白水河國家級自然保護區柳杉(Cryptomeria fortunei)人工林大型土壤動物群落特征

王 輝，陳 旭，吳鵬飛，周 英*，魏 雪*

(1. 西南民族大學青藏高原研究院，四川 成都 610041；2. 彭州市規劃和自然資源局，四川 彭州 611930)

【研究意義】土壤動物數量豐富、物種多樣、分布廣泛，是生態系統的重要組成部分和重要生態資源，在植被和土壤的可持續利用以及物質分解和養分循環等生態學過程中起著關鍵性作用[1-3]。其中的大型土壤動物還具有生物擾動作用，可通過挖掘土壤改善土壤微環境，調節資源的可用性，被譽為“生態系統工程師”[4]。人工林在木材生產、環境改善和景觀建設等方面發揮重要作用[5]，其面積約為2.9 × 108hm2，約占全球森林總面積的7%[6]。人類活動引起的土地利用方式的變化被認為是全球生物多樣性喪失和生境退化的主要驅動因子之一[7-8]，因此探索人工林下土壤動物的群落特征具有重要意義。【前人研究進展】柳杉(Cryptomeriafortunei)是我國亞熱帶地區優良的速生豐產用材樹種之一，也是四川盆地周邊山地的主要造林樹種之一[9]。然而，柳杉人工林具有樹種單一和結構簡單等普遍特征，目前面臨著病蟲害多發、經濟效益下降以及地力衰退和生物多樣性降低等問題[10]。綦大勇和楊長青[11]等研究發現隨著柳杉林密度的增加，多年生黑麥草和葦狀羊茅的凈光合速率、高度和生物量呈降低趨勢。張勇等[12]在黔西南喀斯特山區的研究發現，種植柳杉降低了金發蘚植物群落的物種數，當其種植密度高于3000株/hm2時顯著降低了金發蘚植物群落的蓋度和高度。目前關于柳杉人工林生物多樣性的研究主要集中于地上部分，而柳杉人工林和地下生物多樣性的關系已引起關注[13]，但現有研究對地下生物多樣性的認識不足，尤其是大型土壤動物方面，缺乏對其季節變化特征的研究。【本研究切入點】四川省白水河國家級自然保護區處于多種地理要素交匯的大尺度復合性生態過渡區，其地理區位的獨一無二、自然環境的復雜性以及氣候特征的獨特性孕育了豐富的生物區系。柳杉是該區人工造林的主要樹種，然而其人工林下的土壤動物群落特征尚不明確。【擬解決的關鍵問題】研究柳杉人工林大型土壤動物群落的密度和多樣性，查明其季節變化特征。研究結果可為白水河國家級自然保護區提供土壤動物多樣性的基礎資料，還可為柳杉人工林的可持續管理提供科學依據。

1 材料與方法

1.1 研究區概況

四川白水河國家級自然保護區(103°41′～103°57′E，31°10′～31°29′N)地處龍門山褶皺帶的中南段，處于華西雨屏帶，海拔1380～4814 m，總面積約為30 150 hm2。保護區地處亞熱帶濕潤氣候區，年降水量約為966.9 mm，年蒸發量約為980 mm，夏季多連綿暴雨，冬季高海拔區域以降雪為主；年日照時數1300～1400 h，年絕對無霜期約278 d；年平均氣溫12.3 ℃，極高氣溫為29.8 ℃，極低氣溫為-5.1 ℃。土壤類型呈明顯的垂直地帶性，自下而上依次為山地黃棕壤、暗棕壤、棕色針葉林土、亞高山草甸土、高山草甸土。全區有維管束植物164科、695屬、1770種，其中我國特有屬約有22屬，如珙桐(DavidiainvolucrataBaill.)、連香樹(CercidiphyllumjaponicumSiebold & Zucc.)、水青樹(TetracentronsinenseOliv.)、香果樹(EmmenopteryshenryiOliv.)、串果藤(SinofranchetiachinensisHemsl.)、大血藤(SargentodoxacuneataRehder & E.H.Wilson)等。

1.2 土壤動物調查及鑒定

在白水河國家級自然保護區境內龍門山鎮銀廠溝謝家店子選取了2片柳杉人工林，分別設置一個面積為50 m× 50 m的正方形樣方作為定點觀測樣地。在2019年11月和2020年的2、6、8月對大型土壤動物進行了4次調查。在每個觀測樣地各選取3個50 cm× 50 cm的樣方，各樣方間距大于5 m，采用手揀法收集0～5、5～10和10～15 cm土層的大型土壤動物，用5%的福爾馬林溶液固定，帶回室內。

根據《中國土壤動物檢索圖鑒》[14]和《幼蟲分類學》[15]等參考書籍在體視顯微鏡(Olympus SZXl6)下對大型土壤動物進行鑒定并計數。一般鑒定到科或屬，少數到目。根據對大型土壤動物的食性對其進行營養類群的劃分[16-18]。

1.3 土樣采集與分析

在各樣地中另采集3個混合土壤，風干后用于土壤化學性質分析。土壤pH采用電位法測定；土壤有機質含量采用硫酸-重鉻酸鉀氧化外加熱法測定；全氮含量采用半微量開式定氮法測定；全磷含量采用硫酸-高氯酸消煮-鉬銻抗比色法測定；全鉀含量采用氫氟酸-高氯酸消煮火焰光度計法測定；有效氮含量采用堿解擴散法測定；有效磷含量采用碳酸氫鈉提取-鉬銻抗比色法測定；有效鉀含量采用中性乙酸銨提取-火焰光度計法測定[19]。

1.4 數據分析

此外，計算群落相似性[16]：Sorensen相似性系數(定性分析，考慮類群組成的差異性)：Cs=2c/(a+b)，式中，a為A月份的類群數，b為B月份的類群數，c為A、B兩月份共有類群的數量。

采用car軟件包的qqplot函數對數據進行正態性檢驗，以及用Bartlett檢驗進行方差齊性檢驗。對于不符合正態分布的數據采用car包的powerTransform函數進行Box-Cox正態變換。為研究不同采樣時間和土層及其交互作用對大型土壤動物群落的影響，對于符合假設檢驗的數據進行雙因素方差分析(Two-way ANOVA)，對于不符合的數據則直接進行非參數Scheirer-Ray-Hare檢驗。如果差異顯著，對于符合假設檢驗的數據進行單因素方差分析(One-way ANOVA)，不符合的則直接進行非參數Kruskal-Wallis檢驗。方差分析用aov函數進行，對差異顯著的數據采用multcomp軟件包中的glht函數進行多重比較。Scheirer-Ray-Hare檢驗用rcompanion包的scheirerRayHare函數進行，Kruskal-Wallis檢驗用kruskal.test函數進行，對差異顯著的數據采用FSA軟件包的dunnTest函數進行多重比較。以上數據分析在R3.5.3(R Development Core Team)中進行。

此外，采用相關分析(Correlation analysis)分析土壤化學性質和大型土壤動物密度和多樣性間的關系。Pearson相關分析用cor函數進行，采用corrplot包中的corrplot函數作圖。以上數據分析在R3.4.4中進行。

2 結果與分析

2.1 大型土壤動物群落組成

在白水河國家自然保護區4次調查共收集大型土壤動物160只，隸屬于3門5綱44類(表1)。大型土壤動物平均密度為26.67個·m-2，其中8月的密度最低，為20.00個·m-2；11月最高，為32.00個·m-2。在綱水平上，昆蟲綱和唇足綱為優勢類群，分別占總個體數的72.50%和13.75%；寡毛綱(Oligochaeta)和蛛形綱(Arachnida)為常見類群，分別占6.88%和6.25%；腹足綱(Gastropoda)為稀有類群，占總個體數的0.63%。在目水平上，鞘翅目幼蟲和雙翅目幼蟲為優勢類群，分別占總個體數的38.13%和16.25%，其他目則占45.63%。在科水平上，金龜甲科幼蟲(Scarabaeidae larva)為優勢類群，占總個體數的32.50%；大蚊科幼蟲(Tipulidae larva)、蜈蚣目(Scolopendromorpha)和地蜈蚣目(Geophilomorpha)等21類為常見類群，共占總個體數的53.75%；纓甲科幼蟲(Ptiliidae larva)、蟻甲科成蟲(Pselaphidae adult)和舞虻科幼蟲(Empididae larva)等22類為稀有類群，共占總個體數的13.75%。

表1 大型土壤動物群落的密度和比例以及營養類群

續表1 Continued table 1

在營養類群水平上，植食性、捕食性、腐食性、雜食性、食真菌和未知營養類群的密度比例依次為46.88%、23.13%、11.88%、10.00%、4.38%和3.75%。

2.2 大型土壤動物群落的季節相似性

各月份間的Sorensen相似性系數均低于0.34(表2)，表明大型土壤動物群落的類群組成有較大的季節差異。Morisita-Horn相似性系數總體上高于Sorenson系數，表明優勢類群密度的變化相對較小。其中，6月與8和11月的Morisita-Horn相似性系數低于0.23，表明6月的群落優勢類群個體數量與其它月份差異較大。

表2 大型土壤動物群落的季節相似性

2.3 大型土壤動物密度和多樣性

大型土壤動物的密度、類群數和各指數隨采樣月份呈波動性變化；其密度、類群數、多樣性指數、豐富度指數和均勻度指數總體上隨土壤深度的增加而降低，而優勢度指數總體上隨土壤深度的增加而增加，不同季節間存在一定差異(圖1-a～f)。分析結果(表3)表明采樣月份對大型土壤動物群落的密度、類群數、多樣性指數、豐富度指數、均勻度指數和優勢度指數(P>0.05)均無顯著影響，而土層對其密度、類群數和均勻度指數具有顯著影響(P<0.01或0.001)。其中，2和8月的大型土壤動物密度和類群數以及8月的均勻度指數均隨土壤深度的增加而顯著降低(P<0.05或0.01,圖1)。

表3 采樣月份和土層及其交互作用對大型土壤動物群落的影響

2.4 主要類群密度動態

在綱水平上，昆蟲綱、唇足綱和其他綱的密度隨月份呈波動變化(圖2-a～c)。分析結果(表3)表明采樣月份對昆蟲綱、唇足綱和其他綱的密度均無顯著影響(P>0.05)，土層僅對昆蟲綱的密度具有顯著影響(P<0.001)，采樣月份和土層的交互作用對昆蟲綱、唇足綱和其他綱密度具無顯著影響(P>0.05)。2和8月的昆蟲綱密度隨土層加深顯著降低(P<0.01)。

在目水平上，鞘翅目幼蟲和雙翅目幼蟲作為優勢類群，鞘翅目幼蟲密度隨采樣月份先下降后上升，在11月份達到最大值(圖2-d)；雙翅目幼蟲僅出現在2和6月，在6月達到最大值(圖2-e)；而其他目的密度則無明顯季節動態(圖2-f)。分析結果(表3)表明采樣月份對鞘翅目幼蟲和雙翅目幼蟲的密度均有顯著影響(P<0.05或0.001)，而土層僅對雙翅目幼蟲和其他目的密度具有顯著影響(P<0.05或0.01)，采樣月份和土層的交互作用對其他目密度具有顯著影響(P<0.05)。2月的雙翅目幼蟲和8月的其他目密度在土層間有顯著差異，均為0～5 cm顯著高于5～10和10～15 cm(P<0.01)。

2.5 營養類群結構密度動態

大型土壤動物群落中的各營養類群密度隨采樣月份呈波動性變化(圖3-a～e)。分析結果(表3)表明土層僅對植食性和捕食性動物的密度具有顯著影響(P<0.01或0.001)，而采樣月份和交互作用對各營養類群的密度均無顯著影響(P>0.05)。其中，8月的植食性動物、2和8月的捕食性動物密度在土層間有顯著差異(P<0.05)。

2.6 土壤化學性質和大型土壤動物群落的關系

土壤有機質和全氮含量與大型土壤動物群落的密度、類群數、豐富度指數、昆蟲綱、其他目和雜食性動物顯著正相關，土壤有機質含量還與唇足綱和雙翅目幼蟲密度顯著正相關(P<0.05或0.001，圖4)。土壤全鉀含量與大型土壤動物群落的類群數顯著正相關(P<0.05)。有效氮含量與均勻度指數顯著負相關(P<0.001或0.05)。有效鉀含量和雜食性動物密度顯著正相關(P<0.01或0.05)。結果表明大型土壤動物群落主要受土壤有機質和全氮含量的影響。

3 討 論

3.1 柳杉人工林大型土壤動物群落組成

白水河柳杉人工林大型土壤動物群落中的優勢類群為鞘翅目幼蟲(主要為金龜甲科幼蟲)和雙翅目幼蟲(主要為大蚊科幼蟲)(表1)。這與四川都江堰靈巖山的柳杉人工林的研究結果不同，其大型土壤動物中的優勢類群是蟻科(Formicida)[13]。本研究結果與其他林型的研究結果也不相同。如長白山地不同次生林大型土壤動物群落的優勢類群為蟻科、線蚓科(Enchytraeidae)和石蜈蚣科(Lithobiidae)[20]。成都市龍泉山常綠闊葉天然林主要為裸線蚓屬(Achaeta)；而柏木人工林的優勢類群為奇馬陸科(Paradoxosomatidae)、草螱科(Hodotermitidae)及長足虻科幼蟲(Dolichopodidae larvae)[21]。四川省馬尾松(Pinusmassoniana)人工林大型土壤動物群落主要為雙翅目幼蟲[22]。新疆吉木薩爾縣云杉林大型土壤動物群落的優勢類群為鞘翅目和膜翅目[23]。

白水河柳杉人工林大型土壤動物群落組成與其他大陸也不同。在巴西的咖啡林，大型土壤動物群落主要為膜翅目(Hymenoptera)和等翅目(Isoptera)[24]。馬來西亞砂拉越州的原始混交林大型土壤動物主要為等翅目和蟻科，馬占相思人工林主要為等翅目、等足目、蟻科和寡毛綱[25]。伊朗西南部的黃檀(Dalbergiasissoo)、金合歡(Acaciafarnesiana)和胡楊(Populuseuphratica)人工林的大型土壤動物群落優勢類群為寡毛綱[26]。這些差異表明不同地區的土壤動物群落組成不同，也表明白水河國家自然保護區柳杉人工林大型土壤群落組成具有一定地獨特性。此外，不同大型土壤動物的生活史特征存在差別，取樣時間不同會影響其群落特征，因此本研究在2、6、8和11月均進行采樣以期獲得具有代表性的樣品。

在營養類群水平上，柳杉人工林的大型土壤動物密度以植食性為主，這和江蘇鹽城市5種城市綠地[27]、科爾沁放牧干擾后自然恢復沙質草地[28]以及成都市龍泉山常綠闊葉天然林和柏木人工林[21]相同。四川省馬尾松人工林[22]、大興安嶺塔河縣7個森林群落[18]和黑龍江省帽兒山紅松人工林和天然次生林[29]的大型土壤動物以腐食性動物為主，在地中海荒漠以腐食性和植食性為主[16]，與本研究結果不一致。植食性動物作為初級消費者，其數量一般高于其它幾個營養級的消費者[28]，但在環境穩定和凋落物豐富的生態系統中腐食性土壤動物的數量具有優勢[30]。表明柳杉人工林由于人為干擾與群落演替的影響，其土壤肥力和植被仍處在恢復階段。

3.2 季節變化對柳杉人工林大型土壤動物群落的影響

大型土壤動物群落的季節相似性系數(表2)結果表明不同月份間大型土壤動物群落的類群組成差異較大，優勢類群的密度差異相對較小。在44個類群中，4次調查均出現的類群有2個(金龜甲科幼蟲和蜈蚣目)，出現3次的類群有1個(地蜈蚣目)，出現2次的類群有7個，而出現1次的類群有34個，占總類群的77.27%(表1)。表明柳杉人工林大型土壤動物群落的物種組成具有明顯的季節特征。

白水河柳杉人工林大型土壤動物群落的密度、類群數及多樣性指數均無顯著的季節變化。這與貴州省喀斯特地區自然林[31]以及長白山地丘陵區次生落葉闊葉林、灌木林和耕地[32]的研究結果相同，但與若爾蓋高寒草甸[33]和米亞羅林區[34]的研究結果存在一定差異。若爾蓋高寒草甸[33]大型土壤動物群落類群數的季節變化顯著，而米亞羅林區[34]其密度的季節變化顯著。表明不同氣候帶上大型土壤動物群落密度和多樣性的季節動態不同。本研究中大型土壤動物群落密度和多樣性的季節變化不明顯，可能是因為柳杉人工林中較厚土壤有機層的保溫作用使得環境條件相對穩定[35]。也可能因為不同類群的大型土壤動物對季節變化的響應不同，效應之間相互抵消。

大型土壤動物群落的優勢類群鞘翅目幼蟲和雙翅目幼蟲的密度具有顯著的季節動態，而其他目密度季節變化不顯著，表明不同類群的大型土壤動物對季節變化的響應不同，這與很多研究的結果一致[36-37]。已有研究表明植物蓋度、食物資源、土壤溫度和濕度等環境因素是影響鞘翅目幼蟲和雙翅目幼蟲密度和動態的重要因素[38-41]，而這些環境因素會隨季節發生變化。本研究中雙翅目幼蟲和鞘翅目幼蟲具有明顯的表聚性，0～5 cm土層具有73.08%的雙翅目幼蟲和55.74%的鞘翅目幼蟲。白水河自然保護區月間溫度(圖1)和降水量[42]變化顯著，由于雙翅目幼蟲和鞘翅目幼蟲的表聚性，它們更易受季節氣候變化的影響，因此其季節動態明顯。此外，雙翅目和鞘翅目的生活史特征也是其季節變化顯著的主要原因之一。本研究中8和11月未發現雙翅目幼蟲，有研究表明大蚊Tipulasacra的成蟲和卵在6和7月出現[43]，本研究并未對大蚊科成蟲和卵進行取樣，需進一步探索。

土壤有機質和全氮含量與大型土壤動物群落的密度、類群數和豐富度指數以及其他多種參數顯著正相關，表明在柳杉林中土壤有機質和全氮是影響大型土壤動物群落的主要環境因子。這與很多研究結果相似[21, 44]。這可能是因為土壤有機質和全氮是土壤生物的主要碳源和氮源，會通過營養輸入調控大型土壤動物群落結構[45-46]。

4 結 論

白水河國家級自然保護區柳杉人工林大型土壤動物群落群落組成具有獨特性。季節變化對群落組成的影響較大，對優勢類群的密度影響相對較小。大型土壤動物的群落密度、類群數、多樣性指數、豐富度指數、均勻度指數和優勢度指數以及各營養類群密度均無顯著的季節差異(P>0.05)。土壤有機質和全氮是影響大型土壤動物群落的主要環境因子。研究結果表明柳杉人工林大型土壤動物群落密度和多樣性無顯著的季節差異，但類群組成季節變化明顯。