現為濕地面積嚴重萎縮、植物群落退化、功能明顯變化[9,11-12],但是目前對紅樹林濕地生態系統的地下結構和功能變化趨勢并不清楚。因此,對紅樹林濕地生態系統變化過程中不同大型底棲動物群落的研究具有重要的生態學意義。

本研究以福建漳江口國家級紅樹林自然保護區中主要的紅樹林大型底棲動物群落為研究對象,旨在探究紅樹林濕地生態系統中植物群落周轉(即,物種替換和豐度變化)對大型底棲動物群落周轉的影響。研究結果不僅能夠提供紅樹林濕地底棲動物群落特征的基礎資料,還能揭示城市化背景下紅樹林濕地生態系統地下過程的變化趨勢,為紅樹林生態系統健康評價和退化紅樹林濕地的生態修復提供科學依據。

1 研究區域概況

福建漳江口國家級紅樹林自然保護區位于福建省南部的云霄縣境內,地處東經117°24′—117°30′,北緯23°53′—23°56′,總面積2360 hm2,是國家級紅樹林濕地保護區的自然地理分布北界。保護區屬亞熱帶海洋季風氣候,年均氣溫21.3 ℃,年均降雨量1714.5 mm,年均蒸散發量1718.4 mm。紅樹植物的優勢種有秋茄(Kandeliaobovata)、桐花樹(Aegicerascorniculatum)、白骨壤(Avicenniamarina)和老鼠簕(Acanthusilicifolius)等。近幾十年來,在城市化和人類活動等因素的影響下,漳江口紅樹林濕地不斷退化,如水質惡化、生境破碎化、植物群落結構變化等問題層出不窮。

2 研究方法

2.1 樣地設置

2017年12月—2018年1月及2018年6月—10月,本研究在福建漳江口國家級紅樹林自然保護區設置了6條斷面(圖1)。每條斷面設置高潮帶、低潮帶和中潮帶3個采樣點,每個采樣點設置3個10 m×10 m的植物樣方進行植物群落調查,記錄樹種和植株數等指標。每個植物樣方設置三個重復,并對沉積物水質的理化參數進行原位測定,包括鹽度、pH、溶解氧、氧化還原電位、電導率和溫度。每個植物樣方采集3—4個底泥樣品進行大型底棲動物調查,樣方規格為25 cm × 25 cm,深度為30 cm。泥樣用0.5 mm篩網淘洗,挑選出軟體動物和蟹類樣本固定在5%福爾馬林溶液中,帶回實驗室分類鑒定。所收集軟體動物樣品的處理按照《海洋調查規范第6部分: 海洋生物調查》(GB/T 12763.6—2007)進行。

圖1 福建漳江口紅樹林采樣點分布圖Fig.1 Sampling sites in Zhangjiang estuary, Fujian province

2.2 數據分析

用基于蒙特卡洛的零模型模擬分別分析軟體動物和蟹類的共存格局(非隨機/隨機)[13-14]。采用R軟件v4.0.2版本“EcoSimR”包隨機模擬運行50000次,計算群落的C-score指標[14]。采用置換檢驗判斷觀測值和模擬值之間的顯著差異(P<0.05)。如果C-score的觀測值比模擬值大,說明群落為非隨機分散結構；如果C-score的觀測值比模擬值小,說明群落為非隨機聚集結構；如果C-score的觀測值等于模擬值,說明群落為隨機結構[13-14]。另外,基于Spearman相關性,使用“igraph”包對軟體動物共存網絡結構進行模塊化分析[15]。模塊化程度越高,表示群落結構越復雜,抵抗干擾的能力越強。

采用R軟件v4.0.2版本“Biodiversity”和“geosphere”包分別計算軟體動物、蟹類和紅樹植物群落的Bray-Curtis不相似性,環境的歐式距離(Euclidean distance)以及采樣點的地理距離[16],以探測群落周轉、環境變化程度和地理尺度。群落的不相似性越高表示群落周轉程度越高。歐式距離越大表示環境異質性和變化程度越大。采用廣義加性模型(Generalized additive models,GAM)分析底棲動物群落與植物群落、環境距離和地理距離的關系,以探究植物群落周轉、環境過程和空間過程對底棲動物群落周轉的影響。用Spearman相關系數進行Mantel檢驗進一步量化各個因子(環境、植被和空間)對底棲動物群落周轉的影響。

3 結果與分析

3.1 蟹類、軟體動物、植物群落的周轉和環境變化程度

本研究采樣點間的最小地理距離為8.5 m,最大距離為1628 m,平均地理距離為669.3 m(圖2)。漳江口紅樹林濕地的環境距離最小值為0.24,最大值為7.19,平均值為3.28(圖2)。表明,在1.6 km的地理尺度上,漳江口紅樹林濕地的環境變化較大,出現7.19個環境梯度。本研究共采集20種蟹類、12種軟體動物并記錄了5種紅樹植物。其中,蟹類群落的平均不相似性為0.89,軟體動物群落的不相似性為0.83,植物群落的不相似性為0.76(圖2)。說明漳江口蟹類、軟體動物和紅樹植物群落的周轉率較高。漳江口紅樹林濕地是研究群落隨環境梯度變化的理想生態系統。

圖2 漳江口采樣地理距離、環境距離和生物群落不相似性Fig.2 Geographical distance of sampling, environmental distance and dissimilarity of biological community in Zhangjiang Estuary

3.2 蟹類、軟體動物的共存格局

漳江口軟體動物群落的實測C-score值小于零模型的模擬值(置換檢驗P=0.043),表現為非隨機聚集群落格局。蟹類群落的實測C-score值大于零模型的模擬值(置換檢驗P=0.038),表現為非隨機分散群落格局。軟體動物和蟹類的共存網絡都很復雜,但蟹類的網絡模塊化程度比軟體群落高(5:3；圖3)。說明軟體動物群落和蟹類群落可能受到不同生態過程地驅動。

圖3 蟹類和軟體動物群落的物種共存格局Fig.3 Co-occurrence pattern of crabs and mollusks

3.3 蟹類和軟體動物群落與植被、環境和空間因子的關系

廣義加性模型結果顯示,環境距離、地理距離和植物群落不相似性及其兩兩交互作用均與蟹類和軟體動物群落不相似性存在顯著的正相關關系(P<0.05；圖4)。單因素效應分析顯示,環境距離對軟體動物群落的影響效應為線性效應(自由度等于1；圖4)。地理距離和植物群落不相似性對軟體動物群落的影響則呈非線

圖4 基于廣義加性模型,環境距離、地理距離和植物群落不相似性以及其兩兩交互作用與底棲動物群落不相似性的相關性Fig.4 Based on Generalized additive models, the correlations between the dissimilarity of macrobenthic communities and environmental distance/geographical distance/dissimilarity of mangrove community/their interactions

性效應(自由度為6.88和5.77,大于1；圖4)。環境距離、地理距離和植物群落不相似性對蟹類群落的影響均為線性效應(自由度為1；圖4)。雙因素效應分析顯示,環境距離、地理距離和植物群落不相似性的兩兩交互作用均對蟹類和軟體動物群落產生非線性效應(自由度大于1；圖4)。說明蟹類和軟體動物群落均受到環境過程、空間過程和植物群落周轉過程的影響,并以非線性效應為主。

Mantel檢驗的分析結果顯示,溫度、pH、氧化還原電位、秋茄、白骨壤和空間因子顯著影響蟹類群落(P<0.05；圖5)。溫度、鹽度、氧化還原電位、秋茄、老鼠簕和空間因子則顯著影響軟體動物群落(P<0.05；圖5)。溫度、氧化還原電位、秋茄和空間距離是蟹類群落和軟體動物群落的共同影響因子,pH和白骨壤顯著影響蟹類群落,鹽度和老鼠簕則顯著影響軟體動物群落。

圖5 基于Mantel檢驗,分析蟹類和軟體動物群落與各個因子的相關性Fig.5 Based on the Mantel test, the correlations between crab and mollusk community and each factor

4 討論和結論

基于距離方法(distance-based method)的beta多樣性表示沿著某一環境梯度物種替代的程度或速率、物種周轉率、生物變化速度,可以靈敏地探測群落某個物種的得失,是研究群落隨環境變化的有效方法[17-18]。本研究結果表明,在漳江口紅樹林濕地1.6 km地理尺度的7.19個環境梯度上(圖2),植物群落平均物種周轉率為76%(圖2),蟹類和軟體動物群落平均物種周轉率分別為89%和83% (圖2)。高群落周轉率跟紅樹林濕地生態系統的特點有關。首先,紅樹林濕地是潮汐周期性淹沒的開放生態系統,這不僅為紅樹林濕地提供物種補充還可以為在此定殖的海洋物種提供源源不斷的食物[8]。其次,紅樹林濕地生態系統生境異質性很高,導致物種的空間分布差異巨大[2]。此外,有研究表明,不同生物類群存在功能差異,因此這些生物類群的群落結構以及周轉率差異明顯[19-20]。例如：本研究發現漳江口紅樹林濕地蟹類群落結構為非隨機分散格局,而軟體動物群落結構為非隨機聚集格局(圖3)；蟹類群落的網絡模塊化程度比軟體動物群落的網絡模塊化程度高(圖3)；活動性較高的蟹類群落周轉率比活動性較低的軟體動物群落周轉率高6%(圖2)。因此,將蟹類和軟體動物整合在大型底棲動物的框架下研究必將導致一些重要生態過程被忽略。

在本研究中,隨著植物群落不相似性的增加,軟體動物和蟹類群落組成也分別發生明顯的線性和非線性變化(P<0.05；圖4)。其中,秋茄、白骨壤和老鼠簕種群周轉是紅樹林大型底棲動物群落的驅動因子(P<0.05；圖5)。這些結果表明紅樹植物群落周轉促進底棲軟體動物和蟹類群落的周轉。有研究表明,底棲動物種類分布與紅樹植物種類關系密切[3],例如在泰國紅樹林中,擬沼螺種群密度與紅樹植物群落密度呈顯著正相關,相手蟹的分布與紅樹植物群落類型關系明顯[21]；在廣東湛江紅樹林不同的植物群落(白骨壤+桐花樹群落、桐花樹群落和木欖(Bruguieragymnorhiza)+桐花樹群落)中,大型底棲動物群落的物種數、種群密度、豐富度指數和多樣性指數均存在顯著差異[7]；在福建九龍江口,秋茄和桐花樹恢復推動了大型底棲動物群落發育和演替[22-23]；紅樹林植被恢復初期改變底棲濱螺科動物群落結構[24]。因此,植物群落是影響底棲動物群落結構的重要因素[6-7,25]。植物群落為底棲動物提供充足的食物來源,滿足其生長發育需求,還能為底棲動物提供安全、適宜的棲息生境,由此形成對底棲動物自下而上的調控機制[6,26]。有研究發現,高植被密度導致低地下動物群落多樣性,而中等和低植被密度促進林下動物多樣性[27]。在漳江口紅樹林中,桐花樹、秋茄、白骨壤和老鼠簕為優勢樹種。桐花樹的種群密度非常高(618株/100 m2),不利于大型底棲動物活動；而種群密度相對較低的秋茄(36株/100 m2)、白骨壤(54株/100 m2)和老鼠簕(74株/100 m2)生境則吸引更多大型底棲動物定殖。因此,超高密度的紅樹林并不利于維持底棲動物群落多樣性。種群密度較低的秋茄、白骨壤和老鼠簕不僅可以為底棲動物提供充足的生存空間,還可以為底棲動物提供多種微生境以維持底棲動物多樣性。例如,秋茄的板狀根是蟹類棲息的場所,白骨壤的密集呼吸根可以營造豐富的微生境以吸引底棲動物棲息和覓食。本研究強調紅樹植物群落變化顯著影響底棲軟體動物和蟹類群落結構。

環境過濾是影響紅樹林底棲生物群落的重要生態過程[13,20]。底棲蟹類和軟體動物群落的不相似性均與環境距離呈顯著正相關非線性關系(圖4),其中,溫度、鹽度、pH、氧化還原電位等影響顯著(P<0.05；圖5),表明漳江口紅樹林大型底棲群落受環境過濾的影響顯著[13,20]。在全球變化的背景下,環境壓力是紅樹林濕地退化的主要問題之一[11]。例如,養殖污水和生活污水任意排放等。有研究表明,紅樹林大型底棲動物群落受環境的影響較大,主要包括溫度、海水鹽度、pH、潮汐的影響[3]。在東寨港和浙江西門島紅樹林中,大型底棲動物分布與溫度明顯相關[28]。在河口尺度上,溫度對底棲群落的影響主要表現在季節差異上。溫度對漳江口紅樹林大型底棲動物的影響跟本研究進行夏季(濕季)和冬季(旱季)的采樣調查有關[29]。在漳江口紅樹林濕地,pH和鹽度與底棲動物群落呈高度相關(圖5)。但是,植物群落變化也會通過改變環境因素而間接影響底棲動物的生態過程[6,20,30]。紅樹植物群落結構退化已然成為一個全球性的問題[11-12]。紅樹植物群落在變化過程中,會產生諸如水文條件變化等環境因素的改變,影響著與之伴生的海洋生物[5]。一方面,紅樹林通常導致生境沉積物酸化和鹽漬化,植物群落變化往往改變沉積物酸化和鹽漬化[5]。另一方面,漳江口紅樹林濕地的上游有大量的養殖塘和云霄縣居住區,養殖廢水和生活污水的排放會降低水體鹽度和酸度。另外,最近的研究表明紅樹林大型底棲動物群落結構受擴散限制等隨機過程的影響[30]。在漳江口紅樹林濕地,底棲蟹類和軟體動物均與地理距離呈顯著正相關關系(圖4),且與空間因子關系顯著(圖5),表明漳江口紅樹林大型底棲動物群落也顯著受到擴散限制的影響。一方面,紅樹植物群落結構變化導致水文過程改變,進而影響大型底棲動物的擴散[30]。另一方面,水文條件的變化(如,酸化、鹽漬化或富營養化)不僅影響底棲動物的擴散過程而且還影響底棲動物擴散后的定殖[30]。因此,紅樹植物群落變化同樣影響底棲群落的擴散限制等隨機生態過程。本研究強調紅樹植物群落變化對底棲群落生態過程的影響。

因此,紅樹植物群落變化(即物種更替和植株數量增減),導致理化環境因子和大型底棲動物的內稟特征變化,進而影響環境過濾和擴散限制等生態過程,使大型底棲動物群落結構發生變化。紅樹植物群落結構變化會驅動地下底棲生物群落的結構,進而改變底棲群落功能,最終影響整個紅樹林生態系統功能。